红耳龟 Trachemys scripta elegans别名巴西龟，系龟鳖目Testudines龟科Emydidae纹龟属 Trachemys中小型半水栖龟类，是纹龟 Trachemys scripta的一个亚种(Seidel，2002)。

红耳龟原产于美国中东部的19个州(亚拉巴马州、阿肯色州、佛罗里达州、乔治亚州、伊利诺伊州、印第安纳州、爱荷华州、堪萨斯州、肯塔基州、路易斯安那州、密西西比州、密苏里州、内布拉斯加州、新墨西哥州、俄亥俄州、俄克拉荷马州、田纳西州、德克萨斯州和西弗吉尼亚州)和墨西哥东北部的2个州(新莱昂州和塔毛利帕斯州)(van Dijk et al., 2011)，凭借其广泛的生态耐受性(Willmore & Storey，2005)、杂食性(Collins，1982)和强大的扩散能力(Burke et al., 1995)已成功入侵欧洲、非洲、大洋洲、亚洲和其原产地以外的美洲(Kraus，2009)，在全世界70多个国家和地区已有其野外分布记录(van Dijk et al., 2011)，被IUCN列为世界上最危险的100个外来入侵物种之一(Lowe et al., 2000)。

20世纪80年代，红耳龟经香港引入我国内陆(Shi et al., 2008)，现已在我国22个省市的104个野外点被发现有分布，覆盖面积约300万 km²(刘丹等，2011)。已有的研究表明，红耳龟不仅可以通过自身的竞争优势和生殖干涉(reproductive interference)对入侵地的本土龟类构成潜在的威胁(Lee，2005；Gröning & Hochkirch，2008；Wang et al., 2013；马凯等，2013)，而且也是副伤寒沙门氏菌的主要携带者，造成人类健康隐患(Williams，1999；Shen et al., 2011；Gong et al., 2014)。红耳龟的入侵是一个世界性的问题，在国外许多国家都已受到高度重视，但在我国的关注程度却不够(史海涛等，2009)。

目前积累的红耳龟行为生态学资料基本来源于其美国原产地，入侵地区的红耳龟行为生态学研究工作开展得极少。对红耳龟在原产地行为的深入分析有助于对比该物种在各入侵地区之间的行为特征差异。研究其生活史变异，探索红耳龟对不同地理及生态环境的生态响应规律及其行为、生态进化规律，也有助于开展关于红耳龟行为机制的全境性研究(whole-range studies)，即采用同样的研究方法，在同一时间尺度下对红耳龟在原产地和入侵地的行为表现和与其他物种间的行为互作(behavioral interactions)进行研究，从而有效检验生物入侵机制的理论和假说，深入阐明红耳龟入侵的机制。本文从行为生态学的角度综述了红耳龟在原产地的研究成果，期望有助于红耳龟在入侵地的科学防治与管理，并为进一步深入研究该物种的入侵生态学奠定基础。 1 活动节律

红耳龟基本上是昼行性的，夜间停在水底或浮于水面上休息(Ernst & Lovich，2009)。Cagle(1950)诱捕实验表明，该种的捕食活动集中在清晨，但是在一天中的所有时间都能够被诱捕到。在实验室条件下，无论是普通的室内条件还是12 h∶12 h的亮暗周期条件下，幼龟的昼夜活动节律均没有表现得很完善。将幼年红耳龟暴露于紫外光下12 h后接着给予12 h的黑暗处理，其昼间活动会增加(Cloudsley-Thompson，1982)。Gopar-Canales等(2010)总结发现红耳龟幼体的活动既不是外源性的也不是昼夜节律性的。相反，Jarling等(1989)发现成年红耳龟在不同光照周期下的温度选择是基于内源的昼夜节律性。

