四川动物  2016, Vol. 35 Issue (3): 339-343

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杨君, 路蕾, 王丽琴, 张志升
YANG Jun, LU Lei, WANG Liqin, ZHANG Zhisheng
视觉能触发沟渠豹蛛雄蛛对雌蛛的求偶行为
Visual Signal from Female Can Trigger the Courtship Behavior of Male in Pardosa laura
四川动物, 2016, 35(3): 339-343
Sichuan Journal of Zoology, 2016, 35(3): 339-343
10.11984/j.issn.1000-7083.20150413

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收稿日期: 2015-12-27
接受日期: 2016-04-05
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杨君, 路蕾, 王丽琴, 张志升. 视觉能触发沟渠豹蛛雄蛛对雌蛛的求偶行为[J]. 四川动物, 2016, 35(3): 339-343.
YANG Jun, LU Lei, WANG Liqin, ZHANG Zhisheng. Visual Signal from Female Can Trigger the Courtship Behavior of Male in Pardosa laura[J]. Sichuan Journal of Zoology, 2016, 35(3): 339-343.
视觉能触发沟渠豹蛛雄蛛对雌蛛的求偶行为
杨君, 路蕾, 王丽琴, 张志升*     
西南大学生命科学学院, 三峡库区生态环境教育部重点实验室, 重庆 400715
收稿日期: 2015-12-27; 接受日期: 2016-04-05
作者简介: 杨君,女,硕士研究生,从事蜘蛛行为学研究,E-mail:1144897134@qq.com
*通信作者 Corresponding author, E-mail:zhangzs327@gmail.com.
摘要： 以沟渠豹蛛Pardosa laura成熟雄蛛的求偶延迟时间和触肢伸展次数作为参数,观察研究了雄蛛通过视觉与处女雌蛛拖丝单独和共同诱导情况下的求偶反应,发现视觉是触发雄蛛求偶行为的主要信号,而雌蛛的拖丝则不能单独激发雄蛛的求偶行为,表明雄蛛能够通过视觉接受雌蛛的信号。在此基础上,又测定了雄蛛通过视觉接受亚成体雌蛛、处女雌蛛和交配未产卵雌蛛信号时的求偶反应,发现雄蛛对处女雌蛛和交配未产卵雌蛛的求偶动作次数显著多于亚成体雌蛛,表明雄蛛能够通过视觉区分雌蛛是否成熟,但是仅依靠视觉无法判断雌蛛是否已经交配。本实验表明视觉在沟渠豹蛛雄蛛对雌蛛识别过程中起着非常重要的作用,再次证实狼蛛的视觉比较发达。
关键词： 沟渠豹蛛     求偶     配偶选择     成熟状态     交配状态    
Visual Signal from Female Can Trigger the Courtship Behavior of Male in Pardosa laura
YANG Jun, LU Lei, WANG Liqin, ZHANG Zhisheng*     
School of Life Sciences, Southwest University, Key Laboratory of Eco-environments in Three Gorges Reservoir Region, Ministry of Education, Chongqing 400715, China
Abstract: Male courtship behavior to the vision, dragline and vision plus dragline of virgin female Pardosa laura was explored and counted. The results showed that vision played an important role in triggering the courtship behavior of male P. laura, while the female dragline had no function. Furthermore, male responses to subadult, virgin, mated females induced by vision were observed. It was found that male can discriminate the mature stage of female, but cannot distinguish the mating status of female with vision solely. Therefore, it was concluded that vision played a key role in the recognition of male P. laura to female, and proved that the vision of wolf spiders was highly developed.
Key words: Pardosa laura     courtship     mate choice     mature stage     mating status    

