四川动物  2016, Vol. 35 Issue (3): 327-332

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白玉成, 鲁松松, 唐晓龙, 梁士伟, 李东芹, 王燕, 陈强
BAI Yucheng, LU Songsong, TANG Xiaolong, LIANG Shiwei, LI Dongqin, WANG Yan, CHEN Qiang
温度对红尾沙蜥代谢昼夜节律的影响
Effect of Temperature on the Circadian Rhythms of Metabolism in Phrynocephalus erythrurus
四川动物, 2016, 35(3): 327-332
Sichuan Journal of Zoology, 2016, 35(3): 327-332
10.11984/j.issn.1000-7083.20160020

文章历史

收稿日期: 2016-01-15
接受日期: 2016-04-13
温度对红尾沙蜥代谢昼夜节律的影响
白玉成, 鲁松松, 唐晓龙, 梁士伟, 李东芹, 王燕, 陈强*     
兰州大学生命科学学院, 生物化学与分子生物学研究所, 兰州 730000
摘要: 爬行动物很多生理、生化和行为指标都表现出昼夜节律。代谢昼夜节律不仅涉及内在因子的固有控制,而且受到多种外部因素的影响。为了探究温度对代谢昼夜节律的影响,在恒定的温度下(18℃和28℃)测定了红尾沙蜥Phrynocephalus erythrurus体温、心率、标准代谢率(SMR)和血糖浓度的昼夜变化。结果表明:(1)在2个温度下红尾沙蜥体温没有明显的昼夜变化;(2)昼间SMR明显高于夜间,18℃下SMR水平以及SMR昼夜变化的范围都低于28℃下的结果;(3)心率的变化也与代谢率的变化一致,但最低点提前了2 h;(4)28℃下的血糖浓度整体水平显著高于18℃下的,而波动规律却不同:28℃条件下白天平均值高于晚上,血糖浓度在16:00显著高于20:00、00:00和12:00;18℃条件下,血糖浓度在20:00和08:00明显低于00:00和12:00(P<0.05),而在04:00和16:00处于中间水平。该研究证实了红尾沙蜥SMR、心率和血糖浓度等生理生化指标也存在明显的昼夜节律,虽然这种现象受环境温度的影响,但主要还是由内在因子决定,这可能与某些激素的分泌活动有关。
关键词红尾沙蜥     昼夜节律     代谢     温度    
Effect of Temperature on the Circadian Rhythms of Metabolism in Phrynocephalus erythrurus
BAI Yucheng, LU Songsong, TANG Xiaolong, LIANG Shiwei, LI Dongqin, WANG Yan, CHEN Qiang*     
Institute of Biochemistry and Molecular Biology, School of Life Sciences, Lanzhou University, Lanzhou 730000, China
Abstract: Many biochemical, physiological, and behavioral parameters of reptiles showed daily fluctuations. Circadian rhythms of metabolism involved not only in the control of endogenous factors but also in the effects of various exogenous factors. To test the influence of temperature on the circadian rhythms of metabolism, the variation of body temperature, heart rate, standard metabolic rate (SMR) and plasma glucose concentration in Phrynocephalus erythrurus under two temperature regimes (18℃ and 28℃) were investigated. Circadian rhythms were present in the SMR of P. erythrurus with higher values during the day than that during the night in constant conditions and the magnitude of the daily change was reduced at 18℃. Additionally, the variation of heart rate was consistent with SMR except the nadir which came earlier at 18℃, implying a metabolic suppression in the low temperature. However, the body temperature did not show obvious circadian rhythm at constant conditions. The plasma glucose concentration at 28℃ was significantly higher than that at 18℃ with different circadian fluctuation:the value at 16:00 was significantly higher than that at 20:00, 00:00 and 12:00 under 28℃. However, the values at 20:00 and 08:00 were significantly lower than that at 00:00 and 12:00 under 18℃, and the values at 04:00 and 16:00 were moderate. The present study confirmed the circadian rhythms in the SMR, heart rate and plasma glucose concentration of P. erythrurus. The control of some endogenous factors played major role in the circadian rhythms of metabolism, while temperature had notable effects in entraining these rhythms, which may be associated with the secretion of some hormones.
Key words: Phrynocephalus erythrurus     circadian rhythms     metabolism     temperature    

