在缺乏繁殖能力的食蟹猴群体中探究指长比与社会等级以及行为的关系
  四川动物  2018, Vol. 37 Issue (3): 285-290

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李炜, 杨迅, 屈超华, 吴青原, 张建国, 张涵萍, 刘仕刚, 周婵娟, 谢鹏
LI Wei, YANG Xun, QU Chaohua, WU Qingyuan, ZHANG Jianguo, ZHANG Hanping, LIU Shigang, ZHOU Chanjuan, XIE Peng
在缺乏繁殖能力的食蟹猴群体中探究指长比与社会等级以及行为的关系
Research on the Relationship Between Digit Ratio and Social Hierarchy or Behavior in Macaca fascicularis Colony Lacking Fertility
四川动物, 2018, 37(3): 285-290
Sichuan Journal of Zoology, 2018, 37(3): 285-290
10.11984/j.issn.1000-7083.20170343

文章历史

收稿日期: 2017-11-03
接受日期: 2018-03-06
在缺乏繁殖能力的食蟹猴群体中探究指长比与社会等级以及行为的关系
李炜1,2 , 杨迅1,2 , 屈超华1,2 , 吴青原1 , 张建国1,2 , 张涵萍1,2 , 刘仕刚3 , 周婵娟2 , 谢鹏1,2*     
1. 重庆医科大学附属第一医院神经内科, 重庆 400016
2. 重庆医科大学神经科学中心, 重庆 400016
3. 苏州西山中科实验动物有限公司, 江苏苏州 215100
摘要:为了探究笼养食蟹猴Macaca fascicularis指长比与社会等级、行为之间的关系,2016年1月,在江苏省苏州西山中科实验动物有限公司猴场内筛选12只健康雌性食蟹猴,组建新的群体前测量实验个体的食指和无名指指长比率(指长比)。利用人为观察记录法和视频采集法记录群体进食顺序和个体行为,分析群体等级秩序和相应个体的行为表现。研究发现,在食蟹猴抑郁样(低头、蜷缩)、独处、运动、社交、自我护理、攻击等行为中,高、低指长比组的食蟹猴在抑郁样、独处、攻击行为上的差异有统计学意义(P < 0.05)。研究表明,社会等级强度较高的食蟹猴个体具有较低的指长比比值,在社会活动中具有更强的攻击性;具有较高指长比比值的食蟹猴个体在社会环境下更容易出现抑郁倾向。
关键词食蟹猴     优势指数     社会等级     食指和无名指指长比率    
Research on the Relationship Between Digit Ratio and Social Hierarchy or Behavior in Macaca fascicularis Colony Lacking Fertility
LI Wei1,2 , YANG Xun1,2 , QU Chaohua1,2 , WU Qingyuan1 , ZHANG Jianguo1,2 , ZHANG Hanping1,2 , LIU Shigang3 , ZHOU Chanjuan2 , XIE Peng1,2*     
1. Department of Neurology, the First Affiliated Hospital of Chongqing Medical University, Chongqing 400016, China;
2. Institute of Neuroscience, Chongqing Medical University, Chongqing 400016, China;
3. Suzhou Xishan Zhongke Experimental Animals Co. Ltd., Suzhou, Jiangsu Province 215100, China
Abstract: A research was made on the relationship between digit ratio (2D:4D) and social hierarchy or behavior in Macaca fascicularis. In January, 2016, 12 female adults M. fascicularis were randomly selected from Suzhou Xishan Zhongke Experimental Animals Co. Ltd., Jiangsu province for observation. The lengths of index finger and ring finger were measured with X-ray. The order of eating was observed and videotaped to determine their social hierarchy, and study the relationship between this social hierarchy and 2D:4D in the group. We found that there were significant differences in the correlation between the left hand and the right hand (2D:4D) of M. fascicularis and their social hierarchy. Female adultM. fascicularis with a lower (2D:4D) played a dominant role in their social hierarchy. And the individuals with a higher (2D:4D) were prone to depression.
Keywords: Macaca fascicularis     dominance index     social hierarchy     digit ratio (2D:4D)    