红耳龟在其原产地分布区的南部能整年活动，但在北部或高海拔地区的冬季则必须冬眠( Ernst & Lovich，2009)。在新墨西哥州，红耳龟的活动季节为4月初至10月底(Degenhardt & Christiansen，1974)，在肯塔基州通常为4—11月( Ernst & Lovich，2009)，而伊利诺伊州的种群直到水温上升至10 ℃及以上才活动，但在除1月以外的所有月份均可见到红耳龟晒背(Cagle，1950)。类似的，在路易斯安那州，除1月份以外的任何水温不低于20 ℃的情况下均能诱捕到红耳龟( Ernst & Lovich，2009)。另外，虽然有报道称曾在德克萨斯州中北部的一条草原溪流中观察到红耳龟在只有2.4 ℃的冷水中游泳，有些甚至在冰下游泳(Lardie，1980)，但普遍认为红耳龟的最低活动水温为10 ℃(Hutchison et al., 1966)。当环境温度低于10 ℃时，红耳龟就需要冬眠，可能在麝鼠洞、树洞或其他隐蔽处越冬，冬眠的个体有时会结冰(特别是冬天水干涸时)，导致早春季节在湖泊、河流的岸边可见到大量死龟(Cagle，1950；Bodie & Semlitsch，2000)。

以夏季为中心的活动模式多数见于背甲长小于14.4 cm的龟，更大的个体在一年内的活动频率较为平均( Ernst & Lovich，2009)。不同性别间的周年活动有所不同，雌性的活跃时期多在产卵季节(5—7月)且拥有较多的晒背行为，而雄性整年都很活跃但更集中于春季和秋季(可能是由于繁殖需要)(Thomas et al., 1999)。 2 取食行为

红耳龟是一种机会主义的杂食性动物( Ernst & Lovich，2009)，其取食行为会随年龄而改变(Clark & Gibbons，1969；Ernst & Barbour，1972；Hart，1983)。幼龟为高度肉食性，随着年龄的增长，它们会摄取更多的植物。路易斯安那州的幼年红耳龟基本捕食昆虫(主要是半翅目昆虫和蜻蜓稚虫)，但随着腹甲长度的增加逐渐转变为以植物为主食(主要是水蕴草和浮萍)(Hart，1983)。随着食性的改变，红耳龟的取食生境也从浅水(平均81 cm)转为深水(平均95.5 cm)。Webb(1961)认为红耳龟的杂食性是由于水位升降导致食物资源变化而产生的适应。

红耳龟在水温18 ℃以上开始进食，当水温超过37 ℃则会停止摄取食物(Parmenter & Avery，1990)。在德克萨斯州北部的觅食期从3月初到11月初，生长期长达248 d(Lardie，1980)，而在密苏里州东北部，其生长期只从5月到9月初(Kofron & Schreiber，1987)。红耳龟通常在白天进食，常选择在浅水(＜3 m)和有丰富水生植被的区域活动，幼龟比成龟的觅食水域更浅(Hart，1983)。稚龟从巢穴中出土后很快便开始觅食，在伊利诺伊州稚龟甚至在还有卵黄囊时，其消化系统中就已经有了食物(Cagle，1946)。在觅食过程中，红耳龟主要靠视觉，辅以嗅觉来搜寻食物，通常会缓慢游动，周期性地将头部探入植被中，或许是想冲出隐藏的食物。它们会追逐小鱼、蝌蚪和蛙类。当捕捉到猎物时，则会依食物大小来选择进食方式，如果食物较小会整个吞下，而较大的则会用颌和前爪撕碎(Parmenter & Avery，1990)。

红耳龟除了在水中觅食外，有时也会选择在其生活水域周边的陆地上寻找食物，特别是在食物资源匮乏的时期(Gibbons，1970)。Cagle(1944)最早观察到红耳龟在陆地上取食禾本科植物的行为，但缺乏更多细节性的描述。Carr(2008)在路易斯安那州和阿肯色州对红耳龟的陆地觅食行为进行了深入观察。发现成年红耳龟在傍晚时偶尔会爬上河岸坡撕扯禾本科植物的叶片并将它们含在口中，然后返回水域，将头部浸在水中以完成吞咽动作，整个过程通常不超过30 min，并且取食地点距水源不会太远。 3 晒背行为

