种子植物自然更新过程包含种子生产、种子散布、幼苗建立、幼树存活以及成年个体生长等生活史阶段(Yang et al., 2015)。种子作为种子植物生活史的起点, 在植物自然更新中占据十分重要的地位(Du et al., 2007)。种子雨是种子散布的开端, 连接着种子生产和后续生活史阶段, 被认为是影响植物更新的关键环节(Nathan et al., 2000)。群落种子雨的组成和动态特征反映了物种对环境以及物种间的适应对策(Shang et al., 2013)。研究群落种子雨的组成特征和时空格局对揭示植物自然更新、物种共存机制以及预测群落动态具有十分重要的意义。

时间动态和空间格局是种子雨的2个重要特征(Yang et al., 2015)。种子雨的时间动态主要表现为群落、种群和个体水平上的季节动态和年际变化(于顺利等, 2007; Wang et al., 2017)。气候因子如气温、降水和日照长度等的季节变化以及物种自身生态学属性是种子雨季节动态的影响因素(杜彦君等, 2012a)。种子雨年际变化主要表现为种子产量的大小年差异, 反映了植物在生长发育过程中生殖能量分配的生态适应性(陈波等, 2003)。种子雨的空间变异对土壤种子库建立和幼苗定居具有决定作用, 影响着群落动态和格局(Janzen, 1970), 并促进物种共存和维持群落物种多样性(Wright et al., 2005)。

近年来, 随着我国生物多样性监测网络的建立, 学者们对全国不同地区不同森林类型的种子雨动态进行了大量研究(Shen et al., 2007; Li et al., 2012; 张健等, 2008), 极大程度地加深了对森林种子雨动态的认识。西南地区是我国常绿阔叶林的重要分布区, 但针对种子雨动态的研究较少, 长期的定位研究几乎为空白。2013年在重庆市缙云山国家级自然保护区内建立了1 hm²标准地开展群落种子雨的长期定位监测。本研究以2014—2016年种子雨监测数据为基础, 分析种子雨组成特征和时空动态, 探讨群落物种共存及动态维持机制, 以期为常绿阔叶林种子生态学大尺度和长时序的研究提供数据支持, 并为受损常绿阔叶林近自然恢复过程中的种源收集和种子撒播提供参考信息。

研究区位于重庆市北碚区缙云山国家级自然保护区(106°20′18″—106°24′42″E, 29°48′25″—29°51′53″N)。该区域属于典型的亚热带季风气候, 年均气温15.3 ℃, 最冷月(1月)平均气温7 ℃, 最热月(8月)平均气温29.5 ℃, 年均降水量1 106 mm, 每年5—9月为湿季(月均降雨量≥100 mm), 1—4和10—12月为干季(月均降雨量＜100 mm)。缙云山代表性植被为以栲(Castanopsis fargesii)、润楠(Machilus nanmu)、四川大头茶(Gordonia acuminata)和四川山矾(Symplocos setchuanensis)等为优势种的常绿阔叶天然次生林, 已呈高度片段化状态。大面积分布有马尾松(Pinus massoniana)人工林、杉木(Cunninghamia lanceolata)人工林和毛竹(Phyllostachys edulis)人工林等(Yang et al., 2015)。

2013年, 在缙云山常绿阔叶林保存完好地段建立了1块1 hm²标准地, 并将其均匀划分为100个10 m×10 m样地。该标准地的植被类型为常绿阔叶天然次生林, 优势种为栲、润楠、日本杜英(Elaeocarpus japonicus)和黄杞(Engelhardtia roxburghiana)(杨超等, 2016)。根据标准地中栲最大个体的胸径及已有的栲年龄和胸径关系(宋坤等, 2007)推算, 此常绿阔叶林林龄约为102年。同年9月, 在样地中布设种子收集框。为了尽量减少标准地外围植被的干扰并尽可能在不影响群落自然更新的情况下收集到更多的种子, 参照Tomita等(2002)和BCI大样地种子框布设方法(Helenec et al., 2008), 在每块10 m×10 m样地的中心和所有样地交叉点上(标准地边界线上的点除外)安放1个种子雨收集框, 共计172个。种子收集框面积为0.5 m², 由PVC管和网孔＜0.1 mm的纱布制成。收集框由PVC管支撑, 底部距离地面0.5 m以上, 以防止动物取食框内种子。

种子(果实)收集的起始日期为2014年1月10日, 结束日期为2016年12月10日, 收集频率为每月1次, 在秋季种子产量高峰期(10—12月)为每周1次。将收集到的种子带回实验室分类鉴定到种并计数, 风干后称质量。根据物种的果实类型及种子特征并结合野外实地观察, 确定每个物种种子(果实)的主要散布方式。

