2020, Vol. 35文章信息
- 刘洪彪, 占宏伟, 孙达, 张莺, 王丽华
- Liu Hongbiao, Zhan Hongwei, Sun Da, Zhang Ying, Wang Lihua
- 乳腺99Tcm-MIBI闪烁显像和X线摄影诊断乳腺癌的临床价值比较研究
- Comparison of clinical value of breast 99Tcm-MIBI scintigraphy and mammography for diagnosis of breast cancer
- 实用肿瘤杂志, 2020, 35(4): 360-366
- Journal of Practical Oncology, 2020, 35(4): 360-366
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作者简介
- 刘洪彪(1977-), 男, 浙江龙游人, 主管技师, 从事核医学技术的基础与临床研究.
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通信作者
- 孙达，E-mail: sunda_nm@zju.edu.cn
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文章历史
- 收稿日期：2019-05-30
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2. 浙江大学医学院附属第二医院放射科, 浙江 杭州 310009
2. Department of Radiology, The Second Affiliated Hospital, Zhejiang University School of Medicine, Hangzhou 310009, China
乳腺癌是女性最常见的恶性肿瘤之一。近年来我国乳腺癌的患病率呈快速上升趋势，且患者发病年龄趋向年轻。早期发现、早期诊断以及早期治疗对提高乳腺癌患者生存率至关重要。乳腺X线摄影（mammography, MMG）是乳腺癌早期诊断有效可行的检查手段，应用于乳腺癌筛查的有效性已在全球范围内获得广泛认可[1]。乳腺专用伽玛显像（breast specific gamma imaging，BSGI）是一种经过改进的乳腺闪烁扫描技术（breast scintigraphy）[2]，对于早期诊断和鉴别乳腺癌，特别是致密乳腺的患者，以及亚厘米或不能触及的病灶有很高的应用价值，敏感度、特异度、阳性和阴性预测值及准确度均明显提高，为乳腺癌的早期诊断、准确分期、疗效判断和预后提供有效的信息[3-4]。本研究以本院经手术及病理检查确诊的乳腺肿瘤患者为例，对BSGI、MMG及二者联合在乳腺癌诊断中的应用价值进行比较。
1 资料与方法 1.1 一般资料收集2015年1月至2017年12月因乳腺结节/肿块在本院住院的169例女性患者，患者病历资料完整。所有患者均在初次治疗前行BSGI和乳腺X线检查作为辅助手段的一部分，均于检查后进行手术治疗获得病理学结果。169例患者（共188个病灶）术后病理诊断为乳腺癌86例（91个病灶），年龄31~89岁，中位年龄53岁。其中非特殊类型浸润性癌66例（70个病灶），导管内癌7例（8个病灶），乳头Paget病、混合型癌和浸润性小叶癌各2例，伴大汗腺分化的浸润性癌、伴神经内分泌分化的浸润性癌、导管内乳头状癌、小管癌、恶性叶状肿瘤、弥漫大B细胞淋巴瘤和印戒细胞癌各1例。良性病变83例（97个病灶），年龄23~74岁，中位年龄45岁。其中乳腺腺病39例（45个病灶），纤维腺瘤29例（34个病灶），导管内乳头状瘤12例，少量乳腺组织伴间质纤维组织增生3例，化脓性肉芽肿、脂肪瘤和结节钙化各1例（表 1）。