晒背行为(basking behavior)是红耳龟日活动中最显著的部分，是其最主要的行为性体温调节(behavioral thermoregulation)方式(Janzen et al., 1992)。Auth(1975)研究了佛罗里达种群的晒背行为，当日平均水温达到28.5 ℃时暴露在空气中的晒背(atmospheric basking)时间达到高峰，而当水温达到31.5 ℃时浮在水面晒背(aquatic basking)的时间达到高峰。晒背个体的体温可比近表层水温高10 ℃。晒背时间随光照强度、气温和水温的降低而增加，但在多云天气时会减少。晒背时间也与背甲长度有关，小于10 cm的个体比更大的个体拥有更加频繁的晒背活动。有些个体每天晒背5次，但有一部分个体即使最佳条件下也并非每天晒背。在8、9月的晴天，晒背行为最早从8∶00开始，于10∶00—11∶00达到高峰，而在10—11月间的晒背行为起止时间会推迟。在伊利诺伊州的早春，较小个体的晒背活动在13∶00—14∶00达到高峰，而中等体型的红耳龟则整日晒背( Dreslik & Kuhns，2000)。

Hammond等(1988)在实验室研究了消化率、驯化温度、性别和季节对红耳龟晒背行为的影响。结果表明：在春季和夏季，进食与非进食、雌性与雄性个体间的晒背时长在除35 ℃外的所有驯化温度下都具有显著的统计学差异；进食雌龟比进食雄龟的晒背时间更长，并且进食个体比非进食个体的晒背时间更长，这种差异在10 ℃和20 ℃时最大，但在30 ℃时也有显著差异。在秋季和冬季，进食与非进食、雌性与雄性的晒背时长无显著差异。总体上，红耳龟的晒背时长在4个驯化温度(10 ℃、20 ℃、30 ℃和35 ℃)之间都具有显著差异。红耳龟晒背活动的季节差异可能与该行为的内源节律、环境变化或在实验室条件下长时间的人工饲养有关；而在特定条件下，进食后的红耳龟通过更多的晒背活动以维持较高的选择体温，表明体温的提高有助于代谢率的提高并进而增加对所摄取食物的同化效率；同时，晒背活动的性别差异可能与繁殖有关，在繁殖季节晒背可能会促进雌龟体内发育卵泡的成熟；此外，驯化温度对晒背活动的影响可能并不与消化率或体温调节有关，红耳龟的晒背活动并不是驯化温度越低则晒背时间越长，而是在驯化温度为20 ℃时晒背时间最长，在10 ℃和30 ℃时的晒背时间较少，在35 ℃时则极少有晒背。因此，红耳龟的晒背是一个复杂的行为，受到营养状态、驯化温度、季节和个体性别的共同影响。 4 迁移行为与恋巢性

Gibbons等(1990)报道了他们在南卡罗莱纳州的一个河湾对红耳龟长达20年监测的研究结果，深入分析了影响红耳龟移动的潜在因素(表 1)，并对迁移行为进行了分类，探讨了迁移的原因和所获得的利益(表 2)。整体上，红耳龟的迁移并非随机性，而是在不同年份具有高度的方向性和一致性。

在密西西比州对红耳龟迁移和扩散规律的一项为期8年的研究中，发现红耳龟的年均迁移率从18%上升到61%，推测可能是某个水塘中使用了除藻剂所导致的(Parker，1984)。在密西西比州的另一项为期5年的研究中，监测了红耳龟在1个新挖的池塘和周围5个已经有红耳龟建立种群的池塘之间的迁移情况。结果表明，红耳龟只在单个水塘停留的时间与性别和年龄有关，超过40%的雄性成体在所研究的某个池塘中仅停留1年，雄性非性成熟个体和雌性则相对稳定。新挖池塘中的红耳龟数量在3年之后达到峰值(26只)，然后在接下来的2年中略微下降。成龟的更新率比非性成熟个体高，而新建种群比已建种群高(Parker，1990)。稚龟和幼龟能像成龟一样迁移，Tucker(2000)在伊利诺伊州研究了84只稚龟的体型与移动的关系，其中48只(57%)在释放地以外的水域被重捕，而较大(重)的个体更多地被捕获表明，也许体型较大的个体具有更强的活动能力和逃避天敌的能力。