将收集到的种子以月为单位进行统计, 其中秋季高峰期每周收集的种子按月合并处理。不同散布方式物种的种子重量和种子雨年际差异用单因素方差和多重比较分析来检验其显著性。各指标计算方法如下。

用Sørenson相似系数(SI)评价种子雨和群落物种构成相似性(Magurran, 1989), 即SI=2C / (A + B)。其中, A、B分别为群落和种子雨中出现的物种数, C为群落和种子雨之间共有的物种数。

用CV_a来表示种子雨的年际变异系数(Kelly, 1994), 即CV_a=SD/M。其中, SD、M分别为172个收集框平均每年收集到的种子总数的标准偏差和平均值。

用CV_t表示种子雨的空间变异系数(杜彦君等, 2012b), 即CV_t=SD₁/M₁。其中：SD₁、M₁分别为每个收集框平均每年收集到的种子数的标准偏差和平均值。

2014—2016年, 在172个种子收集框中共收集到成熟种子36 298粒, 隶属19科21属27种。不同物种种子产量差异很大, 栲、黄杞和日本杜英3个优势种的种子产量对群落种子总产量贡献率为76.44%;种子产量占比小于0.1%的物种共有10种; 收集到种子的物种仅占样地木本植物物种总数的36.49%, 大量物种未收集到种子, 种子雨和群落的物种构成相似性较低, SI的3年平均值为0.43。收集到的果实类型以核果和浆果为主, 分别有12和5种(表 1)。

表 1 缙云山常绿阔叶林群落各物种种子雨果实类型、散布单位、散布方式及年产量 Tab.1 Fruit type, dispersal unit, dispersal agent, and annual production of the seed rain on Jinyun Mountain

表 1 缙云山常绿阔叶林群落各物种种子雨果实类型、散布单位、散布方式及年产量 Tab.1 Fruit type, dispersal unit, dispersal agent, and annual production of the seed rain on Jinyun Mountain 树种 Tree species 科 Family 果实类型 Fruit type 散布单位 Dispersal unit 散布方式 Dispersal agent 种子产量(粒)Seed production (in number of seeds) 2014 2015 2016 总产量 Total 栲Castanopsis fargesii 壳斗科Fagaceae 坚果Nut 种子Seed 重力散布Gravity 4 453 3 769 2 068 10 290 黄杞Engelhardtia roxburghiana 胡桃科Juglandaceae 坚果Nut 种子Seed 风散布Anemochory 5 065 104 4 643 9 812 日本杜英Elaeocarpus japonicus 杜英科Elaeocarpaceae 核果Drupe 果实Fruit 动物散布Zoochory 2 064 82 5 499 7 645 川杨桐Adinandra bockiana 山茶科Theaceae 浆果Berry 果实Fruit 动物散布Zoochory 359 79 2 689 3 127 茜树Aidia cochinchinensis 茜草科Rubiaceae 浆果Berry 果实Fruit 动物散布Zoochory 624 30 700 1 354 润楠Machilus nanmu 樟科Lauraceae 核果Drupe 果实Fruit 动物散布Zoochory 1 340 967 1 308 光亮山矾Symplocos lucida 山矾科Symplocaceae 核果Drupe 果实Fruit 动物散布Zoochory 469 21 215 705 山矾Symplocos sumuntia 山矾科Symplocaceae 核果Drupe 果实Fruit 动物散布Zoochory 378 4 87 469 罗浮槭Acer fabri 槭树科Aceraceae 翅果Samara 种子Seed 风散布Anemochory 81 31 210 322 光叶山矾Symplocos lancifolia 山矾科Symplocaceae 核果Drupe 果实Fruit 动物散布Zoochory 238 15 68 321 细枝柃Eurya loquaiana 山茶科Theaceae 浆果Berry 果实Fruit 动物散布Zoochory 89 0 130 219 褐毛杜英Elaeocarpus duclouxii 杜英科Elaeocarpaceae 核果Drupe 果实Fruit 重力散布Gravity 19 4 145 168 赤杨叶Alniphyllum fortunei 安息香科Styracaceae 蒴果Capsule 种子Seed 风散布Anemochory 13 11 105 129 菝葜Smilax china 百合科Liliaceae 浆果Berry 果实Fruit 动物散布Zoochory 102 1 0 103 薄果猴欢喜Sloanea leptocarpa 杜英科Elaeocarpaceae 蒴果Capsule 种子Seed 动物散布Zoochory 40 5 34 79 黄牛奶树Symplocos laurina 山矾科Symplocaceae 核果Drupe 果实Fruit 动物散布Zoochory 39 5 7 51 刺叶桂樱Laurocerasus spinulosa 蔷薇科Rosaceae 核果Drupe 果实Fruit 动物散布Zoochory 14 33 1 48 日本粗叶木Lasianthus japonicus 茜草科Rubiaceae 核果Drupe 果实Fruit 动物散布Zoochory 2 0 28 30 野漆Toxicodendron succedaneum 漆树科Anacardiaceae 核果Drupe 果实Fruit 动物散布Zoochory 0 0 26 26 杜茎山Maesa japonica 紫金牛科Myrsinaceae 浆果Berry 果实Fruit 动物散布Zoochory 0 0 19 19 化香树Platycarya strobilacea 胡桃科Juglandaceae 球果Cone 种子Seed 风散布Anemochory 0 15 0 15 枫香树Liquidambar formosana 金缕梅科Hamamelidaceae 蒴果Capsule 种子Seed 重力散布Gravity 0 13 0 13 日本五月茶Antidesma japonicum 大戟科Euphorbiaceae 核果Drupe 果实Fruit 动物散布Zoochory 0 0 13 13 宜昌荚蒾Viburnum erosum 忍冬科Caprifoliaceae 核果Drupe 果实Fruit 动物散布Zoochory 0 4 6 10 杉木Cunninghamia lanceolata 杉科Taxodiaceae 球果Cone 种子Seed 风散布Anemochory 5 5 0 10 马尾松Pinus massoniana 松科Pinaceae 球果Cone 种子Seed 风散布Anemochory 1 6 2 9 异叶榕Ficus heteromorpha 桑科Moraceae 瘦果Achene 果实Fruit 动物散布Zoochory 0 3 0 3 总量Total number 14 056 4 580 17 662 36 298

