动物个体的体质量、体型以及作为描述动物个体身体状况和营养状况综合指标的肥满度, 与动物的生活史特征、种群动态和终身繁殖适合度具有密切关系(戴强等, 2006)。肥满度通常被称为身体状况指数, 被广泛应用于动物个体的生长状况与年龄、性别、环境、季节、种群密度关系的研究(Maccracken & Stebbings, 2012)。国内相关研究以啮齿类(房继明等, 1995)和鱼类(李忠炉等, 2011)居多, 两栖类中的中国林蛙Rana chensinensis(王寿兵, 蒋朝光, 1999；戴建洪等, 2005)、泽蛙Fejervarya limnocharis(王晓黎等, 2007)、虎纹蛙Hoplobatrachus rugulosus(王宇等, 2008)等也有相关报道。有关布氏田鼠Lasiopodomys brandtii的研究表明, 其肥满度不存在性别差异, 但具有显著的年龄和季节差异(房继明等, 1995)；对野生和人工养殖的中国林蛙的研究显示, 肥满度在雄性个体不同年龄组间存在差异, 但雌性却没有, 同龄组的雄性在野生和养殖间也没有表现出显著差异(王寿兵, 蒋朝光, 1999)；四川省若尔盖湿地的中国林蛙个体肥满度随季节和生境的不同而表现出极显著差异, 但繁殖末期两性在肥满度上无显著差异, 育肥阶段不同性别、不同年龄之间也无显著差异(戴建洪等, 2005)；浙江地区虎纹蛙的肥满度也没有表现出季节、两性和成幼间的差异(王宇等, 2008)。物种的生物学特性常常决定物种在生长和繁殖不同阶段的能量分配, 导致物种个体大小和外部特征的变异。物种本身生物学特性和外部环境共同影响着动物的身体状况即肥满度, 从而决定动物的生长繁殖策略, 影响动物适合度。

红瘰疣螈Tylototriton shanjing是国家Ⅱ级重点保护野生动物, 主要分布于云南省(杨大同, 饶定齐, 2008)。受栖息地破坏、过量农药使用、非法捕捉贩卖的影响, 红瘰疣螈种群数量正呈现不断下降的趋势(Xie et al., 2007), 由于个体的身体状况往往直接影响到动物的繁殖策略, 进而影响种群数量, 因而研究动物的身体状况与繁殖之间的关系对于维持动物种群的稳定具有重要的意义。本研究对云南省大理苍山地区红瘰疣螈繁殖季节不同时期的体质量(W)、头体长(L)和肥满度(K)、重长比(K_WL)进行了分析, 以了解其个体在繁殖季节的身体状况与繁殖时间之间的关系。

研究地点位于云南省大理白族自治州苍山西坡(100°01′17″E, 25°38′11″N), 海拔1 610 m, 为亚热带和温带高原季风气候, 干湿分明、昼夜温差较大, 每年5—10月为雨季, 降雨量随海拔升高而增加。研究地为农业稻田种植区, 每年6月初从苍山山涧溪流引水入田, 形成的稻田为两栖动物的生长和繁殖提供了必要条件。繁殖季节开始后, 红瘰疣螈从稻田区附近的旱地迁徙到稻田, 在稻田区的小型沟渠、水田、水流较缓的小溪中繁殖。在整个繁殖季节, 大量红瘰疣螈在旱地和稻田接壤的区域进行求偶和交配活动。

根据红瘰疣螈繁殖活动特点, 在研究地按照生境的不同设置10条样线, 每条样线长100 m, 宽2 m, 生境类型涵盖了旱地、沟渠、水田田埂、水田和道路等红瘰疣螈进行繁殖活动的区域。从2019年6月2日—7月31日, 每天08: 00—10: 00调查计数样线左右各1 m范围内的红瘰疣螈个体数, 使用数显游标卡尺测量个体的头体长(精确到0.01 mm), 用便携式天平称量个体体质量(精确到0.01 g)。对红瘰疣螈进行形态测量记录, 测量后的个体于次日释放回原地以减少重复测量。通过泄殖腔分辨性别, 雌性个体泄殖腔呈圆锥乳突状, 雄性个体为纵裂状。使用HOBO雨量计采集降雨量数据。

