管氏肿腿蜂(Sclerodermus guani)是天牛和吉丁虫等林木钻蛀性害虫幼虫的体外寄生蜂,在我国广泛用于生物防治实践^{[1, 2]}。近年来,在防治松材线虫(Bursaphelenchus xylophilus)的传播媒介——松墨天牛(Monohamus alternatus)中发挥了重要作用^{[3, 4, 5]}。肿腿蜂在寄生蜂中具有独特的行为,即多头母蜂在一头寄主上产卵,并互助抚育子代幼虫直至其羽化,该准社会行为最早记录于1920年^[6],后在前苏联^[7]和我国^[8]也有报道。长期以来,我国对肿腿蜂的应用开展了大量研究^{[1, 2]},但较少关注理论研究,直到最近开始关注对肿腿蜂行为的适应性研究。例如,贺凯等^[9]和伍绍龙等^[10]较为细致地观察了管氏肿腿蜂的抚育行为;Li等^[11]和Liu等^[12]研究了寄主品质对肿腿蜂发育相关适合度的影响;Hu等^[13]揭示了抚育行为的功能。最近,Tang等^[14]通过比较寄主体质量和母蜂数对适合度的影响,初步揭示了母蜂互助抚育子代以及极端性比的适应性机制,为认识膜翅目昆虫社会行为的进化提出了新的认识。这些研究说明,肿腿蜂不仅是天牛害虫生物防治的重要天敌,而且是研究昆虫社会行为进化的新理想模式生物。

寻求接蜂数与出蜂量的合理比例是肿腿蜂规模化繁殖面临的关键应用问题,因而得到了广泛研究^{[1, 15, 16, 17]};但绝大多数研究在比较不同蜂、虫比例处理时,未对寄主体型大小(如体质量)予以足够的重视,即使个别研究注意到体型大小^[18],也很少从数量上关注寄主体型大小的确切影响。大量研究表明,寄主体型大小在寄生蜂的产卵决策中占有首要地位^[19]。以往对存活和生殖给予了高度关注,但对时间相关特征关注较少。张卫光等^[20]研究了单头管氏肿腿蜂寄生不同体型大小的几种天牛以及同一种天牛不同大小幼虫的产卵前期和各虫态发育历期。但迄今仍不清楚群体母蜂寄生时的表现。由于寄生蜂发育几乎完全依赖于寄主,故寄主的存活与寄生蜂的存活密切相关,从而使加速完成发育的生活史特征得到进化^[21],所以,时间相关特征是影响寄生蜂发育的重要因素^{[22, 23]}。此外,肿腿蜂在产卵前会注射毒液麻醉寄主,从羽化后找到并制服寄主直到产卵的时间即产卵前期的长短可能与母蜂数量、寄主体型大小有关,从而与抚育子代的社会行为的适应性密切关联。

为揭示时间相关特征在肿腿蜂共同抚育子代社会行为的适应意义,本研究以松墨天牛幼虫为寄主,设置不同数量母蜂接于1头寄主上,以检验寄主体型大小和母蜂数量如何影响产卵前期和子代蜂各虫态的发育历期等时间相关的生活史特征。

管氏肿腿蜂为江苏省林业科学院近年来规模化饲养后释放用于防治松墨天牛的蜂种,每年从野外采集部分蜂群进行复壮。松墨天牛于当年初采自溧阳县林场,保存于冰箱(4 ℃)中待用。供试母蜂来自同一世代,试验前饲养于养虫室内,其饲养温度(26±1)℃、相对湿度(60±10)%、光/暗时间为14 h/10 h。

为检验母蜂数量的影响,每头寄主分别接1、2、4、6和8头母蜂共5个处理水平;为检验寄主体型大小连续变化的影响,接蜂前分别称量寄主,选择在一较宽的体质量范围内的寄主幼虫供母蜂寄生。随机选择1头寄主幼虫称体质量(AL204-IC分析天平,精确到0.000 1 g,瑞士梅特勒-托利多生产)后,放入指型玻璃管(直径1.0 cm,长5.0 cm)中,然后释放24 h内羽化并已交配的母蜂(肿腿蜂营同胞近亲交配)。每隔12 h观察1次,记录产卵、孵化、化蛹和羽化时间,统计产卵前期(从羽化开始直到首次观察到寄主上有卵为止的时间)、卵历期(从首次观察到卵开始直到观察到第1头幼虫的时间)、蛹期(第1头蛹到第1头成虫羽化的时间)。寄生蜂发育在养虫室中完成。每个接蜂处理的有效重复数分别为:1头,60次;2头,55次;4头,45次;6头,30次;8头,30次。

鉴于各时间相关特征均为整数数据,这类数据常符合Poisson分布型,故用Poisson回归模型进行分析,将寄主体质量作为连续自变量、母蜂数作为分类自变量。当发现母蜂数因素具有显著影响时,用Tukey测验比较不同处理水平之间的差异。用似然比测验检验变量及其互作的影响(差异显著概率水平为5%)。数据分析用R软件^[24]。

寄主体质量对管氏肿腿蜂产卵前期具有显著影响,母蜂数亦显著影响产卵前期长短,但两因素互作没有显著影响(似然比测验,寄主体质量:χ²=5.574 2,P=0.02;母蜂数:χ²=53.78,P<0.001;互作:χ²=0.34,P=0.99)。产卵前期随寄主体质量增大而逐渐延长;在母蜂较多情况下,则产卵前期缩短,与接1头母蜂相比,接2、4、6和8头母蜂处理的产卵前期分别缩短17.5%、35.8%、41.3%和49.7%(图 1)。