从散布方式来看, 27个物种中通过动物散布的物种数最多, 有18种, 并且其种子产量最大, 占总产量的42.78%;风散布和重力散布的物种数分别有6和3种, 种子产量分别占总产量的28.35%和28.87%。不同散布方式的物种种子单粒平均质量差异显著(P＜0.01);重力散布的种子质量最大, 单粒种子平均质量(0.56 ±0.31) g; 其次为动物散布种子和风力散布种子, 单粒种子平均质量分别为(0.14 ±0.11)和(0.02 ±0.03) g(表 2)。

表 2 不同传播方式物种数及种子产量比例^① Tab.2 The number of species, proportion of seed production and seed mass for seeds dispersed by different agents

表 2 不同传播方式物种数及种子产量比例① Tab.2 The number of species, proportion of seed production and seed mass for seeds dispersed by different agents 散布方式 Dispersal agent 物种数 Species number 种子产量比例 Proportion of seed production (%) 单粒种子质量 Single seed mass/g 风散布Anemochory 6 28.35 0.02 ±0.03a 动物散布Zoochory 18 42.78 0.14 ±0.11b 重力散布Gravity 3 28.87 0.56 ±0.31c ①不同小写字母表示差异显著(P＜0.01)Different letters indicate significant differences at P＜0.01.

群落种子雨密度在秋季出现高峰, 3年的最高峰分别出现在11、11和9月。种子框中收集到的物种数也在秋季出现高峰, 与种子雨种子密度的季节动态相似(图 1)。27个物种中, 有17个物种的种子在干季(1—4月和10—12月)出现散布高峰, 有6个物种的种子在湿季(5—9月)出现散布高峰, 有4个物种种子在干湿两季均有散布。

图 1 种子密度和物种数季节变化 Fig. 1 Seasonal variation in seed density and number of plant species

由图 2可知, 群落种子雨量年际间差异显著, 2015年群落种子雨密度为52.91粒·m^-2, 仅占2014年的35.98%和2016年的25.36%, 显著低于2014和2016年(P＜0.01)。群落中不同物种种子结实不同步, 具有不同的年际变化格局。分析群落内种子产量3年累计在100颗以上的14个物种的年际动态, 可分为3种类型：1)种子雨密度逐年下降, 有2种, 代表物种如栲, 其3年种子雨密度分别为51.62、43.83和24.49粒· m^-2, 且2016年显著低于2014和2015年(P＜0.01); 2)种子雨密度呈先下降后上升趋势, 共10种, 代表物种如黄杞, 2015年的种子雨密度分别占2014和2016年的2.05%和2.23%, 差异显著(P＜0.01), 与群落水平种子雨量的年际变化格局一致; 3)种子雨密度逐年上升, 有2种, 代表物种如润楠, 2014、2015和2016年种子雨密度分别为0.01、3.95和11.21粒· m^-2, 2014年显著低于2016年(P＜0.01)(图 2)。