食蟹猴Macaca fascicularis隶属于灵长目Primates猴科Cercopithecidae猕猴亚科Cercopithecinae, 也称长尾猕猴, 具有发达的中枢神经系统组织结构, 在免疫、生理和代谢等方面与人类高度相似, 是医学、心理学和生命科学等研究中较理想的实验动物(Shively & Willard, 2012Xu et al., 2012Li et al., 2013Zhou et al., 2014Goodman et al., 2015)。

有关人类食指与无名指指长比率(指长比, 2D: 4D)的研究显示, 指长比与某些行为、疾病存在特定的关联, 比如多动症、左撇子、酒精依赖症(卞茜等, 2004)。指长比反映了人类胎儿待产前的雄性激素水平。男性的指长比与雄性激素水平呈负相关, 指长比较低的男性产生更多的雄激素和精子;男性和女性的指长比与雌激素、黄体生成激素及泌乳素呈正相关(Ronalds, 2006Kobe & Siegfried, 2007张勇, 张亚林, 2008McIntyre, 2009)。因此, 指长比较低的个体可能产生更多的雄性激素, 并在行为表达上更加积极和活跃(Manning & Bundred, 2000Goodman & Scambler, 2001Bailey & Hurd, 2005余毅震, 黄艳, 2007袁建琴等, 2009)。

另有研究显示, 人类指长比较高的个体更易患孤僻症和抑郁症(Swadde, 2002)。有趣的是, 在社会等级结构高度分化的非人灵长类社会群体中, 由于食物、交配权等因素, 较低社会等级的个体会自发出现抑郁行为(Xu et al., 2015)。因此, 可以通过研究具有不同指长比的食蟹猴个体在特定的社会活动中的优劣行为表现以及等级差异, 探究指长比与某些疾病的特殊联系。

在非人灵长类动物的指长比研究中, 指长比与社会行为密切相关, 如猕猴Macaca mulatta的指长比与活动强度呈负相关(赵晓进等, 2009)。然而这些报告大多为野生状态的猕猴, 数据采集、行为观察等相对较困难, 同时也无法准确判断其群体的社会等级。因此, 本次实验采用组建的新型群体, 模拟野生状态的环境, 并排除雌性食蟹猴在哺乳期内对群体社会秩序的影响, 探讨食蟹猴的指长比与社会等级、行为之间的关系。

1 研究场地

研究场地位于江苏省苏州市吴中区金庭镇苏州西山中科实验动物有限公司猴场内(120°19′06″E, 31°06′58″N), 该公司于2012年7月通过国际实验动物评估和认可委员会(AAALAC)认证。饲养房长8 m×宽4 m×高3 m, 每间饲养房有固定采光区域, 采用隔离排污, 当温度低于16 ℃时自动供暖。

2 材料和方法 2.1 研究对象

食蟹猴由苏州西山中科实验动物有限公司提供, 国家重点保护野生动物驯养繁殖许可证:苏发驯养(2007-001)号, 实验动物使用许可证号:SYXK(苏)2002-0032。所筛选个体全部人工饲养于笼舍中, 从可筛选的42间笼舍共计824只个体中, 采用单纯随机方法(随机种子20160101)抽取20只成年健康雌性食蟹猴, 平均年龄8.7岁±1.0岁。查阅20只成年雌性月经史, 去除疑似怀孕个体, 最终确定12只来自不同笼舍的成年健康雌性食蟹猴, 以及配对的2只雄性食蟹猴组建新的群体。为排除产仔对等级秩序的影响, 在组建群体之前, 将配对的成年雄性进行输精管结扎手术。所有实验动物的笼舍号、实验编号、个体编号、年龄、性别见表 1

表 1 组群成年食蟹猴基本信息 Table 1 The basic information of adult Macaca fascicularis
笼舍号
Cage ID
实验编号
Experiment ID
个体编号
Subject ID
年龄
Age/岁
性别
Sex
A1-102 F1 200807168 8
A1-103 F2 200807004 8
A1-105 F3 200804200 8
A2-108 F4 200807162 8
A3-201 F5 200803184 8
A3-203 F6 200711146 10
A4-204 F7 200604326 11
A5-207 F8 200804160 9
B1-201 F9 200908150 7
B2-211 F10 200802014 9
B4-304 F11 200604328 10
B4-309 F12 200807042 8
X-101 M1 200805023 9
X-102 M2 200806127 9
2.2 利用X光机测量食指与无名指指长