蜘蛛为肉食性，喜独居，仅在繁殖季节雌雄才走到一起，而如何保证能够被异性接纳，同时又避免被同类捕食(Elgar & Nash，1988)则依赖于雌雄蜘蛛之间有效的信号交流，这些信号可以用来鉴别种的身份，评价配偶的繁殖价值等。与其他动物一样，蜘蛛两性间的通讯信号包括视觉(Huber，2005)、振动(Elias et al.，2003)和化学信息(Wyatt，2003)等多种形式，其中视觉信号被游猎型蜘蛛广泛应用(Herberstein，2011)。游猎型蜘蛛通过视觉信号能够分辨天敌，寻找、确定和定位配偶并能根据体色进行性选择(Uhl & Elias，2011)。视觉信号对于游猎型蜘蛛繁殖成功十分重要，尤其对于生活在潮湿、灌木丛生环境中的类群，因为这样的环境不利于振动和化学信号的传递(Uetz et al.，2002)。目前已知跳蛛的种间交流主要依靠视觉信号(Uhl & Elias，2011；Harland et al.，2012)。 有研究报道雄性跳蛛通过视觉能够辨认出相距20~25 cm的雌性配偶(Peckham & Peckham，1895)，通常雌蛛通过视觉感知雄蛛的动作(步足的挥舞)、特殊的颜色或者装饰物(步足上的毛簇)等来判知雄蛛的存在和身份，避免把潜在的配偶当作猎物捕食(Huber，2005)。Lim等(2007)研究发现跳蛛Cosmophasis umbratica择偶受紫外线影响，雄蛛通过反射紫外线吸引雌蛛，同时雌蛛的荧光可以激发雄蛛的求偶行为。

狼蛛被认为视力较好(Herberstein，2011)。Hebets和Uetz(1999，2000)研究发现，部分裂狼蛛属Schizocosa 蜘蛛会选择以视觉信号作为雌蛛评价雄蛛状态的主要因素，而雄蛛的"第二性征"，如前足上的装饰性毛簇，可以明显增加同种雌蛛对雄蛛的接受度，更进一步表明视觉在部分狼蛛雌对雄的交流中具有重要作用，但视觉在那些没有装饰性毛簇的种类中的作用研究则很少(Herberstein，2011)。

豹蛛属Pardosa是蜘蛛目Araneida中多样性最丰富的属之一，对豹蛛两性识别的研究，多集中在性信息素方面，如雄性星豹蛛P. astrigera能够根据雌蛛拖丝上的信息选择成熟时间长的处女雌蛛以及未被雄蛛接触过的雌性拖丝(Xiao et al.，2015)。但视觉在豹蛛属两性识别中的作用未有报道。我们观察沟渠豹蛛P. laura时，发现其雄蛛面对处女雌蛛拖丝时未表现出明显的求偶反应，也没有明显的振动信号在两性交流时发生。据此推测沟渠豹蛛可能主要通过视觉讯号来择偶。为此，本文以沟渠豹蛛为研究对象，通过观察研究视觉、雌蛛拖丝与二者共同存在时雄蛛对雌蛛的求偶行为以及雄蛛通过视觉对亚成体雌蛛、处女雌蛛和交配未产卵雌蛛的求偶行为，拟探明视觉在雄蛛选择雌蛛作为交配对象过程中的作用。

1 材料与方法 1.1 实验材料

用于实验的沟渠豹蛛亚成体于2015年3月采自重庆市沙坪坝区青木关镇砖厂附近，采集的沟渠豹蛛被单头分装于玻璃试管(长10 cm、直径2 cm)中，管底用湿润的棉花保湿，管口用脱脂棉塞住以防止蜘蛛逃逸。实验蜘蛛采回后置于培养箱中(RXZ-300A)培养，培养箱条件控制为25 ℃、相对湿度70%~90%和光照14L∶10D。以室内饲养的黑腹果蝇Drosophila melanogaster和黄粉虫Tenebrio molitor饲喂蜘蛛，每只蜘蛛每次喂食20~30只黑腹果蝇或1条黄粉虫，每3 d 1次。实验前24 h禁止喂食。

1.2 实验方法 1.2.1 视觉、雌蛛拖丝及二者共同存在时雄蛛对处女雌蛛的求偶行为

将处女雌蛛放入大型透明塑料盒中，引入处女雄蛛，让其与雌蛛进行自由交配，观察并记录雄蛛的求偶行为。交配后的雌蛛备用。以下实验中处女雌、雄蛛为成熟3周未交配的蜘蛛个体，亚成体雌蛛即再蜕一次皮即可成熟的个体，已交配雌蛛为距离交配时间至少 4 d的个体且实验中蜘蛛仅使用1次。实验装置分别是规格为长10 cm×宽8 cm×高8 cm的大型透明塑料盒和规格为长2 cm×宽2 cm×高2 cm的小型透明塑料盒。