图 2 主要优势种和群落种子密度年际动态 Fig. 2 Interannual dynamics of the seed density for major dominant species and for the community

种子雨的空间变异明显, 2014—2016年的空间变异系数的中位数分别为7.57、8.74和6.79, 所有物种的空间变异系数均大于时间变异系数(表 3)。以群落中优势度最大的物种栲为例, 3年间, 收集框中收集到的种子数为0~341粒, 3年均未收集到栲种子的收集框有24个。另一些稀有种的种子只在几个收集框中出现, 如杜茎山和日本五月茶。

表 3 缙云山常绿阔叶林27个物种种子雨时间和空间变异系数 Tab.3 Timeand space variation coefficents of the seed rain for the 27 species in the evergreen broad-leaved forests on Jinyun Mountain

表 3 缙云山常绿阔叶林27个物种种子雨时间和空间变异系数 Tab.3 Timeand space variation coefficents of the seed rain for the 27 species in the evergreen broad-leaved forests on Jinyun Mountain 树种 Species 时间变异系数 Time variation coefficient(CVa) 空间变异系数Space variation coefficient(CVt) 2014 2015 2016 栲Castanopsis fargesii 0.36 2.31 1.54 2.82 黄杞Engelhardtia roxburghiana 0.84 2.82 8.08 1.61 日本杜英Elaeocarpus japonicus 1.08 8.07 5.81 6.19 川杨桐Adinandra bockiana 1.37 5.85 5.98 4.29 茜树Aidia cochinchinensis 0.81 6.97 6.66 5.15 润楠Machilus nanmu 1.12 13.11 7.60 5.49 光亮山矾Symplocos lucida 0.96 6.13 7.78 4.73 山矾Symplocos sumuntia 1.26 10.46 9.25 8.28 罗浮槭Acer fabri 0.86 7.65 8.22 9.09 光叶山矾Symplocos lancifolia 1.09 13.11 13.11 9.56 细枝柃Eurya loquaiana 0.91 6.58 — 6.93 褐毛杜英Elaeocarpus duclouxii 1.38 7.48 15.20 5.58 赤杨叶Alniphyllum fortunei 1.25 8.34 7.78 6.30 菝葜Smilax china 1.71 5.82 13.11 — 薄果猴欢喜Sloanea leptocarpa 0.71 13.11 9.43 11.34 黄牛奶树Symplocos laurina 1.12 4.37 7.83 6.15 刺叶桂樱Laurocerasus spinulosa 1.01 8.45 13.11 13.11 日本粗叶木Lasianthus japonicus 1.56 13.11 — 7.54 野漆Toxicodendron succedaneum 1.73 — — 6.64 杜茎山Maesa japonica 1.73 — — 9.21 化香树Platycarya strobilacea 1.73 — 9.27 — 枫香树Liquidambar formosana 1.73 — 9.91 — 日本五月茶Antidesma japonicum 1.73 — — 9.49 宜昌荚蒾Viburnum erosum 0.92 — 13.11 7.53 杉木Cunninghamia lanceolata 0.87 6.89 10.80 — 马尾松Pinus massoniana 0.88 13.11 8.14 9.25 异叶榕Ficus heteromorpha 1.73 — 13.11 —

3年间, 缙云山常绿阔叶林种子雨平均密度为140.69粒·m^-2a^-1, 小于浙江古田山常绿阔叶林(471粒· m^-2a^-1)(杜彦君等, 2012b)和梵净山常绿阔叶林(268.9粒·m^-2a^-1)(刘济明等, 2000), 与天童山常绿阔叶林(146粒·m^-2a^-1)相当(雷霄等, 2015), 不同地区的常绿阔叶林之间种子雨密度差异较大, 可能与当地的气温、降水量、地形、土壤深度和养分条件等有关(Urbanska et al., 2010)。在水热条件和土壤养分条件较好的东部地区(如浙江古田山), 种子产量往往更高。缙云山常绿阔叶林与浙江天童山种子产量接近, 可能是由于天童山处于结实小年(雷霄等, 2015), 且位于亚热带常绿阔叶林北界(宋永昌, 2013)。而缙云山常绿阔叶林紧邻都市区, 人为干扰较强, 可能导致其种子产量较低。为了深入理解常绿阔叶林种子的生产, 开展多区域、长时序的比较研究十分必要。