| 乳腺病变 | 例数 | 病灶数 | 中位年龄 （岁，范围） |
L/N （x±s，范围） |
BSGI（病灶数） | 乳腺X线检查 （病灶数） |
联合诊断 （病灶数） |
|||||
| 阳性 | 阴性 （未见异常） |
阳性 | 阴性 | 阳性 | 阴性 | |||||||
| 恶性 | 86 | 91 | 53（31~89） | 2.62±1.35（1.21~9.75）* | 83 | 8（1） | 68 | 23 | 85 | 6 | ||
| 非特殊类型浸润性癌 | 66 | 70 | 54（31~89） | 2.61±1.26（1.21~9.75） | 65 | 5（1） | 57 | 13 | 66 | 4 | ||
| 导管内癌 | 7 | 8 | 61（31~71） | 2.51±0.85（1.36~3.88） | 6 | 2 | 4 | 4 | 6 | 2 | ||
| 其他 | 13 | 13 | 52（46~78） | 2.74±2.05（1.22~9.06） | 12 | 1 | 7 | 6 | 13 | 0 | ||
| 良性 | 83# | 97 | 45（23~74） | 1.61±0.36（1.13~3.08） | 26 | 71（29） | 23 | 74 | 27 | 70 | ||
| 乳腺腺病 | 39 | 45 | 47（24~74） | 1.58±0.25（1.17~2.17） | 11 | 34（16） | 13 | 32 | 11 | 34 | ||
| 纤维腺瘤 | 29 | 34 | 45（23~61） | 1.57±0.42（1.13~3.08） | 9 | 25（8） | 8 | 26 | 9 | 25 | ||
| 导管内乳头状瘤 | 12 | 12 | 46（24~69） | 1.73±0.41（1.24~2.55） | 5 | 7（1） | 2 | 10 | 5 | 7 | ||
| 其他 | 6 | 6 | 49（39~63） | 1.92±0.74（1.39~2.44） | 1 | 5（4） | 0 | 6 | 2 | 4 | ||
| 注L/N：放射性计数比值(lesion to normal tissue ratio）；BSGI：乳腺专用伽玛显像（breast specific gamma imaging）；*与良性比较，t=5.86, P < 0.05；#其中3例有2种不同的良性病灶 | ||||||||||||
所有患者均在术前进行乳腺BSGI和乳腺X线检查，2次检查间隔时间≤15 d。乳腺BSGI显像采用美国Dilon 6800伽玛照相机，于乳腺病灶对侧上肢肘静脉或手背静脉注射锝-99m-甲氧基异丁基异腈（Technetium-99m methoxyisobutylisonitrile，99Tcm-MIBI；北京原子高科杭州分公司提供）740 MBq（20 mCi），10 min后行双侧乳房头尾位（craniocaudal，CC位）与内外斜位（mediolateral oblique，MLO位）及腋窝平面显像。乳腺X线检查摄片采用美国Hologic公司Senlenia仪器，取双侧乳房头尾位(CC位)和内外斜位(MLO位)摄片。
1.3 图像分析及诊断标准 1.3.1 BSGI视觉分析BSGI检查结果由2位经验丰富的核医学科医师共同分析。参照2010年美国核医学会（Society of Nuclear Medicine，SNM）发布的BSGI操作指南[5]，将图像分为5级:1级为双乳内放射性均匀分布，未见明显放射性异常浓聚影；2级为乳腺内可见弥漫的或小片状/斑片状轻度放射性浓聚影；3级为轻到中等强度的弥漫或斑片状放射性摄取伴边界不清，常为双侧，若行延迟显像可见放射性浓聚影变淡、变形或消散；4级为轻到中等强度的局灶性放射性浓聚灶，若行延迟显像可见浓聚灶形态和大小无明显变化；5级为边界清楚的局灶性放射性高浓聚灶或局灶性放射性低浓聚灶伴腋窝浓聚。1~3级为阴性，4~5级为阳性[6]。
