动物组织中的δ¹³C、δ¹⁵N、δ¹⁸O、δD稳定同位素比值已经发展成为一种非常有用的参数，对于研究动物的时空变化和栖息地利用情况有很重要的作用(Hobson，1999)。组织连续不断吸收的外源碳和其他元素，经常被用来回答动物资源利用中的时间和空间变化情况，但是这种应用的前提是需要知道特定组织的周转率(Bauchinger et al.，2010)。爪、羽毛、血液、肌肉、骨骼是较为常见的稳定同位素测试样品，由于爪、羽毛、血液相对于其他组织为非破坏性取样，掌握这些组织中稳定同位素的周转率对于研究鸟类生态学有很重要的意义(Barquete et al.，2013)。

稳定同位素技术已经被用于濒危物种繁殖地与越冬地之间联系的研究中(Rubenstein & Hobson，2004)。动物组织中稳定同位素的组成反映其食物中的稳定同位素特征。然而，当食物改变或动物迁徙到具有不同稳定同位素背景值的新环境中时，动物组织稳定同位素比值会发生改变，这种改变并非立刻改变，由于不同组织具有不同的同位素周转率，个体在新环境下长期居住时，不同组织最终在新环境下达到平衡。依赖于不同组织中稳定同位素的周转率不同，个体会在不同时间地点携带上不同的稳定同位素指纹信息。周转率较快的组织例如肝脏、血浆等，其稳定同位素比值反映的是较短时间内动物所食食物的稳定同位素比值信息。而周转率较慢的组织例如肌肉、骨骼等，其稳定同位素比值反映的是较长时间段的食物稳定同位素比值信息(Pearson et al.，2003)。代谢惰性组织例如毛发、蛋壳、羽毛等，其稳定同位素比值反映的是生长过程中动物所食食物的稳定同位素信息(易现峰，张晓爱，2005)。目前在利用稳定同位素技术分析鸟类食性方面的研究中还存在2个限制因素：一是对同位素在动物组织生长过程中的稳定同位素分馏情况和组织形成后稳定同位素的改变情况还不清楚；另一个则是关于野生鸟类不同组织的稳定同位素周转率的信息很少(Hobson & Cruz et al.，2005)。

1 相关假说 1.1 蛋白周转假说

蛋白周转假说(protein turnover hypothesis)认为，动物组织中稳定同位素周转率的增加是由于蛋白质周转率的增加所致，因为高蛋白质周转的组织具有较高的代谢速率，而动物组织代谢速率与组织稳定同位素转换速率是一种潜在联系，即高代谢速率的动物具有较高的稳定同位素合成速率，这种高代谢速率实际上是蛋白质消耗周转的中介(Carleton & del Rio，2005)，蛋白质的周转率影响着组织稳定同位素的周转率(Bauchinger et al.，2010)。

1.2 能量消耗假说

能量消耗假说(energy expenditure hypothesis)认为，具有相同能量消耗速率的组织具有相似的稳定同位素周转率(Bauchinger et al.，2010)。寒冷环境下的产热需求通过表型体质量的改变和特定组织活动的增加来满足，2种不同的生理过程影响特定组织中稳定同位素的周转率，处在寒冷环境下的动物通过增强特定组织的活动来提高产热需求，进而应对低温环境。能量消耗假说的应用具有一定的局限性，它是指当生物体和组织的代谢速率均提高时，稳定同位素的周转率才会提高，即总代谢速率影响稳定同位素的周转率(Bearhop et al.，2002)。

2 研究方法

对于可控实验来说，一般通过改变喂养动物食物中的δ¹³C、δ¹⁵N或饮用水中的δ¹⁸O、δD含量来测量周转率(Storm-Suke et al.，2012)，具体实验步骤为：首先用一种稳定同位素比值固定的食物饲喂动物一段时间，使动物组织中稳定同位素比值与食物中稳定同位素比值达到平衡，然后改变动物的食物，饲喂另一种稳定同位素比值的食物，分别在食物改变的第0天、第2天、第4天、第8天、第16天、第27天进行组织采样，测量其稳定同位素比值，进而利用模型推算出不同组织的稳定同位素周转时间(Hobson & Clark，1993)，其中应用的模型有2种：

