在多种肉食性昆虫共存的小生境中, 尤其当适宜猎物密度较低的情况下, 捕食者之间、捕食者与寄生者之间时常发生捕食现象, 即“集团内捕食”; 集团内捕食不仅关系到目标生物种群的数量动态, 而且与群落结构密切相关^[1]。在害虫生物防治中, 集团内捕食可能干扰天敌昆虫对害虫的防治效果^[2-3]。一般认为, 肉食者作为猎物的营养价值比植食者猎物的差, 但也有例外。例如, 对蚜虫天敌之间捕食关系的广泛研究发现, 有的捕食者的营养质量与蚜虫差异不大^[3]。在评价肉食者作为猎物对捕食者的影响中, 室内研究往往采用单一食谱全历期饲喂处理, 仅代表自然界中可能出现的极端情况; 而自然界的常态是捕食者偶尔捕食其他同类。迄今, 科研人员对蚜虫天敌(捕食性和寄生性昆虫)的集团内捕食现象给予了较多的关注, 而对其他捕食性昆虫(如:蝽)关注不够。捕食性蝽种类繁多, 攻击性强, 捕食量大, 捕食效率高, 成虫和若虫均可捕食多种植食性昆虫, 在控制植食性昆虫种群数量中发挥着重要作用^[4-5]。因此, 应关注捕食性蝽参与的集团内捕食现象。

蠋蝽(Arma chinensis Fallou)是一种常见的捕食性天敌昆虫, 具有广泛的食谱范围, 可捕食叶甲、金龟子、蚜虫、鳞翅目害虫等40多种农林害虫的成虫、幼虫、卵或蛹, 对害虫种群数量增长发挥不同程度的控制作用^[6], 已在我国部分地区大规模繁殖、释放, 防治鳞翅目害虫。异色瓢虫(Harmonia axyridis)广泛分布于我国, 主要捕食蚜虫、叶螨、介壳虫和鳞翅目卵和低龄幼虫等, 是一种重要的天敌昆虫^[7]。蠋蝽与异色瓢虫都是重要的天敌昆虫, 并通过大规模繁殖和释放于大田进行害虫生物防治, 从而在同一小生境遭遇的可能性大大提高。因此, 了解蠋蝽与异色瓢虫之间的捕食效应, 对于客观评价它们在控制害虫中的作用具有一定的参考价值。

本研究开展室内饲喂试验, 用异色瓢虫蛹和黏虫(Mythimna separata Walker)幼虫作为食物设置不同食谱处理, 饲喂蠋蝽, 观察蠋蝽的生长发育和生殖表现。研究可为认识蠋蝽与其他捕食性天敌的互作竞争关系提供新的案例, 也可为利用这2种重要天敌开展害虫生物防治提供参考。

用黏虫幼虫作为食物饲养蠋蝽, 蠋蝽在(26±1)℃、相对湿度(60±10)%、光/暗时间为16 h/8 h的人工气候箱内饲养。供试黏虫用人工饲料喂养, 选取3龄幼虫供试。异色瓢虫采自江苏省农业科学院蚕豆田(南京市东郊), 用豌豆修尾蚜(Megoura japonica Matsumura)饲养建立室内种群。

设11个食谱处理, 分为2大组。第1组为单一食谱2个处理:全历期饲喂异色瓢虫蛹(代表极端的集团内捕食情形)和全历期饲喂黏虫幼虫(对照); 第2组为混合食谱9个处理, 即在饲喂黏虫的基础上添加异色瓢虫蛹, 设虫龄(态)3水平(3、5龄若虫, 1日龄未交配成虫)与饲喂期3水平(按每天1头的量饲喂1、2或3 d, 其余时间饲喂黏虫幼虫)的析因组合处理。在培养皿(直径9 mm)中单头饲养蠋蝽, 用湿棉球缠绕叶柄保鲜的榆树(Ulmus pumila L.)叶片供蠋蝽吸食, 每2 d更换1次。每天观察1次, 记录蠋蝽存活和蜕皮时间。蠋蝽单头为1个独立的重复, 每个处理重复45次。

为测定生殖力, 将3 d内羽化的蠋蝽成虫雌、雄配对, 饲养在塑料杯(高100 mm, 直径50 mm)中, 提供新鲜榆树枝叶, 每2 d更换1次, 每天观察1次, 自产卵开始连续观察20 d, 统计总产卵量。每个处理观察20个重复。