拖丝诱导实验:取处女雌蛛(n=15)单头放入大型透明塑料盒中，让其在盒中随意移动产生拖丝。24 h后将雌蛛移出，采用小试管将单头雄蛛引入上述仅有拖丝的塑料盒中，用数码摄像机(SONY-PJ820E)观察记录雄蛛面对雌蛛留下的拖丝而产生的求偶行为，从引入开始计时持续1 h，分别记录下述参数:(1)雄蛛潜伏时间(latency)，即从引入雄蛛开始到雄蛛在塑料盒中开始求偶的时间；(2)雄蛛触肢伸展次数(palp raising)，雄蛛两侧触肢伸展动作存在重复，故实验把完成1次完整的伸展动作记为触肢伸展1次。因为雄蛛身体作"俯卧撑"式运动(李友才，陈发扬，1986)和触肢向前上方伸展同时出现，因此实验未统计雄蛛身体作"俯卧撑"式运动的次数。

视觉诱导实验:取处女雌蛛(n=14)单头放入大型透明塑料盒中，用一小型透明塑料盒迅速将其罩住，随后立即将处女雄蛛引入大型塑料盒中。雌、雄个体被塑料盒完全隔开，但可以看到对方，且无空气和拖丝的交流。实验记录参数同拖丝诱导实验。

视觉和拖丝共同诱导实验:取处女雌蛛(n=22)单头放入大型透明塑料盒中，让其在装置中自由活动产生拖丝，24 h后用一小型透明塑料小盒将其罩住，随后将处女雄蛛引入其中。此时雄蛛活动的空间里既有雌蛛的拖丝，同时又可以看到雌蛛。实验记录参数同拖丝诱导实验。

1.2.2 雄蛛依据视觉判断雌蛛的成熟和交配状态

分别取亚成体雌蛛(n=30)、处女雌蛛(n=36)和交配未产卵雌蛛(n=22)单头放入大型透明塑料盒中，用一小型透明塑料盒迅速将雌蛛罩住，随后立即将处女雄蛛引入大型透明塑料盒中。雌、雄个体被塑料盒完全隔开，但可以看到对方，且无空气和拖丝的交流。实验记录参数同拖丝诱导实验。

1.3 数据分析

实验结果用平均值±标准误(Mean±SE)表示，采用非参数独立样本Kruskal-Wallis进行检验比较。所有数据均采用SPSS 19.0进行分析，Origin 9.0进行绘图。

2 实验结果 2.1 雄蛛求偶行为

沟渠豹蛛求偶时利用4对步足作"俯卧撑"式运动(李友才，陈发扬，1986)，同时雄蛛会作"挥旗"式运动，即一侧触肢向前上方伸展，与身体纵轴几乎呈直角，然后放下。接着雄蛛的另一侧触肢也向前上方伸展，与身体纵轴几乎呈直角，最后放下。如此反复，直到雌蛛同意交配为止。身体的"俯卧撑"式运动和触肢的"挥旗"式运动为沟渠豹蛛雄蛛求偶的典型动作。

2.2 视觉、雌蛛拖丝及二者共同存在时雄蛛对处女雌蛛的求偶行为

不同因素诱导雄蛛求偶的结果如表 1、图 1和图 2所示。

表 1 不同因素诱导沟渠豹蛛雄蛛产生的求偶延迟时间和触肢伸展次数 Table 1 Latency time and palp raising times of male Pardosa laura’s courtship to different mature stages of virgin females
样本数Number求偶延迟时间Latency/min触肢伸展次数Palp raising/次
拖丝Dragline1560a0b
视觉Vision1411.84±4.05b22.92±5.51a
视觉+拖丝Vision+Dragline2213.30±4.40b28.77±7.64a
注:数据上方的字母不同表示数据间差异有统计学意义(P<0.05)；下同。
Note: Different superscripts indicate there is a significant difference(P<0.05); the same below.
表选项
图 1 沟渠豹蛛视觉、处女雌蛛拖丝与视觉+处女雌蛛拖丝诱导雄蛛的求偶延迟时间 Fig. 1 Latency time of male Pardosa laura’s courtship to virgin females with the presence of dragline，vision only or vision plus dragline 表中数据以平均值±标准误表示； 数据上方的字母不同表示数据间差异有统计学意义(P<0.05)；下同。 Data were expressed as Mean±SE; Different letters above the columns indicate there is a significant difference(P<0.05); the same below.
图选项
图 2 沟渠豹蛛视觉、处女雌蛛拖丝与视觉+处女雌蛛拖丝诱导的雄蛛触肢伸展次数 Fig. 2 Palp raising times of male Pardosa laura’s courtship to virgin females with the presence of dragline，vision or vision plus dragline
图选项