一种是标准一阶动力学方程：

y_t=y_∞+ae^(-t/τ)

y_t指在t时刻测量的组织稳定同位素(δ¹³C、δ¹⁵N、δ¹⁸O或δD)比值，y_∞指改变食物后，动物组织中稳定同位素再次平衡后测量的稳定同位素比值，a指每一段时间的稳定同位素差值，τ指平均稳定同位素保留时间(用来描述稳定同位素周转)，t指改变食物后的时间。周转半周期为t_half-life=ln(2)×τ，即组织稳定同位素比值达到平衡时稳定同位素比值一半时所需的时间(Tsahar et al.，2008； Bauchinger et al.，2010)。

另一种时间模型是：

y_t=y_∞+a(p₁)e^(-t/τ₁)+a(1-p₂)e^(-t/τ₂)

p₁、p₂指每一阶段所占比例，τ₁、τ₂指每一阶段平均的碳保留时间(Bauchinger et al.，2010)。

对于野生鸟类来说，其组织稳定同位素周转率的研究，往往是通过测量刚刚到达繁殖地的鸟类组织中稳定同位素比值和几周后同一个体相同组织中稳定同位素比值，推断该个体的组织中稳定同位素的周转率。在橙尾鸲莺Setophaga ruticilla的野外研究中，通过比较测量刚刚到达繁殖地的橙尾鸲莺和到达繁殖地1个月后的同一个体血液中的δ¹³C值，发现刚刚到达个体血液中的δ¹³C值明显高于1个月后的，推断出橙尾鸲莺血液中δ¹³C至少需要1个月的时间才能与当地食物中δ¹³C值达到平衡(Norris et al.， 2005)。刚刚到达繁殖地的比氏夜鸫Catharus bicknelli和斯氏夜鸫C. ustulatus血红细胞中δD值反映的是非繁殖地的混合信息，周转半周期分别为21 d和14 d，从而推测出血液一般需要1个月才能与当地δD值达到平衡(McKinnon et al.，2012)。

3 影响周转率的因素

传统的稳定同位素周转率研究较为重视同一物种不同组织类型周转率的差异(Hobson & Hobson，2004；McKinnon et al.，2012)，然而最新的研究表明，影响稳定同位素周转率的因素并不只是不同组织之间的差异，物种、性别、体型、环境等多种因素都会影响稳定同位素的周转率(Ferrari et al.，2006；Storm-Suke et al.，2012；Rock et al.，2013)。

3.1 组织类型

不同类型组织中稳定同位素的周转率不同，一般被解释为由于组织代谢速率不同而导致不同组织具有不同的稳定同位素周转率。肝脏中δ¹³C周转半周期为2.6~12 d，肌肉中δ¹³C周转半周期为12.4~29 d，血浆中δ¹³C周转半周期为1~5 d，δ¹⁵N为1~7 d，血细胞中δ¹³C周转半周期为15.6~29.8 d，δ¹⁵N为24~31 d，δD为14~21 d，血液中δ¹³C周转半周期为5.3~15.7 d，δ¹⁵N为10~14 d，卵壳的稳定同位素比值反映的是产卵前3~5 d的食物信息，卵黄反映的是产卵前8 d的食物信息，卵壳膜中稳定同位素周转时间为产卵前20 h的食物信息，卵清为3.2 d，卵黄为6 d，外部卵黄为3.1 d，内部卵黄为13.3 d(Hobson，1995；Bearhop et al.，2002； Hobson & Bairlein，2003；Ogden et al.，2004；Norris et al.，2005；Hahn et al.，2012；Giardina et al.，2014)。

实验表明，周转率为：小肠＞沙囊、胰腺、肝脏、肾脏＞前胃和心脏＞血液＞腿肌＞骨骼。斑胸草雀Taeniopygia guttata的研究结果显示δ¹³C周转半周期：小肠7 d左右，沙囊、胰腺、肾脏、肝脏8~12 d，前胃和心脏10~18 d，红血球和飞行肌16~24 d，腿肌26~29 d(Hobson & McWilliams，2009；Bauchinger et al.，2010)；宽尾煌蜂鸟Selasphorus platycercus能量储存物质糖中δ¹³C的周转半周期为1~2 d(Carleton et al.，2006)；黑喉蓝林莺Dendroica caerulescens小肠中δ¹³C的周转半周期为7 d，前胃和心脏为10~18 d(Hobson & McWilliams，2009；Bauchinger et al.，2010)，骨骼中稳定同位素周转时间最长；日本鹌鹑Coturnix japonica骨胶原中δ¹³C周转半周期为173.3 d(Hobson & Cruz et al.，2005)；黑腹滨鹬Calidris alpina全血中δ¹³C平均周转半周期为24.8 d，δ¹⁵N为20 d(Ogden et al.，2004)；南非 企鹅Spheniscus demersus血浆中δ¹⁵N的周转半周期为15.2 d，血细胞为24.6 d(Barquete et al.，2013)。