食蟹猴个体肌肉注射氯胺酮(10 mL·kg-1)(薛纪秀等, 1998), 待其昏迷后快速拍摄X光片;测量完成后, 兽医等相关人员密切观察食蟹猴麻醉后复苏的状态, 以保证实验猴个体的安全。指长利用X光机测量工具测定(图 1), 测量3次取平均值, 为避免随机误差, 所有数据由一人完成测量(表 2)。

图 1 利用X光测量食蟹猴食指与无名指指长 Fig. 1 Measurement of the second finger and the fourth finger of Macaca fascicularis by X-ray

表 2 雌性食蟹猴的指长比 Table 2 The digit ratio of female Macaca fascicularis
实验编号Experiment ID 左手Left hand 右手Right hand
平均值Mean 标准差SD 平均值Mean 标准差SD
F1 0.797 0.008 0.787 0.008
F2 0.813 0.017 0.839 0.014
F3 0.829 0.019 0.824 0.017
F4 0.835 0.024 0.834 0.024
F5 0.822 0.008 0.814 0.006
F6 0.837 0.006 0.840 0.007
F7 0.814 0.029 0.797 0.033
F8 0.745 0.009 0.755 0.007
F9 0.797 0.017 0.764 0.019
F10 0.819 0.007 0.832 0.007
F11 0.762 0.017 0.756 0.016
F12 0.761 0.002 0.752 0.004
2.3 进食顺序观察和记录方法

投食点位于笼舍中50 cm×50 cm的不锈钢平面食槽内, 饲喂程序一般为11: 00投喂青饲料, 16: 00投喂配合饲料, 成年食蟹猴的日均粮量为100~200 g(刘欢等, 2010)。观察分为2个阶段, 2016年1—2月为适应观察阶段, 累计观察时间为24 h, 主要根据食蟹猴的外部特征进行个体识别。正式观察期为2016年2—12月, 人为观察记录的同时用高清DV同步记录以便核对进食顺序。在观察过程中发现, 为了避免与其他个体发生冲突, 食蟹猴会出现快速进食的现象, 即抓取食物后快速离开食槽, 但这不能反映稳定的进食顺序。因此, 以进食时间>10 s为标准确定食蟹猴个体的进食顺序, 即共同进食10 s以上的个体按同一进食顺序记录。

2.4 行为观察和记录方法

观察社会秩序较为稳定的食蟹猴群体的行为, 观察时间为2017年1—3月每天的10: 00—11: 30和14: 00—16: 00, 共计7个时间段(A1、A2、A3、P1、P2、P3、P4), 每个时间段为30 min。采用动物焦点观察法对实验个体进行追踪摄像, 总计60 d, 有效观察时间180 h。所有拍摄的视频使用Noldus进行分析, 记录抑郁样(低头、蜷缩)、独处、运动、社交、自我护理、攻击等行为(Suomi & Harlow, 1972)。

2.5 数据统计分析

数据以平均数±标准差为基本统计量, 统计分析前采用Shapiro-Wilk对6种行为数据进行正态分布性检验, 数据呈非正态分布, 因此, 采用非参数Wilcoxon秩和检验进行统计分析;采用Spearman相关分析研究食蟹猴左右手指长比和社会等级的关系。显著性水平设定为α=0.05。所有数据使用SPSS 19.0进行处理和分析。

3 结果与分析 3.1 食蟹猴群体社会等级与指长比

通过食蟹猴个体的进食顺序计算出群体稳定的等级排序, 即M2>M1>F12>F11>F7>F8>F9>F10>F4>F1>F5>F2>F6>F3(表 3), 等级序列越大者, 社会等级强度越低。等级排序用等级结构程度公式(Landau’s index of linearity)进行检验, 公式为:H=12/(n3-n)∑[vi-(n-1)/2]2, 式中, n为群体的成员总数, vi为成员i所控制的个体数。H值为0.9~1.0时, 个体之间呈较好的线性等级关系(Chase, 1974)。从第2次观察以后, H值大于0.9, 说明群体的社会等级结构较稳定。12只雌性食蟹猴的社会等级与左、右手指长比见表 4