Tucker(2001)检验了雌红耳龟在伊利诺伊州中西部的河岸生境中所展示出来的巢域忠诚度(nesting-area fidelity)。结果显示，在7个巢区的2111只龟被捕捉到了2913次。多数龟(374只)被重捕1次，但是105只龟被重捕2次，37只龟被重捕3次，还有23只龟被重捕4次或更多次。有些龟1年被重捕超过1次是因为大多数雌龟每年产卵超过1次。所有巢区的龟共被重捕了802次，这些被重捕的龟中，40(5.0%)只来自与其原来不同的巢区。总体上，改变巢区的雌龟仅占1.1%~8%。因此，红耳龟具有较强的恋巢性。相对高的巢域忠诚度表明这种返回到先前巢域的能力是重要的。也许雌龟倾向于返回到它们在之前的年份建巢成功的地点。也或许是这些雌龟返回到它们的出生巢域，雌龟返回到它的出生巢域就是返回到1个成功繁育出至少1只稚龟(它自己)的地点。 5 通讯行为

红耳龟个体间的信息交流主要是通过触觉通讯(tactile communication)来实现的，表现为利用前爪进行的“抓挠行为(titillation or foreclaw display behavior)”( Ernst & Lovich，2009)。红耳龟的“抓挠行为”是普遍存在的，已在成年雄性(Taylor，1933；Cagle，1950；Jackson & Davis，1972)、成年雌性(Lovich et al., 1990a)和幼体(Cagle，1955；Morris，1976；Kramer & Burghardt，1998)中发现表达和接收这种“抓挠行为”的现象。

Thomas和Altig(2006)对红耳龟成年个体间表现出的“抓挠行为”进行了研究，主要是为了解雌龟的“抓挠行为”所表达的意图。假设雌龟的“抓挠行为”是一种求偶信号(courtship signal)，那么该行为至少应该包含以下两个特征：1)雌龟面对成年雄龟做出“抓挠行为”比面对雌性时更频繁；2)雌龟对来自成年雄龟的“抓挠行为”做出回应的频次高于对雌性的回应。但结果发现雌龟朝向同性别其他个体产生“抓挠行为”的频次显著高于朝向黑化的(melanistic)或非黑化(nonmelanistic)雄龟做出同类行为的频次；雌龟对其他雌性个体的“抓挠行为”做出回应的频次显著高于对黑化的或非黑化雄龟的“抓挠行为”做出回应的频次。因此，红耳龟雌龟的“抓挠行为”并不是表达求偶信号的过程，而更可能是一种个体识别信号(individual recognition signal)或对出现在其面前的未知个体所表达的冲突消解信号(conflict resolution signal)。类似的，黑化雄龟的“抓挠行为”也不产生求偶通讯的功能，但对非黑化雄龟而言，“抓挠行为”也许具有求偶信号的功能(Thomas，2002)。这是因为红耳龟的雌龟并不是求偶活动的发起者，其“抓挠行为”本身就不存在传递求偶信息的作用；此外，黑化雄性个体比非黑化雄性个体的体型更大、年龄更老，可能在通讯行为的表达上更有经验，能够传递包含多层次意图的信号，而非简单的传递求偶交配需求的信息(Lovich et al., 1990b)。所以，红耳龟的通讯行为所表达信号的功能具有性别差异并可能随个体发育(年龄改变)而改变(Thomas & Altig，2006)。 6 攻击行为

红耳龟有时会相互攻击，黑化的雄龟尤其更具攻击性。在俄克拉荷马州的观察显示，生活于溪流深潭的红耳龟种群中，通常会有一只黑化的雄龟占据优势地位(Lovich et al., 1990b)。在实验室条件下，黑化个体会通过撕咬、推挤、撞击等方式攻击同等大小的同种或异种的其他个体，黑化个体在求偶时相比其他雄性也占据优势，表现为拥有更多的撕咬和追逐行为(Lardie，1983；Thomas，2002)。