3.2 物种

不同物种相同组织中稳定同位素的周转半周期不同。日本鹌鹑肝脏中δ¹³C的周转半周期为2.6 d，而黑喉蓝林莺的为8~12 d；日本鹌鹑肌肉中δ¹³C的周转半周期为12.4 d，而黑喉蓝林莺的飞行肌中为16~24 d，腿肌中为26~29 d(Hobson & McWilliams，2009；Bauchinger et al.，2010)；黑喉蓝林莺血浆中δ¹³C的周转半周期为24.8 h(Podlesak et al.，2005)，短嘴鸦Corvus brachyrhynchos的为2.9 d(Hobson & Clark，1993)，4种食草水鸟的为4.3 d(Hahn et al.，2012)；黄腰林莺Dendroica coronata血浆中δ¹⁵N的周转半周期为1~3.4 d(Pearson et al.，2003)，饲喂高蛋白食物的白眶鹎Pycnonotus xanthopygos的为3 d，饲喂低蛋白食物的为5 d(Tsahar et al.，2008)，野生橙尾鸲莺至少需要7 d才能将繁殖地的食物成分合成到血浆中(Norris et al.，2005)； 家麻雀Passer domesticus血细胞中δ¹³C的周转半周期为15.6 d(Carleton & del Rio，2005)，黑喉蓝林莺的为16~24 d(Bauchinger et al.，2010)，短嘴鸦的为29.8 d(Hobson & Carleton & del Rio，2005)，黑喉蓝林莺的为16~24 d(Bauchinger et al.，2010)，短嘴鸦的为29.8 d(Hobson & Clark，1993)，4种食草水鸟的为32 d(Hahn et al.，2012)；家麻雀血细胞中δ¹⁵N的周转半周期为24 d(Carleton & del Rio，2005)，饲喂高蛋白食物的黑喉蓝林莺的为14 d，饲喂低蛋白食物的为21 d(Tsahar et al.，2008)；比氏夜鸫和斯氏夜鸫血细胞中δD的周转半周期分别为21 d和14 d(McKinnon et al.，2012)。日本鹌鹑血液中稳定同位素的周转半周期为11.4 d(Hobson 2005 & Carleton & del Rio，2005)，饲喂高蛋白食物的黑喉蓝林莺的为14 d，饲喂低蛋白食物的为21 d(Tsahar et al.，2008)；比氏夜鸫和斯氏夜鸫血细胞中δD的周转半周期分别为21 d和14 d(McKinnon et al.，2012)。日本鹌鹑血液中稳定同位素的周转半周期为11.4 d(Hobson & Norris et al.，2005)，北贼鸥Catharacta skua血液中δ¹⁵N的周转半周期为14 d，δ¹³C的周转半周期为15.7 d(Bearhop et al.，2002)，黑腹滨鹬血液中δ¹³C的周转半周期为11.2 d，δ¹⁵N的为10 d(Ogden et al.，2004)。

3.3 性别

研究表明不同性别的动物组织中稳定同位素比值不同，雄性稳定同位素比值较雌性贫化。对于野生动物而言，性别不同的个体由于冬季栖息地利用的不同导致血细胞中的δ¹³C不同，例如雄性橙尾鸲莺由于主要占据高质量的栖息地环境，相比主要占据低质量栖息地的雌性来说，δ¹³C更贫化(Norris et al.，2005)。可控实验δD周转率的研究同样表明，性别对于羽毛和血浆中稳定同位素有明显的影响，雄性个体血浆中δD相对雌性个体贫化( Hobson & Clark，1992b)。

3.4 个体生理状态

动物所处的状态不同，其组织中的稳定同位素比值不同，例如禁食、怀孕、产卵、迁徙以及换羽会影响组织中δ¹³C的周转率(Cherel et al.，2005)。处于特定生理状态下的生物个体通过提高蛋白质周转和能量代谢速率改变组织中稳定同位素比值(Bauchinger et al.，2010)。相比于家养鸟类，野生鸟类的组织周转率要快，一般被解释为野生鸟类的新陈代谢速率通常高于基础新陈代谢速率，进而推断出野生鸟类组织中稳定同位素周转率高于人工养殖的鸟类组织中的(Hobson & Clark，1992b)。