表 3 实验中食蟹猴群体进食先后顺序 Table 3 The feeding sequence of Macaca fascicularis in the experiment
实验编号 观察次数 平均值
Mean
社会等级
Social hierarchy
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11
F1 12 10 10 10 10 10 10 10 10 10 10 10.10 10
F2 7 12 12 12 12 12 12 12 12 12 12 11.50 12
F3 14 14 14 14 14 14 14 14 14 14 14 14.00 14
F4 8 9 9 9 9 9 9 9 9 9 9 8.90 9
F5 6 11 11 11 11 11 11 11 11 11 11 10.50 11
F6 13 13 13 13 13 13 13 13 13 13 13 13.00 13
F7 5 5 5 5 5 5 5 5 5 5 5 5.00 5
F8 9 6 6 6 6 6 6 6 6 6 6 6.27 6
F9 11 7 7 7 7 7 7 7 7 7 7 7.18 7
F10 10 8 8 8 8 8 8 8 8 8 8 8.18 8
F11 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4.00 4
F12 3 3 3 3 2 2 3 3 3 3 3 2.81 3
M1 2 2 2 2 3 3 2 2 2 2 2 2.18 2
M2 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1.00 1
H 0.630 0.988 0.992 0.997 0.998 0.995 0.994 0.996 1.000 0.998 1.000

表 4 食蟹猴社会等级与指长比 Table 4 Social hierarchy and digit ratio of Macaca fascicularis
社会等级
Social hierarchy
指长比 社会等级
Social hierarchy
指长比
左Left 右Right 左Left 右Right
3 0.761 0.752 9 0.835 0.834
4 0.762 0.756 10 0.797 0.787
5 0.814 0.797 11 0.822 0.814
6 0.745 0.755 12 0.813 0.839
7 0.797 0.764 13 0.837 0.840
8 0.819 0.832 14 0.829 0.824
3.2 社会等级和指长比的Spearman相关分析

12只雌性食蟹猴的社会等级与指长比的相关性分析显示, 社会等级与指长比呈极显著正相关(左手:rs=0.718, n=12, P=0.009;右手:rs=0.776, n=12, P=0.003), 即随着食蟹猴社会等级的增高, 社会等级强度降低, 指长比比值越大(图 2)。

图 2 食蟹猴社会等级与指长比的相关性分析 Fig. 2 Correlation analysis of social hierarchy and digit ratio in Macaca fascicularis
3.3 高指长比组与低指长比组在行为上的差异

指长比前6位的雌性食蟹猴个体归为高指长比组, 后6位的雌性食蟹猴个体归为低指长比组。两组抑郁样(低头、蜷缩)、独处、攻击行为之间的差异有统计学意义(表 5)。

表 5 不同指长比的雌性食蟹猴在行为上的差异 Table 5 Comparison of behaviors of female Macaca fascicularis between high and low digit ratios
行为类型
Behavior
低指长比组
Low digit ratio group
高指长比组
High digit ratio group
抑郁样 00.13±00.09* 36.71±25.15*
独处 15.17±11.85* 198.88±140.66*
攻击 194.13±150.79* 37.54±28.65*
通讯类 331.40±160.19 254.88±196.34
运动类 47.84±33.02 35.45±20.32
自我护理 11.28±7.10 10.45±9.83
注Note: * P < 0.05
4 讨论 4.1 组建新型食蟹猴社会群体

在食蟹猴群体中, 处于哺乳期的个体更愿意与群体内成员进行社会交流活动, 如理毛、通讯等, 从而促进社会关系融洽, 导致整个群体的社会秩序出现波动(Li & Wang, 1994), 将配对的雄性成年食蟹猴进行输精管结扎术, 保证配种的雄猴在群体中处于节育状态。