图 1 管氏肿腿蜂产卵前期在不同接蜂数下随寄主体质量增大的变化趋势 Fig. 1 Pre-oviposition time in relation to host body weight with different numbers of foundresses in Sclerodermus guani 为避免数据点重叠,采用颤抖技术绘制数据点。接蜂1、2、4、6和8头处理的样本数分别为60、55、45、30和30。拟合线用Poisson回归模型拟合。产卵前期在不同母蜂处理间存在显著差异,母蜂较少(1和2头)时的产卵前期显著长于母蜂较多(4、6和8)时,在1与2头母蜂之间和4、6、8头母蜂之间均无显著差异。 The jitter technique is used to avoid overlapping data points. The sample size was 60,55,45,30,and 30 for 1,2,4,6,and 8 foundresses,respectively. Lines are predicted by Poission regression model. Pre-oviposition time significantly differed among numbers of foundresses,and this difference was due to decreased pre-oviposition time when 4,6 and 8 foundresses were present than when 1 and 2 foundresses were present.

图选项

寄主体质量和母蜂数量对卵发育历期无显著影响(似然比测验,寄主体质量:χ²=1.07,P=0.30;母蜂数量:χ²=4.29,P=0.37),卵历期既不随寄主体质量增大而变化,也不因母蜂数增多而显著变化(图 2)。

	图 2 寄主体质量(A)和母蜂数量(B)对管氏肿腿蜂子代蜂卵历期的影响 Fig. 2 Effects of host body weight(A)and number of foundresses(B)on egg duration of S.guani
图选项

寄主体质量和母蜂数量对幼虫历期没有显著影响(似然比测验,寄主体质量:χ²=0.09,P=0.76;母蜂数量:χ²=3.42,P=0.49)。幼虫历期为(6.81±1.43)d(均值±标准差,n=117)(图 3)。寄主体质量和母蜂数量对蛹发育历期没有显著影响(似然比测验,寄主体质量:χ²=0.01,P=0.92;母蜂数量:χ²=0.19,P=0.99),蛹期为(14.38±1.11)d(n=113)(图 4)。

	图 3 寄主体质量(A)和母蜂数量(B)对管氏肿腿蜂子代蜂幼虫历期的影响 Fig. 3 Effects of host body weight(A)and number of foundresses(B)on larval duration of S.guani
图选项

	图 4 寄主体质量(A)和母蜂数量(B)对管氏肿腿蜂子代蜂蛹历期的影响 Fig. 4 Effects of host body weight(A)and number of foundresses(B) on pupal duration of S.guani
图选项

本研究发现,母蜂数量显著影响产卵前期,母蜂数量多可使产卵前期缩短。肿腿蜂毒液对天牛幼虫的麻醉作用与释放的毒液量呈正相关^[25],由于天牛幼虫寄主通常体型较大,1头母蜂释放的毒液不足以制服寄主,只有多头母蜂协同用足量的毒液才能快速麻痹寄主使其失去反抗作用,使寄生蜂快速补充营养而促进卵巢发育^[26],从而使产卵前期缩短。由此推测,产卵前期缩短可能与多头母蜂互助制服体型较大的寄主有关,从而支持Tang等^[14]提出的肿腿蜂“互助利用寄主假说”。该假说认为,肿腿蜂母蜂协同制服寄主、互助抚育子代的社会行为有利于其利用体型较大的寄主。

本研究发现,母蜂产卵前期随寄主体质量增大而延长,与张卫光等^[20]对单头管氏肿腿蜂的研究结论不一致。张卫光等^[20]研究发现在体质量较大的双条杉天牛(Semanotus bifasciatus)幼虫上,母蜂的产卵前期较长;在体型较大的桑天牛(Apriona germari)和桑虎天牛(Xylotrechus chinensis)幼虫上的产卵前期长于在体型较小的双条杉天牛幼虫上。根据这些研究结果推测,由于体型较大的寄主需更长的时间才能制服,只有通过多头蜂合作才可缩短产卵前期,有效利用大体型寄主,从而支持“互助利用寄主假说”^[14]。

本研究未发现寄主体质量和母蜂数影响子代蜂卵、幼虫和蛹发育历期。该结论与张卫光等^[20]以双条杉天牛幼虫为寄主对单头母蜂的研究结论是一致的,后者研究也未发现寄主体质量影响管氏肿腿蜂卵、幼虫和蛹的发育历期。这些研究结果说明:发育历期可能主要对内寄生蜂的适合度具有重要意义,因为寄主体腔将寄生蜂幼虫限制在封闭环境中,所以寄生蜂迅速完成发育并离开该封闭环境会受到较强的自然选择压力^[21],而体外寄生的外寄生蜂不受寄主体腔的限制,从而使发育历期所受到的自然选择压力远小于内寄生蜂。另一方面,肿腿蜂母蜂抚育也有助于提高子代蜂的发育同步性,比如提高羽化同步性^[10],如同许多聚寄生蜂一样,肿腿蜂属于同胞蜂内雌雄交配^[8],提高发育同步性可确保在短时间内充分交配后扩散、寻找寄主。

南京农业大学武绍龙和刘聪慧在试验中给予帮助,谨致谢意。