Lindeman(1999)利用望远镜在肯塔基州的湖泊中观察研究了包括红耳龟在内的4种淡水龟在争夺晒背场所时所表现出的攻击行为。红耳龟会用嘴撕咬，脖颈撞击，前、后肢推挤，以及爬跨到其他个体背甲上等方式来进行攻击。当红耳龟个体间展开争斗时，通常是较大个体获胜，较小个体被推挤到一边、掉落水中或主动选择逃避。红耳龟主动攻击优雅伪龟 Pseudemys concinna的获胜概率为80%，优雅伪龟主动攻击红耳龟的获胜概率为67%；红耳龟主动攻击镰斑图龟 Graptemys pseudogeographica的获胜概率为85%，镰斑图龟主动攻击红耳龟的获胜概率为67%；红耳龟主动攻击矩斑图龟 G. ouachitensis的获胜概率为67%，而矩斑图龟未表现出主动攻击红耳龟的行为。整体上，红耳龟的攻击性及攻击能力均强于其他3种龟，并且在争斗中大个体更占优势。 7 求偶与交配行为

Carr(1952)，Ernst和Barbour(1972)，Jackson和Davis(1972)已对红耳龟的求偶、交配行为进行了详细描述。其高度仪式化的求偶活动在水中进行，并且是随着雄性找到雌性开始的。当一只雌龟被发现，雄龟便开始尾随雌龟并嗅闻其泄殖孔，然后游到这只雌龟前方，面向雌龟，伸展前臂，前足外翻。随后，雌龟停留下来，雄龟开始用它的长爪去抓挠雌龟头一侧靠近眼睛的部位。雌龟缩回头并闭上眼睛。一段时间后，雄龟停止抓挠雌龟的脸，移动到雌龟的背后并骑在雌龟的背上。雌性红耳龟在整个求偶过程中是被动的，表现为缓慢沉入水底。一个复杂的求偶活动由以下部分组成：1)雄龟伸展、转动前爪使之与其颈部平行；2)雄龟将前爪移动到雌龟眼睛前方；3)雄龟用前爪靠近或接触到雌龟头部进行抓挠；4)雄龟将前爪停留在雌龟眼睛前方并停止步骤3；5)雄龟的前爪离开雌龟的眼眶区域。交配时雄龟降下它的尾部，经过雌龟背甲后缘与其尾部交缠，二者的泄殖腔口相对。然后雄龟缩回其头部和前肢直至二者的角度合适，为保持姿势有时雄龟会划动前肢。射精后尾部很快分开，雄龟伸展头部和四肢，然后迅速游到水面，整个交配过程可能长达15 min。 8 筑巢行为

在美国原产地有对红耳龟的巢址选择和筑巢行为的详细描述。Cagle(1937)在田纳西州对红耳龟产卵习性的研究中发现1只雌龟沿着一条15 m的小路挖了6个不同的洞穴才找到1个合适的巢址，这是因为在筑巢过程中往往会遇到石块、植物根系或其他异物，因此雌龟通常会挖数个洞穴。红耳龟的产卵巢址通常坐落在土壤不泥泞并且有一些杂草保护的、阳光可以照射到的陆地中且距水源最近的地点，但有些雌龟会移动到离水域环境1.6 km远的地方去寻找一个适合的产卵场所(Cagle，1950)。在佛罗里达州，雌龟很少会移动到距水源超过180 m的地方去筑巢，因为公路、稠密植被等障碍物导致产卵地集中于水边(Carr，1952)。在路易斯安那州，由于大面积的沼泽中很少有合适的产卵地，雌龟可能需要移动数千米去寻找理想的巢址，堤岸、水沟和铁路路基通常会是集中的产卵地(Ernst & Barbour，1972)。

红耳龟的筑巢行为多发生在清晨或黄昏(Cagle，1937)。雌龟利用后肢挖掘巢穴，如果地表太硬，雌龟会排尿来润湿(Taylor，1935)。巢穴的大小由雌龟体型决定，实际形状则受土壤类型的限制，在松软湿润的土地上，其巢穴呈卵圆形，洞口直径约为洞深的四分之一；在坚硬的土地上，其巢穴呈球形，洞口直径相对更小(Carr，1952)。挖掘巢穴的过程会持续26~187 min(Cagle，1950)。产卵时间间隔约40 s(Cahn，1937)，产卵完毕后雌龟用后肢和腹甲将松土推回巢穴，然后再次排尿后返回水中(Cagle，1950)。