在1 h内，雄蛛面对处女雌蛛拖丝的求偶延迟时间为60 min±0 min，面对雌蛛(即视觉诱导)和雌蛛+拖丝(即视觉+拖丝诱导)的求偶延迟时间分别为11.84 min±4.05 min和13.30 min±4.40 min(图 1)。这表明，处女雌蛛的拖丝不能单独诱导雄蛛产生求偶行为，而视觉和视觉+拖丝均可以诱导雄蛛表现出触肢伸展等典型的求偶行为(P＜0.05)，但视觉诱导与视觉+拖丝诱导的雄蛛求偶延迟时间之间差异无统计学意义(P＞0.05)。

雄蛛触肢伸展次数如图 2所示。视觉和视觉+拖丝可以诱导雄蛛产生求偶行为，但处女雌蛛拖丝不能单独诱导。视觉诱导的雄蛛触肢伸展次数为22.92次±5.51次，视觉+拖丝诱导的触肢伸展次数为28.77次±7.64次，二者之间差异无统计学意义(P>0.05)。

2.3 雄蛛依据视觉判断雌蛛的成熟和交配状态

雄蛛面对亚成体雌蛛、处女雌蛛和已交配未产卵雌蛛都表现出了求偶行为，结果如表 2、图 3和图 4所示。

表 2 沟渠豹蛛雄蛛通过视觉对不同状态雌蛛的求偶行为 Table 2 Latency and palp raising of male Pardosa laura’s courtship to females in different stages
样本数Number求偶延迟时间Latency/min触肢伸展次数Palp raising/次
亚成体雌蛛Subadult females3034.68±4.64a11.33±3.45b
处女雌蛛Virgin females3612.74±3.08b26.50±5.10a
已交配未产卵雌蛛
Mated females		229.03±3.65b18.22±4.08a
表选项
图 3 沟渠豹蛛雄蛛通过视觉对不同成熟和交配状态雌蛛的求偶延迟时间 Fig. 3 Latency of male Pardosa laura’s courtship behavior induced by females in different stages with the presence of vision signal only
图选项
图 4 沟渠豹蛛雄蛛通过视觉对不同成熟和交配状态雌蛛的触肢伸展次数 Fig. 4 Palp raising times of male Pardosa laura’s courtship to females in different stages with the presence of vision signal only
图选项

求偶延迟时间如图 3所示。面对亚成体雌蛛时雄蛛求偶延迟时间最长，为34.68 min±4.64 min，显著长于成熟雌蛛(处女雌蛛12.74 min±3.08 min，已交配未产卵雌蛛 9.03 min±3.65 min)(P＜0.05)，而雄蛛面对处女雌蛛与已交配未产卵雌蛛的求偶延迟时间之间差异无统计学意义(P＞0.05)。

雄蛛的触肢伸展次数如图 4所示。雄蛛面对亚成体雌蛛的求偶触肢伸展次数最少，为11.33次±3.45次，显著少于处女雌蛛(26.50次±5.10次)和交配未产卵雌蛛(18.22次±4.08次)(P＜0.05)；而雄蛛面对处女雌蛛与交配未产卵雌蛛的触肢伸展次数之间差异无统计学意义(P＞0.05)。

3 讨论

目前已知视觉在步足有毛簇的狼蛛的性选择中扮演重要角色(Hebets & Uetz，1999，2000)，然而对于步足没有毛簇的狼蛛，视觉在其生活史中扮演什么角色，还没有广泛的研究。本文观察研究了雄蛛通过视觉诱导、处女雌蛛拖丝诱导以及二者共同诱导情况下的求偶行为，发现视觉能触发沟渠豹蛛雄蛛对雌蛛的求偶行为，而视觉在沟渠豹蛛雌蛛对步足没有毛簇雄蛛的选择中是否起着重要作用有待进一步研究。