1.3.2 BSGI半定量分析取CC位和MLO位图像，在视觉可见的班片或局灶性放射性浓聚区内勾画感兴趣区（region of interest，ROI），计算其放射性计数，并与邻近正常乳腺组织或对侧乳腺相同位置的同样大小ROI的放射性计数比较，获取肿瘤与正常组织的放射性计数比值(lesion to normal tissue ratio，L/N)作为BSGI图像分析的半定量指标。
1.3.3 乳腺X线检查读片乳腺X线检查图像由2位经验丰富的放射科医师共同分析。根据美国放射学会制定的乳腺影像学报告及数据系统(breast imaging reporting and data system，BI-RADS)对乳腺影像学检查结果进行分类[7]：0类为影像资料不足，无法进行评价；1类为无异常发现；2类为良性病灶，无恶性征象；3类为良性可能性大的病灶，建议短期随访；4类为可疑恶性病灶，但不具备典型的恶性征象；5类为高度提示恶性病灶；6类为已行活检证实为恶性病灶。将0~3类定义为阴性，4~6类定义为阳性。
1.3.4 BSGI与乳腺X线检查联合诊断对于BSGI与乳腺X线检查诊断结果不一致的病例，以尽量减少假阴性的原则，将BSGI未见异常或2种检查结果均阴性者判断为联合诊断阴性，余下的（≥1种为阳性）皆判断为联合诊断阳性。
1.3.5 BSGI视觉和半定量结合分析BSGI视觉分析依据1~3级为（-），4~5级为（+）。BSGI半定量分析依据L/N比值的受试者工作特征(receiver operating characteristic, ROC)曲线下面积得出截止值来判定结果。BSGI视觉和半定量分析结果不一致的病例，以尽量减少假阴性的原则，将BSGI的2种结果阴性者判为结合分析阴性，余下的（≥1种为阳性）皆判断为结合诊断阳性。
1.4 统计学分析按照病理结果分为恶性和良性两组，分别计算BSGI、乳腺X线检查成像及两者联合诊断乳腺良、恶性肿瘤的敏感度、特异度、准确度、阳性预测值和阴性预测值。采用配对资料χ2检验分析BSGI和乳腺X线检查成像结果的差异。采用SPSS 19.0软件处理BSGI的半定量分析数据（L/N比值），以均数±标准差（x±s）表示，恶性组和良性组的L/N比较采用两样本t检验。以P < 0.05为差异具有统计学意义。
2 结果 2.1 BSGI结果分析本组169例188个病灶中30个病灶BSGI未见明显异常放射性分布。其中1例为恶性（右侧乳腺非特殊类型浸润性癌，WHO Ⅰ级，该例乳腺X线检查亦未见明显肿块），余29个病灶为良性（乳腺腺病16个病灶，纤维腺瘤8个病灶，其他5个病灶，其中9个病灶乳腺X线检查提示恶性）。86例乳腺癌患者的91个病灶中有8个病灶BSGI结果判为阴性，包括非特殊类型浸润性癌5个病灶，导管内癌2个病灶，小管癌1个病灶。除前述1例放射性分布未见异常外，其余7例L/N为1.21~1.71（其中5个病灶L/N < 1.4）。83例97个良性乳腺病变（其中3例有2个不同病理结果）中有26个病灶BSGI结果判为阳性，包括乳腺腺病11个病灶，纤维腺瘤9个病灶，导管内乳头状瘤5个病灶和化脓性肉芽肿1个病灶。这26个病灶的L/N为1.13~3.08（其中24个病灶L/N > 1.4）。良恶性组间比较显示乳腺恶性肿瘤组L/N平均值为（2.62±1.35），范围为1.21~9.75，其平均值高于良性病灶组的（1.61±0.36），良性病灶组范围为1.13~3.08，两组比较，差异具有统计学意义（t=5.86, P < 0.05；表 1）。BSGI诊断乳腺癌的敏感度、特异度、准确度、阳性预测值和阴性预测值分别为91.2%、73.2%、81.9%、76.1%和90.0%（表 2）。若以BSGI未见异常作为判断阴性的标准，则BSGI的阴性预测值达97.1%。