4.2 基于进食顺序的食蟹猴社会等级

食蟹猴是典型的群居动物, 在群体生存中, 会因为资源竞争产生个体之间的优势等级关系(Hrdy & Hrdy, 1976)。通过记录食蟹猴个体的进食顺序得到该群体的等级顺序, 但在这种基于进食顺序的等级结构中, 低等级个体容易与高等级个体联合或者高等级个体之间形成强强联合, 导致食蟹猴社会等级秩序不稳定。一般认为猕猴组建群体1~2年可形成稳定的群体, 此后不会有明显变化(Alexander, 1974)。因此, 本研究在1年的观察期内, 利用等级结构程度公式对社会序列进行检验, 尽最大可能排除联合等因素对等级秩序的影响。3月后群体成员等级序列没有发生较大的变化, H值高于0.990, 群体社会等级结构较为稳定。

4.3 指长比在未来人类疾病研究中的启示

本次实验探究了食蟹猴的指长比与社会等级、行为之间的关系。对群养食蟹猴6种行为的分析发现, 高指长比组与低指长比组在抑郁样(低头、蜷缩)、独处、攻击行为之间的差异有统计学意义。社会等级强度较高的食蟹猴个体具有较低的指长比值, 在社会活动中具有更强的攻击性, 这与食蟹猴通过攻击行为维持其在群体的等级(蔚培龙等, 2009)的研究相似。而较高指长比的食蟹猴个体在社会环境下更容易出现抑郁倾向。李宏汀等(2009)指出, 指长比与人类攻击行为具有一定的相关性。本次研究组建新的食蟹猴群体, 个体的攻击、抑郁样行为可以更为直观的表现, 方便观察与研究。对今后指长比在抑郁症、攻击性等相关研究中具有指导作用。人类的指(趾)长比是在胚胎时期或者是出生后2年内确定的, 推测是在Hox基因调控下, 胚胎发育过程中的激素水平受影响, 尤其是雄性激素的水平, 从而影响了手指与脚趾的发育, 如果胎儿睾酮浓度高, 则发育较低(Manning & Leinster, 2001)。Williams等(2000)提出, 指长比研究可提供令人惊奇的信息, 指长比作为人类性激素的简便易测的生物学标记, 用于预测个体攻击性和抑郁倾向的研究, 具有较宽广的前景。