红瘰疣螈的肥满度(K=100W/L³)、重长比(K_WL=W/L)参照啮齿类(房继明等, 1995)的计算方法。

由于红瘰疣螈的繁殖活动和降雨节律保持一致(刘旭红等, 2013), 将红瘰疣螈繁殖季节按降雨周期划分5个时段：繁殖期Ⅰ(6月2—8日)、繁殖期Ⅱ(6月9—21日)、繁殖期Ⅲ(6月22—29日)、繁殖期Ⅳ(7月7—18日)和繁殖期Ⅴ(7月19—31日)。比较红瘰疣螈整体及雌雄两性个体头体长、体质量、肥满度、重长比在繁殖季节不同时段的差异。数据分析在SPSS 21.0中完成, 单样本非参数Kolmogorov-Smirnov和Levene检验数据的正态性和方差齐性, 若两者均不满足, 则采用非参数独立样本Kruskal-Wallis H检验。描述性统计值使用x±SE表示, 显著性水平设置为α=0.05。

2019年6—7月, 在繁殖地共观察和测量红瘰疣螈664只, 其中雄性410只, 雌性254只。在繁殖地, 红瘰疣螈活动个体数量的波动与当地的降雨周期一致(图 1)。

图 1 2019年云南大理苍山西坡红瘰疣螈繁殖季节活动个体数和降雨量的日变化 Fig. 1 Daily dynamics of Tylototriton shanjing number and rainfall during the 2019 breeding season in the west slope of Cangshan Mountain, Dali, Yunnan

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根据降雨周期变化(即按照日降雨量波峰和波谷之间的波动), 红瘰疣螈繁殖活动可分为5个时段, 不同繁殖时段的红瘰疣螈活动个体数量不同(图 2), 繁殖个体的数量在繁殖期Ⅱ达到最大, 繁殖后期逐渐减少。繁殖前期, 雄性的活动个体数量显著高于雌性, 雄性在繁殖期Ⅰ~Ⅴ的观测数量占比分别为0.69、0.64、0.66、0.54和0.49, 雄性个体数量随时间的推进而减少, 繁殖后期时, 下降到与雌性活动个体数量接近。

图 2 不同繁殖时段红瘰疣螈雌雄两性活动个体数的比较 Fig. 2 Individual numbers of male and female Tylototriton shanjing at different stages of breeding season

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红瘰疣螈头体长与体质量密切相关(r=0.868, n=664, P＜0.001)。不同繁殖时段的体质量、头体长、肥满度、重长比统计分析显示, 5个繁殖时段在头体长上的差异有统计学意义(χ_{4, 664}²=9.657, P=0.047), 而个体体质量之间的差异无统计学意义(χ_{4, 664}²=2.829, P=0.587), 繁殖期Ⅱ的个体体质量和头体长最大(图 3), 繁殖期Ⅳ的体质量和头体长最小。不同繁殖时段的个体肥满度(χ_{4, 664}²=7.338, P=0.119)和重长比(χ_{4, 664}²=1.640, P=0.802)之间的差异无统计学意义。

图 3 不同繁殖时段红瘰疣螈个体体质量、头体长和肥满度的比较 Fig. 3 Comparison of body mass, snout-vent length and relative fatness of Tylototriton shanjing at different stages of breeding season

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红瘰疣螈两性个体在不同繁殖时段的体质量、头体长和肥满度呈现不同的变化趋势(图 4, 图 5)。

图 4 不同繁殖时段雄性红瘰疣螈的体质量、头体长和肥满度 Fig. 4 Body mass, snout-vent length and relative fatness of male Tylototriton shanjing at different stages of breeding season

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图 5 不同繁殖时段雌性红瘰疣螈的体质量、头体长和肥满度 Fig. 5 Body mass, snout-vent length and relative fatness of female Tylototriton shanjing at different stages of breeding season

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整个繁殖期红瘰疣螈雄性个体(n=410)的平均体质量为9.18 g±2.96 g(1.53~21.24 g), 平均头体长为69.13 mm±9.10 mm(38.02~92.15 mm)。不同繁殖时段雄性个体体质量之间的差异有统计学意义(χ_{4, 410}²=10.595, P=0.032), 头体长之间的差异有高度统计学意义(χ_{4, 410}²=14.830, P=0.005), 繁殖期Ⅳ的个体体质量和头体长相对较小；繁殖前期到繁殖中、后期, 体型较小个体(体质量＜5 g, 头体长＜50 mm)的比例快速增加(表 1)。在整个繁殖季节中, 雄性个体在肥满度(χ_{4, 410}²=6.783, P=0.148)和重长比(χ_{4, 410}²=8.230, P=0.083)没有表现出时段上的差异。

雌性个体(n=254)的平均体质量为15.18 g±3.65 g(2.50~26.00 g), 平均头体长为80.62 mm± 7.09 mm(45.01~97.81 mm)。不同繁殖时段的红瘰疣螈雌性个体之间在体质量(χ_{4, 254}²=28.405, P＜0.001)和头体长(χ_{4, 254}²=18.295, P=0.001)上的差异均有高度统计学意义, 繁殖前期(Ⅰ~Ⅲ)的体质量和头体长均大于繁殖后期(Ⅳ, Ⅴ), 较小个体的(体质量＜10 g, 头体长＜60 mm)比例也随繁殖时间的推移呈逐渐增加的趋势(表 1)。雌性个体的肥满度(χ_{4, 254}²=11.803, P=0.019)和重长比(χ_{4, 254}²= 27.264, P＜0.001)差异均有高度统计学意义, 繁殖期Ⅰ显著大于其他各期, 肥满度呈现下降趋势。