用Poisson模型(误差为普松或拟普松分布, 连接函数为自然对数)拟合产卵量(卵粒数)和成虫寿命(d); 用Binomial模型(误差为拟二项分布, 连接函数为logit)拟合蠋蝽若虫个体存活至成虫的概率。用对数似然值比率卡方检验推断食谱处理的影响显著性, 当发现有显著影响后, 预设以下几组对比来确定相关食谱处理间的差异性:为明确单一食谱与混合食谱处理的差异, 以2个不同的单一食谱处理为基准, 分别与9个不同混合食谱处理进行比较; 为明确蠋蝽在取食混合食谱情况下不同虫龄(态)处理间、不同取食期处理间在发育和生殖表现上的差异, 先比较3个不同虫龄(态)之间的差异, 再比较同一虫龄(态)处理下的3个取食期处理间的差异; 差异显著性水平为5%, 运行R功能包multcomp进行比较^[8]。数据分析用R软件^[9]。

食谱处理显著影响蠋蝽若虫发育至成虫羽化的存活率(χ²=19.78, P=0.01)(图 1)。在5龄若虫取食2 d(t=2.44, P=0.015)或3 d(t=2.99, P=0.003)混合食谱处理下的蠋蝽存活率比全历期仅取食瓢虫蛹显著增大, 其余食谱处理与全历期取食瓢虫蛹处理间均无显著差异(P>0.05);3龄或5龄若虫取食混合食谱处理下的蠋蝽存活率与全历期仅取食黏虫幼虫的蠋蝽相比, 均无显著差异(P>0.05);在取食混合食谱情况下, 5龄若虫处理下的蠋蝽存活率显著高于3龄若虫处理(t=2.996, P=0.02);同一龄期处理下的不同取食期处理间存活率无显著差异(P>0.05)。

图 1 不同食谱处理下蠋蝽若虫存活至成虫的比例 Fig. 1 Survival rate of nymph-to-adulthood under different diet treatments in Arma chinensis 食谱处理:“All.wor”为全历期取食黏虫幼虫; “All.lad”代表全历期取食瓢虫蛹; “Ny3.one”“Ny3.two”和“Ny3.thr”分别代表 3龄若虫每天取食1头瓢虫蛹持续1、2和3 d; “Ny5.one”“Ny5.two”和“Ny5.thr”分别代表 5龄若虫每天取食1头瓢虫蛹持续1、2和3 d。下同。*表示与全历期仅取食瓢虫蛹食谱之间存在显著差异(α=0.05)。 Diet treatments:"All.wor"represents the diet with only caterpillars throughout life stages, and "All.lad"only ladybird beetle pupae. "Ny3.one""Ny3.two"and "Ny3.thr"represent the diet with 1 ladybug pupa per day for 1, 2, and 3 days, respectively; "Ny5.one""Ny5.two"and"Ny5.thr"represent the diet with 1 ladybug pupa per day for 1, 2 and 3 days, respectively. The same below. * indicates a significant difference from the diet with only caterpillars(α=0.05).

图选项

食谱处理显著影响蠋蝽的产卵量(χ²=75.36, P < 0.001)(图 2)。全历期仅取食瓢虫蛹的成虫不产卵。全历期仅取食黏虫幼虫的蠋蝽产卵量少于取食混合食谱处理(P < 0.004)。在取食混合食谱情况下, 3龄若虫处理下的产卵量显著大于5龄若虫处理(z=-4.90, P < 0.001)和成虫处理下(z=-2.88, P=0.04)的产卵量, 5龄若虫与成虫处理间产卵量无显著差异(z=2.02, P=0.37);同一虫龄(态)处理下的不同取食期处理间产卵量无显著差异(P>0.38)。

图 2 不同食谱处理下蠋蝽成虫20 d内的总产卵量(x±SE) Fig. 2 Total number of eggs laid per female during 20 days under different diet treatments in A.chinensis 全历期取食瓢虫蛹处理的蠋蝽由于未产卵而未列入。“Adt.one”“Adt.two”和“Adt.thr”代表成虫每天取食1头瓢虫蛹分别持续1、2和3 d。*表示与全历期仅取食黏虫幼虫食谱之间存在显著差异(α=0.05)。 Stinkbugs onthe diet with only H.axyridis pupa did not lay eggs and is excluded. "Adt.one""Adt.two"and "Adt.thr"represent 1, 2 and 3 days treatments(with 1 ladybird beetle pupa per day). * indicates a significant difference from the diet with only caterpillars.