| 检查方法 | 敏感度 | 特异度 | 准确度 | 阳性预测值 | 阴性预测值 |
| BSGI | 91.2%（83/91）* | 73.2%（71/97） | 81.9%（154/188） | 76.1%（83/109） | 90.0%（71/79）* |
| 乳腺X线 | 74.7%（68/91） | 76.3%（74/97） | 75.5%（142/188） | 74.7%（68/91） | 76.3%（74/97） |
| 联合诊断 | 93.4%（85/91）* | 72.2%（70/97） | 82.4%（155/188） | 75.9%（85/112） | 92.1%（70/76）* |
| 注BSGI：乳腺专用伽玛显像（breast specific gamma imaging）；*与乳腺X线比较，P < 0.05 | |||||
本组86例（91个病灶）乳腺癌患者中，有23个癌灶乳腺X线检查诊断为0~3类，结果判为阴性，其中非特殊类型浸润性癌13个病灶，导管原位癌4个病灶，乳头Paget病2个病灶，浸润性小叶癌、伴大汗腺分化的癌、弥漫性大B细胞性淋巴瘤和混合型癌各1个病灶。83例（97个病灶）良性乳腺病变有23个病灶乳腺X线检查诊断为4~6类，结果判为阳性，其中乳腺腺病13个病灶，纤维腺瘤8个病灶，导管内乳头状瘤2个病灶（表 1）。乳腺X线检查诊断乳腺癌的敏感度、特异度、准确度、阳性预测值和阴性预测值分别为74.7%、76.3%、75.5%、74.7%和76.3%（表 2）。
2.3 BSGI、乳腺X线检查和两者联合诊断的结果比较BSGI与乳腺X线检查的联合正确诊断出恶性肿瘤病灶85个，良性病变病灶70个，另有6个恶性病灶误诊为良性，27个良性病灶误诊为恶性，联合诊断的准确度最高，为82.4%（155/188）。恶性病灶中有16个（非特殊型浸润性癌9个病灶，乳头Paget病2个病灶，混合型癌、伴大汗腺分化的癌、导管内癌、浸润性小叶癌和弥漫性大B细胞性淋巴瘤各1个病灶）被乳腺X线检查误诊为阴性的病灶通过与BSGI结合而被正确诊断（图 1），有2个（小管癌和非特殊类型浸润性癌各1个病灶）被BSGI误诊为阴性的病灶结合乳腺X线检查被正确诊断。良性病灶中有9个（乳腺腺病6个病灶和纤维腺瘤3个病灶）被乳腺X线检查误诊为阳性的病灶因BSGI未见异常而排除恶性（图 2）。BSGI和联合诊断的敏感度均优于乳腺X线检查（χ2=8.75、11.85，均P < 0.01），两者的阴性预测值也优于乳腺X线检查（χ2=5.54、7.64，均P < 0.05）。BSGI检查和乳腺X线检查的准确度分别为81.9%和75.5%，而两者联合诊断的准确度则提高到82.4%，BSGI检查和乳腺X线检查联合诊断可以最大限度提高诊断准确度（表 2）。
|
| 注 55岁女性患者，左乳触及肿块1个月，病理结果提示乳腺腺病；A：乳腺X线检查提示左乳团块状致密影，BI-RADS 4B；B：BSGI显像未见明显异常 图 1 病例1乳腺X线和99Tcm-MIBI BSGI显像结果 Fig.1 Images of mammography and 99Tcm-MIBI BSGI (case 1) |
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| 注 38岁女性患者，左乳头溢液3个月，病理结果提示7 mm浸润性导管癌；A：乳腺X线检查提示，两侧乳腺呈多量腺体型，未见异常病变；B：BSGI显像提示，左乳局灶性异常放射性浓聚，L/N=3.21 图 2 病例2乳腺X线和99Tcm-MIBI BSGI显像结果 Fig.2 Images of mammography and 99Tcm-MIBI BSGI (case 2) |