繁殖季节动物性比是理解其生活史和种群动态的重要参数, 也反映了不同的繁殖策略。红瘰疣螈在繁殖期内, 整体性比呈现出偏雄现象, 同时性比也随时间的变化而变化, 繁殖前期性比严重偏雄, 后期性比接近1, 这与大凉螈Liangshantriton taliangensis(龚宇舟等, 2019)、贵州疣螈Tylototriton kweichowensis(王延斌等, 1995)和文县疣螈Tylototriton wenxianensis(向孙军, 2010)的性比变化类似。对5种欧螈Triturus spp.进行的大规模调查也发现, 在水生繁殖阶段的早期性比偏雄, 末期则偏雌, 这可能与雄性先于雌性到达和离开繁殖地有关(Arntzen, 2002)。长期的研究还发现, 在整个繁殖季节, 5种欧螈中的4种在雌雄两性个体的数量上几乎相等, 而理纹欧螈Triturus marmoratus为雄性个体数量超过雌性(Arntzen, 2002)。红瘰疣螈的性比与理纹欧螈和其他有尾两栖类(王延斌等, 1995；Grayson et al., 2012)的结果一致, 均表现出整体性比偏雄, 这可能与雌性产卵需要消耗巨大物质和能量, 并不是每年都繁殖, 通常2年繁殖一次有关(Canterbury & Pauley, 1994；Marvin, 1996；Herbeck & Semlitsch, 2000；Camp & Marshal, 2006), 即一部分雌性个体跳过了繁殖, 而雄性每年都参与繁殖(Marvin, 1996)。

两栖动物在体型上常常表现出两性异形, 大多数种类为雌性大于雄性, 也有少数雄性大于雌性或者雌性和雄性个体大小相等(Shine, 1979), 两性异形是雄性竞争(Arntzen, 1999)和雌性生育力选择等不同因素所致。红瘰疣螈在不同的繁殖时段, 雌性个体的体质量、体型和肥满度均高于雄性个体, 这可能是生育力选择的结果。虽然红瘰疣螈雄性个体在求偶交配过程中竞争激烈, 但野外也未观察到雄性个体之间的剧烈战斗, 雄性主要通过干扰和精包覆盖的方式竞争, 而雌性拥有较大体型和较高的肥满度可以使其能储存更多能量和较大体型来容纳更多的卵以提高其繁殖输出, 因而生育力选择使雌性向更大的体型不断进化(Jenssen et al., 1995；Madsen & Shine, 2010)。

两栖类繁殖期的身体状况与其繁殖时间关系密切。在繁殖季节的不同时段, 红瘰疣螈雌雄两性个体身体状况的变化也不相同。雌性个体在不同繁殖时段的体质量、头体长、肥满度差异有高度统计学意义, 繁殖后期雌性个体的体质量和头体长逐渐变小, 繁殖前期个体的肥满度也大于后续各期；在繁殖后期, 体型较小的个体比例显著增加, 表明身体较大和身体状况较好的雌性个体先进入繁殖地, 繁殖时间较早, 这可能与个体较大和肥满度指数较高的雌性在运动能力(Winsor & Gene, 2006)和繁殖竞争上占据优势有关, 体型较大和肥满度指数较高的雌性个体存活率和繁殖潜力也优于个体较小、肥满度指数低的个体, 因而雌性个体可以通过调整产卵时间来增加后代的存活率(Cadeddu & Castellano, 2012)。

雄性个体的繁殖需要应对配偶的竞争, 身体条件指数较低的雄性到达繁殖地相对较晚, 体质量也降低更快(Eggert & Guyetant, 2003)。虽然红瘰疣螈雄性不同繁殖时段体质量和肥满度并没有显著差异, 但繁殖后期雄性个体的头体长显著变小, 身体较小的个体在种群中占比逐渐增加, 表明身体较大的个体较早来到繁殖地, 而较小个体参与繁殖较晚, 这与大凉螈雄性个体相似(龚宇舟等, 2019)。雄性个体面临强烈的配偶竞争, 个体较大的雄性在竞争上占据优势, 因此较早来到繁殖地完成繁殖, 而个体较小的雄性个体则会回避竞争, 因而身体条件不同的个体采用了不同的繁殖策略(Eggert & Guyetant, 2003)。