节律性是生物生理过程的一个基本特征(Turek,1998)。许多生物功能都表现出昼夜和季节性变化来适应光、温度、食物利用率等环境因素的周期性变化(El Allali et al.,2013)。所谓昼夜节律就是生化、生理或行为等接近24 h的周期性变化(Reppert & Weaver,2002)。爬行动物的生物钟系统是由松果体、顶眼、丘脑视交叉上核和侧视网膜上的振荡器共同组成的多重振荡系统,不同物种略有不同(Tosini et al.,2001)。

动物的代谢、活动状态以及体温调节都呈现出一定的昼夜节律(Rismiller & Heldmaier 1991Ellis et al.,2007Reyes & Milsom,2010)。这些节律既相互影响又相互独立,也就是说代谢的昼夜变化可以独立于活动和温度的昼夜变化(Rismiller & Heldmaier,1991)。Ellis等(2007)证实了松果蜥Tiliqua rugosa运动的日节律是内生性的生物节律,而且这种活动节律和温度调节节律高度一致,由相同的主振荡器控制。许多外温动物和内温动物都有内在的生物钟帮助它们调整生理机能以适应外界因素的周期性变化(Tosini et al.,2001Brown et al.,2002Seifert & Mortola,2002)。在恒定的环境条件下,许多动物表现出来的昼夜节律现象仍然存在,这表明这些现象是由内在因子驱动的(Tosini et al.,2001)。然而外界因素也影响动物的生物钟,例如温度影响壁虎Gekko japonicus的活动规律(Tawa et al.,2014)。此外,Svendsen等(2014)报道了低氧对鲟鱼Acipenser fulvescens代谢率昼夜节律的影响。这些研究表明动物的代谢、运动以及体温调节等生理活动的昼夜节律不仅涉及内在因素的控制,而且受多种外在因素的影响。

动物整体水平的代谢率与心率密切相关,已有研究表明心率可以作为恒温动物和变温动物代谢水平的指标(Bevan et al.,1994McCarron et al.,2001McPhee et al.,2003Currie et al.,2014),即通过心率能间接地反映代谢水平。更有意思的是,短颈龟Emydura macquarii胚胎的心率在恒定温度(26 ℃和30 ℃)下能维持周期性变化(Loudon et al.,2013)。血糖作为生理活动的重要能源,在代谢中起着非常重要的作用。动物血糖稳态的维持对于代谢的昼夜波动是必须的,已有研究表明血糖浓度也有明显的昼夜节律,摄食和肝糖原分解是血糖波动的主要原因(La Fleur,2003)。安乐蜥Anolis carolinensis在禁食状态下,通过糖元分解来维持血糖稳态(Gist,1972),因此我们猜测代谢率的昼夜变化可能和血糖浓度有关。关于荒漠沙蜥Phrynocephalus przewalskii血糖昼夜变化的研究已有报道(Li & Shen,1999),但该实验没有排除温度对血糖浓度的影响,蜥蜴血糖浓度在恒定温度下是否存在明显的昼夜变化还需进一步探究。

红尾沙蜥P. erythrurus栖息于西藏北部的羌塘高原地区,被认为是世界上垂直分布最高的蜥蜴(海拔4 500~5 300 m)(Zhao & Adler,1993Jin & Liu,2010)。当地气温昼夜相差很大。有研究表明生活在寒冷地区的爬行动物用代谢调整作为适应策略来克服多变的环境条件(Malatesta et al.,2007)。Tang等(2013)报道了红尾沙蜥的代谢特征与荒漠沙蜥有显著的差异,同时红尾沙蜥血红蛋白和肌红蛋白也具有一些独特的高原适应特征(Lu et al.,2015Xin et al.,2015)。目前国内外报道了大量有关爬行动物体温、代谢率、心率和血糖浓度昼夜变化的研究,而关于红尾沙蜥的研究很少。为了探究温度对红尾沙蜥代谢节律的影响,本实验在恒定温度下(18 ℃和28 ℃)连续24 h测定了红尾沙蜥的体温、心率、SMR和血糖浓度,目的在于探究红尾沙蜥代谢的昼夜变化模式以及温度对这种节律的影响。