运动对组织中δ¹³C周转率的影响，不同的研究具有不同的结果：对紫翅椋鸟Sturnus vulgaris的研究表明，红血球中δ¹³C的周转率与运动无关(Hobson & Yohannes，2007)。而另一份研究结果表明每天重复锻炼降低了鸟类飞行肌的质量，而飞行肌质量的降低增强了飞行效率，飞行肌通过改变其组成来维持必要的能量输出，以应对繁殖产卵、禁食、迁徙飞行等状况，这种改变一旦发生，可能因为在δ¹³C周转中某一物质的改变，导致整个肌肉中δ¹³C的周转率的改变(Bauchinger et al.，2010)。

不同体型和体质量的动物稳定同位素的周转率不同，体型较小的动物的稳定同位素周转率快，一般被解释为体型较小的生物体代谢速率高于大型动物(Hobson & Norris et al.，2005)。最近的研究显示，动物体质量对于全血中δ¹³C的周转率的贡献为-0.25(Bauchinger et al.，2010)。

3.5 环境条件

温度可以通过影响组织代谢进而影响组织中稳定同位素的周转率。有关双色树燕Tachycineta bicolor的研究表明，高温可以加快散热过程中的水分丢失，进而提高雏鸟组织中的δD值(Betini et al.，2009)；有关日本鹌鹑的研究显示，低温条件下血浆中δD的周转率高于常温条件(Storm-Suke et al.，2012)。而低温对δ¹⁵N、δ¹³C的周转率影响与对δD周转率影响的结果大不相同：有关低温对于家麻雀红细胞中δ¹⁵N和δ¹³C的周转率影响的研究表明，低温对δ¹⁵N的周转率无影响，而对δ¹³C的周转率有较小的影响(Carleton & del Rio，2005)；对于斑胸草雀的研究表明，持续低温环境适应影响组织中δ¹³C的周转率，鸟类通过增加飞行肌内线粒体容积、密度、毛细血管直径以及细胞色素C氧化酶数量进行颤栗产热，这种与肌纤维蛋白有关的肌质蛋白的增加将导致δ¹³C的周转率组织特异性增加(Bauchinger et al.，2010)；有关日本鹌鹑的研究显示，日照时长通过影响日本鹌鹑体内蛋白质的转换速率进而影响组织中稳定同位素的周转率(Boon et al.，2001)；海拔影响黑喉蓝林莺肝脏和肌肉中δ¹³C周转率(Carleton & del Rio，2005)；对于斑胸草雀的研究表明，持续低温环境适应影响组织中δ¹³C的周转率，鸟类通过增加飞行肌内线粒体容积、密度、毛细血管直径以及细胞色素C氧化酶数量进行颤栗产热，这种与肌纤维蛋白有关的肌质蛋白的增加将导致δ¹³C的周转率组织特异性增加(Bauchinger et al.，2010)；有关日本鹌鹑的研究显示，日照时长通过影响日本鹌鹑体内蛋白质的转换速率进而影响组织中稳定同位素的周转率(Boon et al.，2001)；海拔影响黑喉蓝林莺肝脏和肌肉中δ¹³C周转率(Graves & Romanek，2009)。

3.6 食物

饲喂不同食物的动物组织中稳定同位素的周转率不同，吸收复杂营养元素相对于吸收简单糖类的快，造成这一结果的原因可能是同位素印迹现象，即食物进入动物组织时，不同同位素比值的食物会直接进入动物的特定组织或部位(林光辉，2013)。食物中的蛋白质水平控制着稳定同位素周转率，饲喂高蛋白物质的鸟类血细胞和血浆中的δ¹⁵N周转半周期为14 d和3 d，而饲喂低蛋白物质的周转半周期为21 d和5 d(Tsahar et al.，2008)。有关鸡肝脏、胸肌中δ¹³C周转率的研究显示，食物中δ¹³C的含量影响鸡生长过程中相应组织中δ¹³C的周转率。饲喂C3植物的动物稳定同位素周转率相对于饲喂C4植物的快(Cruz et al.，2005)。有研究指出核苷酸可以加速肠黏膜组织对损伤部位的修复，进而推断出食物中核苷酸含量影响肠黏膜δ¹³C的周转率(Pelicia et al.，2011)。

4 展望

动物组织中稳定同位素的组成反映食物中稳定同位素的信息(Phillips & Eldridge，2006)。当我们知道不同组织的周转率时，便可以选择特定的组织进行相关问题的研究。动物组织中稳定同位素的周转率的差异来源是日后利用稳定同位素技术进行鸟类生态学研究时需要注意的事项，不同物种间相同组织中稳定同位素比值有无差异，性别、生理状态、环境条件以及不同食物对动物组织中稳定同位素的周转率有无影响，有待进一步研究。