参考文献
卞茜, 薛伟, 张明岛. 2004. 暴力攻击行为的生化/遗传学相关因素[J]. 上海精神医学, 16(2): 103–105.
李宏汀, 李伟, 徐伟丹. 2009. 指长比与攻击行为关系研究进展[J]. 中华行为医学与脑科学杂志, 18(1): 93–95.
刘欢, 白素英, 李晓平, 等. 2010. 实验猕猴和食蟹猴规模化饲养管理[J]. 野生动物学报, 30(1): 3–5.
蔚培龙, 杨敬元, 鲍伟东, 等. 2009. 神农架川金丝猴投食群的攻击行为及等级序列[J]. 兽类学报, 29(1): 7–11.
薛纪秀, 张建华, 肖鸿瑞, 等. 1998. 动物猴脏器移植的麻醉体会[J]. 临床麻醉学杂志, 14(4): 261.
余毅震, 黄艳. 2007. 青少年攻击行为与内分泌因素关系的研究[J]. 中国妇幼保健, 22(14): 1909–1911. DOI:10.3969/j.issn.1001-4411.2007.14.027
袁建琴, 阮昌雄, 李芳辉, 等. 2009. 食指与无名指指长比率(2D: 4D)与运动能力研究评述[J]. 体育学刊, 16(4): 104–107.
张勇, 张亚林. 2008. 暴力攻击行为的生物学影响因素[J]. 中国临床心理学杂志, 16(2): 215–218.
赵晓进, 王训练, 党晓云. 2009. 太行山猕猴掌骨和蹠骨长度比率的性别差别[J]. 解剖学报, 40(6): 993–996.
Alexander RD. 1974. The evolution of social behavior[J]. Annual Review of Ecology & Systematics, 5: 325–383.
Bailey AA, Hurd PL. 2005. Finger length ratio (2D: 4D) correlates with physical aggression in men but not in women[J]. Biological Psychology, 68(3): 215–222. DOI:10.1016/j.biopsycho.2004.05.001
Chase ID. 1974. Models of hierarchy formation in animal societies[J]. Animal Behaviour, 19: 374–382.
Goodman FR, Scambler PJ. 2001. Human HOX gene mutations[J]. Clinical Genetics, 59(1): 1–11. DOI:10.1034/j.1399-0004.2001.590101.x
Goodman JR, Chandna A, Borch C. 2015. Does accreditation by the Association for Assessment and Accreditation of Laboratory Animal Care International (AAALAC) ensure greater compliance with animal welfare laws?[J]. Journal of Applied Animal Welfare Science, 18(1): 82–91. DOI:10.1080/10888705.2014.948625
Hrdy SB, Hrdy DB. 1976. Hierarchical relations among female hanuman langurs (Primates: Colobinae, Presbytis entellus)[J]. Science, 193(4256): 913–915. DOI:10.1126/science.193.4256.913
Kobe M, Siegfried D. 2007. Digit ratio (2D: 4D) morderates the impact of an aggressive music video on aggression[J]. Personality and Individual Differences, 43: 289–294. DOI:10.1016/j.paid.2006.11.024
Li JH, Wang QS. 1994. Allogrooming in wild Tibetan macaques (Macaca thibetana), with special reference to social structure[J]. Current Primatology(2185)–191.
Li X, Xu F, Xie L, et al. 2013. Depression-like behavioral phenotypes by social and social plus visual isolation in the adult female Macaca fascicularis[J]. PLoS ONE, 8(9): e73293. DOI:10.1371/journal.pone.0073293
Manning JT, Bundred PE. 2000. The ratio of 2nd to 4th digit length: a new predictor of disease predisposition?[J]. Medical Hypotheses, 54(5): 855–857. DOI:10.1054/mehy.1999.1150
Manning JT, Leinster S. 2001. The ratio of 2nd to 4th digit length and age at presentation of breast cancer[J]. A Link with Prenatal Oestrogen Breast, 10: 355–357.
McIntyre MH, Herrmann E, Wobber V, et al. 2009. Bonobos have a more human-like second-to-fourth finger length ratio (2D: 4D) than chimpanzees: a hypothesized indication of lower prenatal androgens[J]. Journal of Human Evolution, 56(4): 361–365. DOI:10.1016/j.jhevol.2008.12.004
Ronalds G, Phillips DIW, Godfrey KM, et al. 2002. The ratio of second to fourth digit lengths: a marker of impaired fetal growth[J]. Early Human Development, 68(1): 21–26. DOI:10.1016/S0378-3782(02)00009-9
Shively CA, Willard SL. 2012. Behavioral and neurobiological characteristics of social stress versus depression in nonhuman primates[J]. Experimental Neurology, 233(1): 87–94. DOI:10.1016/j.expneurol.2011.09.026
Suomi SJ, Harlow HF. 1972. Depressive behavior in young monkeys subjected to vertical chamber confinement[J]. Journal of Comparative & Physiological Psychology, 80(1): 11–18.
Swadde JP. 2002. Book review-digit ratio: a pointer to fertility, behavior and health[J]. Archives of Sexual Behavior, 89: 403.
Williams TJ, Pepitone ME, Christensen SE, et al. 2000. Finger length ratio and sexual orientation-measuring people finger patterns may reveal some surprising information[J]. Nature, 404(6777): 455–456. DOI:10.1038/35006555
Xu F, Wu Q, Xie L, et al. 2015. Macaques exhibit a naturally-occurring depression similar to humans[J]. Scientific Reports, 5: 9220. DOI:10.1038/srep09220
Xu F, Xie L, Li X, et al. 2012. Construction and validation of a systematic ethogram of Macaca fascicularis in a free enclosure[J]. PLoS ONE, 7(5): e37486. DOI:10.1371/journal.pone.0037486
Zhou Q, Xu F, Wu Q, et al. 2014. The mutual influences between depressed Macaca fascicularis mothers and their infants[J]. PLoS ONE, 9(3): e89931. DOI:10.1371/journal.pone.0089931