1 材料和方法 1.1 实验动物

2014年8月于青海省格尔木市唐古拉山镇(34°13'N,92°13'E,海拔4 543 m,年平均气温-3.99 ℃)捕获72只成体红尾沙蜥(平均体质量4.40 g±0.88 g,吻肛长51.0 mm±3.5 mm)。捕获后带到兰州大学实验室,饲养在常压低氧箱中(长100 cm×宽45 cm×高45 cm),通过控制氮气的通入使箱内氧浓度维持在11.8%(相当于海拔4 543 m氧浓度),以减少氧浓度变化对蜥蜴的影响,具体方法参考Tang等(2013)。07∶00—19∶00给予自然光照,辅助加热光源(100 W白炽灯)在09∶00—17∶00工作,使箱内形成温度梯度,饲养过程中自由取食黄粉虫和纯净水。实验开始前蜥蜴在恒定温度下(18 ℃和28 ℃)驯化48 h,驯化过程禁食确保蜥蜴空腹状态(He et al.,2013Tang et al.,2013),而其他条件与饲养条件一致。

1.2 体温和心率的测定

随机选取20只成体红尾沙蜥,分成2组(n=10),分别在18 ℃和28 ℃条件下驯化48 h;在避光、恒温(18 ℃和28 ℃)条件下用温度传感器(CW100,北京新航兴业科贸有限公司,北京)测定蜥蜴的泄殖腔温度,即蜥蜴体温(body temperature,Tb);同时记录环境温度(environmental temperature,Te)。通过BL420-F生物采集分析系统记录(成都泰盟科技有限公司)的心电图得到心率,方法参考He等(2013)。实验结束后蜥蜴放回饲养箱中恢复至少48 h后用于后续实验。

1.3 标准代谢率的测定

在静息状态下用动物呼吸测量系统(RP1LP,Qubit,Canada)测定蜥蜴的标准代谢率(standard metabolic rate,SMR),用单位时间内产生的CO2来表示SMR(Yue et al.,2012)。实验前随机选取20只成体红尾沙蜥分成2组(n=10),分别在18 ℃和28 ℃条件下驯化48 h;在避光、恒温(18 ℃和28 ℃)条件下,连续24 h测定每个个体的SMR。通入气体的氧浓度为11.8%,流量为300 mL·min-1。实验结束后蜥蜴放回饲养箱中恢复至少48 h后用于后续实验。

1.4 血糖浓度的测定

随机将72只红尾沙蜥分成两大组(n=36),每组蜥蜴又随机分成6组(n=6),分别在18 ℃和28 ℃条件下驯化48 h;分别在20∶00、00∶00、04∶00、08∶00、12∶00和16∶00用肝素处理过的微量采血管从颈部采血(120~200 μL),3 000 rpm,4 ℃离心10 min,取上清液测定血糖浓度。血糖浓度用葡萄糖试剂盒测定(南京建成生物工程研究所)。

1.5 统计分析

所有数据用SPSS 16.0进行统计分析,在统计分析前进行正态性和方差同质性检验。用单因素方差分析(One-way ANOVA)、LSD和Tamhane’s T2多重比较分别检验不同温度或不同时间点蜥蜴的体温、心率、SMR和血糖浓度的差异。SMR与血糖浓度和心率的关系用Pearson相关分析。所有描述性统计值用Mean±SE表示,显著水平设置为α=0.05。

2 结果 2.1 红尾沙蜥体温的昼夜变化

在恒定条件下红尾沙蜥的体温并没有发生明显的变化,尽管随环境温度的轻微波动而略有起伏,但变化趋势与环境温度的变化一致(图 1;28 ℃:F11,55=0.814,P=0.624;18 ℃:F11,33=1.313,P=0.261)。

图 1 恒定温度下红尾沙蜥体温的昼夜变化 Fig. 1 Circadian variation of body temperature of Phrynocephalus erythrurus at 18 ℃ and 28 ℃,respectively Tb. 体温Body temperature,Te. 环境温度 Environmental temperature.
2.2 红尾沙蜥心率的昼夜变化

红尾沙蜥心率有昼夜波动,一般都是昼间较高,夜间较低,从最低点到最高点都呈逐渐上升趋势(图 2;28 ℃:F11,55=0.717,P=0.717;18 ℃:F11,32=0.859,P=0.590)。28 ℃条件下,昼间均值每分钟108 beats左右,夜间均值每分钟100 beats左右,最高点(12∶00,每分钟116 beats±8 beats)和最低点(02∶00,每分钟96 beats±6 beats)差异有统计学意义(P<0.05),降低了约17.2%;18 ℃条件下,昼间均值每分钟50 beats左右,夜间均值每分钟46 beats

图 2 恒定温度下红尾沙蜥心率的昼夜变化 Fig. 2 Circadian variation of heart rate of Phrynocephalus erythrurus at 18 ℃ and 28 ℃,respectively 表示同一个时间点2个温度之间的差异有统计学意义(P<0.05),不同字母表示同一温度下不同时间点之间的差异有统计学意义(P<0.05);下图同。 There is a significant difference between 18 ℃ and 28 ℃ in the same time points(P<0.05),different letters indicate there is significant difference among different time points at two constant temperatures(P<0.05); the same below.