本组病例中有109例患者乳腺X线检查确认为致密性乳腺，60例为非致密性乳腺。BSGI与乳腺X线检查在致密性乳腺的敏感度和特异度见表 3。
| 检查方法 | 致密性乳腺（n=109） | 非致密性乳腺（n=60） | |||
| 敏感度 | 特异度 | 敏感度 | 特异度 | ||
| BSGI | 90.6 | 67.9 | 90.0 | 70.4 | |
| 乳腺X线 | 60.4* | 69.6 | 87.9 | 77.8 | |
| 注 *与非致密性乳腺乳腺X线检查敏感度比较，χ2=13.98，P < 0.05 | |||||
BSGI诊断的ROC曲线下面积为（0.846+0.029），95%CI为0.788~0.903，得出良恶性判断的L/N截止值为1.995。以此为标准结合视觉分析，恶性病灶组判定为假阴性的病灶仍为8个病灶。然而，阴性病例组中，共有19个假阳性病灶，7个假阳性病灶可以被正确判定，BSGI半定量与视觉分析的敏感度和特异度分别为91.2%和80.4%。
3 讨论MMG广泛应用于乳腺疾病的诊断，是目前诊断乳腺疾病最简便无创的首选检测手段之一。在多数（乳腺组织以脂肪成分为主）病例中具有探查乳腺恶性肿瘤的高敏感度，其在临床上的广泛应用已导致乳腺癌的死亡率下降，目前已成为标准的乳腺癌筛选方法[8]。然而，其对病灶内存在钙化的导管内癌敏感度高，但对致密性乳腺组织中的浸润癌容易漏诊，当乳腺密度增加时，对致密型乳腺诊断的敏感度从85%降至68%[9-10]，并且乳腺密度与进展为乳腺癌的风险有强相关性[11-12]。因此，寻找有效的乳腺X线检查的辅助方法非常重要。BSGI也称乳腺分子影像，是一种在传统伽玛照相机的基础上进行优化的核医学功能显像技术，配置有高分辨率数字探测器，内置3072晶体和48个光电倍增管。探测器的视野（field of view，FOV）为15 cm×20 cm，空间分辨率3 mm，能探查到直径仅为2~3 mm的微小病灶。因此，与传统的平面闪烁显像比较，BSGI有更好的敏感度，特别是在探查亚厘米或不可触及的乳腺癌时[2]。BSGI检查所用的放射性示踪剂99Tcm-MIBI是一种带正一价电荷的脂溶性化合物，经静脉注射引入人体后通过被动弥散（跨膜转运）进入到细胞中，在线粒体膜内负电位吸引下进入线粒体。细胞内线粒体的数量与细胞活性密切相关，恶性肿瘤细胞由于代谢活跃，线粒体更多，对示踪剂的摄取比正常细胞高[13]。因此，与钼靶不同，99Tcm-MIBI在乳腺肿瘤中的聚集可以反映肿瘤细胞的增殖活力，即恶性程度，可以探查到病灶的增殖活性变化，其敏感度高于形态学检查，且不受乳腺致密组织、植入假体及术后瘢痕等因素的影响[3, 14-15]。
Brem等[16]回顾性分析146例患者167个行乳腺活检的病灶的BSGI检查结果。在83个恶性病灶中，BSGI探查到80个，敏感度为96.4%，并正确识别84个非恶性病灶中50个为阴性，特异度为59.5%。阳性预测值是68.8%（80/114）。而53个非恶性病灶中探查到50个，阴性预测值为94.3%（50/53）。探查到的最小的浸润性癌和导管原位癌（ductal carcinomas in situ，DCIS）均为1 mm。BSGI帮助在6个患者中探查到钼靶或超声未看到的隐性癌。谭辉等[17]研究106例乳腺肿块患者中良性疾病34例(49个良性病灶)，乳腺癌72例(73个恶性病灶及4个良性病灶)，报告BSGI检查的特异度和敏感度分别是73.5%和94.4%。本研究中BSGI检查的敏感度达91.1%，高于乳腺X线检查的74.7%，与以往报道一致[6, 18]。BSGI与乳腺X线检查的特异度和阳性预测值相近（特异度：73.2% vs 76.3%；阳性预测值：76.1% vs 74.7%）。在乳腺X线检查结果不确定（BI-RADS分类0）的患者中，BSGI可以正确地分类病灶。有研究显示，119例乳腺X线检查BI-RADS分类0的患者中90例被BSGI正确分类，其中15例恶性，75例良性[19]。本组乳腺X线检查结果不确定（BI-RADS分类0）的7例8个乳腺肿瘤病灶中，BSGI全部给予正确分类，其中5个是恶性病灶，3个病灶是良性的。乳腺X线检查支持恶性肿瘤的9个病灶因BSGI未见异常而被正确排除。本研究结果支持BSGI对乳腺癌有高的诊断能力。