图选项

食谱处理显著影响成虫寿命(χ²=27.05, P=0.003)(图 3)。与全历期仅取食瓢虫蛹的蠋蝽相比, 其他食谱处理下的成虫寿命均大幅延长; 全历期仅取食黏虫与各混合食谱处理之间没有显著差异。在混合食谱处理中, 3龄与5龄若虫处理间(z=2.26, P=0.23)、5龄若虫与成虫处理间(z=1.03, P=0.96)以及3龄若虫与成虫处理间(z=-0.538, P=0.99)均无显著差异; 同一虫龄(态)处理下不同取食期处理间的成虫寿命无显著差异(P>0.44)。

	图 3 不同食谱处理下蠋蝽成虫的寿命(x±SE) Fig. 3 Adult longevity under different diet treatments in A.chinensis *表示与全历期仅取食瓢虫蛹食谱处理间存在显著差异(α=0.05)。 * indicates a significant difference from the diet with only ladybird beetle pupae.
图选项

本研究发现, 蠋蝽如果全程仅取食异色瓢虫蛹, 则发育不良、不产卵; 如果仅在某一阶段(尤其是早期)取食少量瓢虫蛹、其他时间取食黏虫幼虫, 则比仅取食黏虫幼虫要产更多的卵。这说明, 瓢虫蛹作为食物补充可以促进蠋蝽的生殖。这一发现不支持普遍认同的解释:捕食者是在喜好的猎物缺乏的时候才捕食同类。集团内捕食现象在自然界普遍发生^{[2-3, 10-11]}, 根据本研究结果, 推测这并非通常认知的是由于喜好的猎物太少或在生境中分布极不均匀, 而很可能是捕食者的主动选择。

通常认为, 捕食者在喜好猎物缺乏时通过捕食其他捕食者可获得营养。但有的捕食者体内含有毒素, 往往对其他捕食者产生不良影响。异色瓢虫就属于这类捕食者, 因为其卵^[12]和幼虫^[13]或其他虫态含有生物碱毒素, 故取食异色瓢虫卵或幼虫常导致生长发育受到抑制。例如, 七星瓢虫(Coccinella septempunctata L.)幼虫取食异色瓢虫无足幼虫后, 死亡率增大^[14]; 取食异色瓢虫卵的七星瓢虫和龟纹瓢虫(Propylaea japonica)的幼虫只能生长至2龄^[15]。但异色瓢虫对捕食性蝽的毒性作用小于对其他瓢虫的作用。例如, 斑腹刺益蝽若虫只取食异色瓢虫幼虫, 可以完成生长发育, 只是发育时间比取食蛾类幼虫要短^[5]。本研究也发现, 蠋蝽仅取食异色瓢虫蛹可以完成若虫发育阶段, 但不产卵。

捕食性蝽通常不捕食蚜虫, 因为蚜虫对蝽而言是营养比较差的食物^[5], 而偏好捕食鳞翅目(如:蛾类)和鞘翅目(如:叶甲)等体壁柔软的幼虫^{[4, 16-17]}; 瓢虫则偏好捕食蚜虫。虽然在自然环境中捕食性蝽与瓢虫遭遇可能仅发生在蚜虫与毛虫同时取食某种植物的小生境中, 但这2种昆虫都是重要的天敌, 蠋蝽和异色瓢虫均已人工大量繁殖, 集中释放于田间防治蛾类害虫和蚜虫。所以, 在开展生物防治的农田中, 双方遭遇的可能性会大大提高, 蠋蝽将更容易取食瓢虫而提高生殖力, 从而促进种群增长, 这可能影响瓢虫对靶标害虫的控制作用。但蠋蝽与异色瓢虫竞争的天平并非总是偏向蠋蝽一端, 蠋蝽的卵和低龄若虫也可能是异色瓢虫的猎物。因此, 有必要开展大田试验, 研究蠋蝽与异色瓢虫互作如何影响生物防治效果。

致谢: 中国农业科学院植物保护研究所陈红印先生提供蠋蝽虫源。