左右,最低点(00∶00,每分钟42 beats±5 beats)和最高点(10∶00,每分钟57 beats±6 beats)差异有统计学意义(P<0.05),降低了约26.3%;总体而言,在24 h之内18 ℃下的心率都明显低于28 ℃下的心率(P<0.05),且最低点提前了2 h。

2.3 红尾沙蜥SMR的昼夜变化

在恒定条件下,红尾沙蜥的SMR存在明显的昼夜变化,夜间SMR比较稳定,昼间SMR波动较大且高于夜间,2个恒定温度下的变化模式基本相同(图 3;28 ℃:F11,67=8.374,P<0.05;18 ℃:F11,68 =24.366,P<0.05)。28 ℃条件下,10∶00达到峰值[(11.860±2.359)mgCO2·min-1·kg-1],之后开始逐渐下降,04∶00达到最低值[(2.196±0.068)mgCO2·min-1·kg-1],约为峰值的18.5%;18 ℃条件下,峰值也出现在10∶00[(8.967±1.025)mgCO2·min-1·kg-1],最低值出现在02∶00[(0.954±0.062)mgCO2·min-1·kg-1],约为峰值的12.0%。与28 ℃下的SMR相比,18℃下SMR较低,除了06∶00、08∶00、10∶00,其余时间差异均具有统计学意义(P<0.05),且最低值提前了2 h。

图 3 恒定温度下红尾沙蜥标准代谢率的昼夜变化 Fig. 3 Circadian variation of the standard metabolic rate of Phrynocephalus erythrurus at 18 ℃ and 28 ℃,respectively
2.4 红尾沙蜥血糖浓度的昼夜变化

红尾沙蜥外周血糖浓度在恒定条件下仍呈现昼夜波动,28 ℃的整体水平显著高于18 ℃,而波动规律却不尽相同。28 ℃条件下,红尾沙蜥血糖浓度昼间平均值高于夜间,最高值出现在16∶00(13.88 mmol·L-1),显著高于20∶00、00∶00和12∶00(P<0.05),最低点在20∶00(12.44 mmol·L-1);18℃条件下,红尾沙蜥在20∶00和08∶00的血糖浓度明显低于00∶00和12∶00(P<0.05),而04∶00和16∶00的血糖浓度处于中间值(图 4)。

图 4 恒定温度下红尾沙蜥血糖浓度的昼夜变化 Fig. 4 Circadian variation of plasma glucose concentration of Phrynocephalus erythrurus at 18 ℃ and 28 ℃,respectively
3 讨论

本研究探究了温度对红尾沙蜥体温、心率、SMR和血糖浓度的影响,这是首次同步连续记录了体温、心率和代谢率。结果表明红尾沙蜥的SMR、心率和血糖浓度在恒温、恒定光照条件下仍存在明显的昼夜变化,并且这种变化受温度影响。

蜥蜴的体温在2种温度下都没有明显的昼夜变化,虽然有轻微的波动,但和环境温度的波动一致(尽管我们采取的恒温措施,但环境温度仍然有小范围的波动),是由环境温度变化而引起的。这些结果与以往的报道有所不同(Tosini & Menaker,1995Firth & Belan,1998Currie et al.,2014),这可能是由于该实验中蜥蜴固定在一个没有温度梯度的环境中,以至于蜥蜴不能进行有效的行为性体温选择,而且没有提供光照等外源的节律性调节,也影响了蜥蜴的生理性体温调节。在爬行动物中,温度对心率的影响已得到广泛研究,一般是较高温度下心率也较高(Liu & Li,2005He et al.,2013),红尾沙蜥的心率也呈现这样的规律,28 ℃时心率明显高于18 ℃时。结果显示,在2个恒定条件下,红尾沙蜥心率仍存在明显的昼夜变化,最高点都在10∶00,最低点都出现在夜间,这说明红尾沙蜥心率的这种节律是由内在因素决定的。相比于28 ℃,18 ℃时的心率最低点(出现在00∶00)提前了2 h,最高点和最低点之间的差值为每分钟4 beats,仅为28 ℃条件下的20%,这说明温度影响了红尾沙蜥心率的昼夜变化规律,低温提前了心率最低点出现的时间,降低了心率波动的范围。