L/N比值是BSGI检查中乳腺肿瘤摄取99Tcm-MIBI半定量分析指标。乳腺肿瘤的L/N比值与肿瘤细胞的增殖活性成正比，因此可以帮助鉴别肿瘤的良恶性。本研究中，良恶性组间比较显示，乳腺恶性肿瘤组L/N为（2.62±1.35），高于良性病灶组的（1.61±0.36），差异具有统计学意义（t=5.86, P < 0.05）。本组BSGI 26个假阳性病灶中24个（92.3%）L/N > 1.4，而8个假阴性病灶中有6个L/N < 1.4。若以L/N > 1.4为判断恶性肿瘤的阈值，假阴性减少为7个，但假阳性则增加为32个。视觉和半定量分析结合可以改进BSGI探查原发性乳腺癌的敏感度和特异度[20]。本研究中，BSGI视觉和半定量分析结合，使其探查乳腺癌的特异度由73.2%提升到80.4%。
BSGI的另一优势就是高阴性预测值。研究显示，BSGI在鉴别乳腺癌的阴性似然比（negative likelihood ratio，NLR）为0.08[3]。即若BSGI阴性，患者患乳腺癌的可能性为8%。本组BSGI的阴性预测值为90%，如果以BSGI未见异常为阴性判断标准，则阴性预测值达97.1%。BSGI显像未见异常，基本上可以排除恶性的可能，减少医师和患者的担忧，在否定性研究中提供高临床可信度，缩减6个月的随访期。同样，BSGI的使用也可以减少不必要的活检率。研究发现，93例乳腺X线检查BI-RADS分类4的患者，阳性活检率为14.1%[21]。活检前的BSGI检查显示其中67个病灶阴性，如果根据BSGI进行活检，65个病灶可以避免不必要的活检，仅2个癌灶未被活检。所以，如果BI-RADS分类4的病灶BSGI阴性，可排除活检，阳性活检率可达42.3%，高于美国外科学会支持的25%~40%的阳性活检率[21]。
由于99Tcm-MIBI是一种非特异的肿瘤显像剂，一些增生活跃的良性病灶也会摄取而呈现假阳性，导致对乳腺癌的阳性预测值相对较低。纤维囊性变、纤维腺瘤和良性乳腺组织是BSGI探查到得最常见的假阳性病灶[3]。MIBI与结缔组织和细胞增生活跃程度较肿块内新增血管和线粒体密度更为相关。因此对能摄取MIBI的乳腺良性病变应提高警惕，其发展为恶性肿瘤的可能性更大。有研究报道12例病理证实的乳腺良性病变，99Tcm-MIBI显像结果为阳性，但从组织细胞学观察50%的病例均表现有中度或重度不典型增生，发展为癌的危险性较大[22]。对15例有外科切除后最侵袭性病理学的患者进行分析显示其为不典型导管增生或小叶瘤形成[23]。BSGI探查不典型病灶的敏感度是100%。本组研究中，BSGI假阳性共26个病灶，其中乳腺腺病11个病灶，导管内增生性病变和纤维腺瘤9个病灶，导管内乳头状瘤5个病灶以及化脓性肉芽肿1个病灶。这些病灶均因呈现局灶性MIBI摄取增高（L/N为1.13~3.08）而被判为假阳性。提示病灶内存在增生活跃的线粒体，其中一些不典型病灶（如不典型导管增生和小叶瘤形成）是乳腺癌的高风险因素。
本研究结果显示，BSGI在乳腺癌的诊断中有高的敏感度、准确度、阴性预测值和适当的特异度。支持其作为乳腺X线检查的辅助手段有高的诊断能力，特别是对于乳腺X线检查不能确定的有致密乳腺的患者。BSGI和乳腺X线检查联合诊断可以互补，提高诊断准确度。
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