研究发现，增加裂狼蛛属雌蛛的视觉刺激可以提高雌蛛的接受度(McClintock & Uetz，1996；Hebets & Uetz，2000)。给原本不具毛簇的S. stridulans 和 S. rovneri通过视频合成增加前足上的毛簇，雌蛛的接受度明显增加。而对具备毛簇的S. ocreata而言，雄蛛个体越大、身体越强壮，以及前足上的毛簇越大，就越有利于其在雌蛛的选择中胜出，也可以减少被雌蛛捕食的可能性(Uetz et al.，2002；Persons & Uetz，2005)。本研究中沟渠豹蛛雄蛛接受视觉信号的刺激后对雌蛛表现出了求偶行为，并且雄蛛能够通过视觉判断雌蛛的成熟状态，但雄蛛究竟接受源自雌蛛的哪些视觉信号，形貌？亦或体色？甚至是雌蛛自身的视觉信号？还有待深入研究。

当沟渠豹蛛的雄蛛只面对拖丝时，并不表现出求偶行为(表 1；图 1，图 2)，而当雌蛛存在于雄蛛的视野范围内时，无论拖丝存在与否，雄蛛都可以表现出身体的"俯卧撑"式运动和触肢的"挥旗"式运动，表明对沟渠豹蛛而言，视觉在雄蛛对雌蛛的求偶行为方面起着至关重要的作用，是开启雄蛛求偶行为的关键因子。

雌蛛拖丝不能引起雄性沟渠豹蛛的求偶反应，这与星豹蛛拖丝能够引发雄蛛求偶与交配行为(吴俊等，2007)不同。可能的原因有3种情况，一是沟渠豹蛛的性信息素可能存在于雌蛛的体表，而非拖丝上(Gaskett，2007)，由于实验中雄蛛未能直接接触雌蛛，因此雄蛛不会表现出求偶行为；二是雌蛛的拖丝上存在性信息素，这种性信息素的功能在于吸引和引起雄蛛的搜寻行为而非激发雄蛛的求偶行为(Gaskett，2007)；三是雌蛛拖丝存在性信息素，但可能有沟渠豹蛛的天敌能通过拟态释放该性信息素或其类似物来迷惑和捕食雄蛛，故雄蛛选择向通过视觉触发其求偶行为方向进化。虽然理论上认为同一类群的通讯方式相对固定，但星豹蛛与沟渠豹蛛在上述求偶方式上的不同表明，它们可能正处于不同的分化状态，与不同种类的雌性裂狼蛛通过振动信号或视觉信号来接受雄蛛的求偶展示(Hebets & Uetz，2000)相似，需要进一步深入研究。

雄蛛对雌蛛交配状态的识别事关雄蛛能否找到合适的配偶进行繁殖。雄蛛面对透明盒子里的雌蛛时，只有视觉信号交流，雄蛛对不同状态的雌蛛都表现出了求偶行为，但面对亚成体时的求偶延迟时间长、触肢伸展次数少，显著不同于成熟雌蛛，表明雄蛛能够通过视觉信号判断出雌蛛的成熟状态，进一步表明视觉对沟渠豹蛛雄蛛而言具有重要意义，它是保证雄蛛能否识别配偶及其成熟状态，以及进行成功交配、延续其自身基因的重要环节。

相对于已交配过的雌蛛，雄蛛更喜欢处女雌蛛(Thomas，2011)。但是本研究中，沟渠豹蛛的雄蛛仅通过视觉无法分辨处女雌蛛和已交配未产卵雌蛛，这可能需要其他因素的参与，有待深入研究。

4 结论

本文在实验室条件下对沟渠豹蛛雄蛛求偶行为的触发因素及雄蛛对雌蛛成熟和交配状态的判断进行了研究，发现视觉在沟渠豹蛛雄蛛对雌蛛成熟状态识别中起着非常重要的作用，通过视觉，雄蛛能够判断雌蛛及其成熟状态，触发其求偶行为，但无法分辨处女雌蛛和已交配雌蛛。

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