爬行动物代谢率的昼夜节律已有报道,本文的实验结果表明红尾沙蜥的SMR在2个恒定温度下都存在明显的昼夜变化,都是昼间代谢率要明显高于夜间,这与在其他爬行动物中的研究结果一致(Hicks & Riedesel,1983Rismiller & Heldmaier,1991Hare et al.,2006Reyes & Milsom,2010)。相比于28 ℃,18 ℃时红尾沙蜥代谢率明显降低;红尾沙蜥在2个温度下,代谢率的顶峰都出现在10∶00,最低点出现在凌晨,这与其是昼行性动物相吻合。此外,18 ℃时的代谢率最低点(02∶00)比28 ℃时提前了2 h,而且降低的幅度也有所减少,这种变化表明温度影响了红尾沙蜥的代谢节律,这些结果与之前关于蜥蜴代谢率的报道一致(Rismiller & Heldmaier,1991Milsom et al.,2008)。尽管低温下代谢率最低点提前了2 h而最高点没有提前,即最低点和最高点之间的时长增加了,但增加不明显,约为28 ℃下时长的1.3倍,这种结果与关于洞穴鱼Phreatichthys andruzzii的报道类似(Cavallari,2010),也可能是温度补偿的结果。温度补偿就是生物钟周期在相对恒定的生理温度范围内保持不变,是生物钟的基本属性(Izumo et al.,2003)。研究表明心率可以作为代谢率的指示(Currie et al.,2014Zena et al.,2015),而本文中也得到了相同的结果:在2个恒定温度下红尾沙蜥代谢率和心率都呈显著正相关(表 1),通过心率可以间接地反映红尾沙蜥代谢水平的昼夜变化。然而蜥蜴的体温没有明显变化,这表明红尾沙蜥代谢率和心率的昼夜变化并不是完全由体温调节行为决定的。Rismiller和Heldmaier(1991)证实了绿蜥Lacerta viridis在恒定温度和黑暗下也能维持氧消耗的昼夜变化。Milsom等(2008)报道了泰蜥蜴Tupinambis merianae在28 ℃和17 ℃的黑暗条件下也能保持固有的昼夜变化。本实验中也得出了相似的结论,这表明爬行动物代谢的昼夜变化的建立是由某些内在因素驱动的。

表 1 红尾沙蜥代谢率与血糖和心率的相关性分析 Table 1 The correlation between SMR and plasma glucose concentration or heart rate in different time points during a day
红尾沙蜥分组Group(n=6)代谢率与血糖SMR and plasma glucose代谢率与心率SMR and heart rate
rP-ValuerP-Value
18 ℃-0.0500.9250.853<0.001
28 ℃0.1740.7410. 6990.011

依赖于中枢神经系统和内分泌系统调节血糖代谢是生物维持正常功能的必要条件(La Fleur,2003)。本实验中高温下红尾沙蜥血糖浓度明显高于低温时的血糖浓度,但血糖浓度的变化在2个温度下有所不同,而且与代谢率没有明显的相关性(表 1)。在哺乳动物中,糖皮质激素通过调节生物钟来维持葡萄糖的稳态(So et al.,2009);在两栖动物中,血浆糖皮质激素的升高可以提高代谢率(Wack et al.,2012);在爬行动物中,血浆葡萄糖浓度的变化与糖皮质激素浓度的变化也紧密相关(Pereira et al.,2013),所以我们推测红尾沙蜥血糖浓度的变化也可能与糖皮质激素的分泌有关。肾上腺素能促进脂肪体脂肪水解、肝糖原和肌糖原分解使血糖升高(Norris,2007),蝾螈Triturus carnifex在7月肾上腺素在05∶00最低,11∶00最高(Gay et al.,2010),这可能与该动物的代谢活动相关。红尾沙蜥的血糖浓度以及代谢率、心率昼夜变化可能与糖皮质激素和肾上腺激素的分泌活动有关,这还需进一步探究。

综上所述,红尾沙蜥代谢有明显的昼夜变化,昼间代谢水平高于夜间,低温抑制了血糖的输出,降低了整体代谢水平,血糖浓度的变化与代谢水平的波动不同步,这可能与能量的消耗有关。这些节律是由内生因子控制的,但仍受环境温度的影响。

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