3年共收集到27种木本植物种子, 优势种贡献了群落种子产量的80.07%, 这在一定程度上反映了群落物种的组成和相对优势度。收集到种子的物种占样地物种总数的36.49%, 与浙江古田山常绿阔叶林(39.6%)和贵州梵净山常绿阔叶林(37.14%)的研究结果接近(刘济明等, 2000; 杜彦君等, 2012b)。大量物种种子未被收集到的原因可能是这些物种存在较强的种子源限制和散布限制。例如, 罗浮柿(Diospyros morrisiana)、虎皮楠(Daphniphyllum oldhami)、四川冬青(Ilex szechwanensis)和三叶荚蒾(Viburnum ternatum)等物种在群落中的相对优势度很小, 且多数个体未到结实年龄(高祥阳, 2015), 种子产量低。此外, 这些物种多为灌木和小乔木, 种子扩散距离有限, 导致其种子难以被收集。

植物的繁殖时间会受到环境中资源可利用程度的影响(Volis, 2007)。本研究中多数物种种子在干季成熟并散布, 与古田山常绿阔叶林研究结果相一致(杜彦君等, 2012b)。一般认为, 植物种子在干季成熟并散布并不利于种子萌发, 因为水分可能成为其更新的限制因子。植物的自然更新包括种子散布、萌发和幼苗定居等过程, 限制植物更新的因素在不同生活史过程中可能并不相同。缙云山常绿阔叶林大部分物种种子在干季成熟和散布可能与种子萌发关联较弱, 而是与幼苗定居有关。尽管如此, 群落中仍然有少量物种的种子在湿季(7—9月)成熟并散布, 如川杨桐(Adinandra bockiana)等, 这部分物种种子扩散时间相对较早, 幼苗可更早萌发。在群落中, 不同物种种子雨高峰和持续时间不一致, 可使种子错峰萌发, 减弱在幼苗阶段的资源竞争压力, 利于多物种共存(Li et al., 2012)。

缙云山常绿阔叶林27个物种种子雨年际变异系数的中位数为1.12, 其中有17个物种年际变异系数大于1, 群落种子雨年际变异明显, 在热带的巴拿马Barro Colorado岛(BCI)样地和温带的长白山样地中也观测到此类现象(Wright et al., 2005; Li et al., 2012; Wang et al., 2017)。种子产量的高低可能代表了植物种子生产周期内对资源利用效率的高低(Houle et al.,1993), 是植物有性生殖和适应环境的策略。种子大小年现象不仅与林分所处环境有关, 也会受到物种自身属性的影响(Li et al., 2012)。本研究对群落中3年种子产量大于100粒的物种进行分析发现, 不同物种种子结实年际变化存在异步性(图 2)。物种适应环境方式的不同, 演化出差异性的繁殖策略, 有利于群落更多物种幼苗存活, 促进物种共存。此外, 群落物种异步结实可为种子散布者提供稳定的食物来源, 对动植物关系的维持有重要意义。

缙云山常绿阔叶林种子雨具有较大的空间变异, 变异系数最大可达13.11(表 3)。母树个体结实差异和稀有性所造成的种源限制以及种子性状、散布能力所造成的散布限制是导致种子雨空间变异的主要原因(Wright et al., 2005; 杜彦君等, 2012b)。植物群落中, 种子散布后的空间分布格局影响种子萌发、幼苗存活与生长等一系列生态学过程(Yang et al., 2015), 从而决定着种子能够成功定居的空间范围。本研究中, 种子雨较强的空间变异表明种子在散布后呈聚集分布。由于负密度制约效应的存在, 聚集的空间分布格局并不利于同种个体的增补。一方面, 在病原微生物和种子捕食者的作用下, 种子密度越高的区域, 其转化为幼苗的概率越低(Yang et al., 2015); 另一方面, 对有限资源的竞争将导致大量同种幼苗个体在生长阶段死亡(Comita et al., 2009)。优势种由于母树数量多, 种子产量相对更大, 聚集分布使其种子死亡率更高, 这将有利于稀有种生存, 以维持群落物种的多样性(祝燕等, 2009)。

缙云山种子雨产量在常绿阔叶林中处于较低水平; 群落优势种对种子雨贡献率大, 种子雨物种组成与群落木本植物物种组成相似性较低; 每年干季为种子雨高峰期, 多数物种种子在此期间散布; 种子雨具有很强的年际变异和空间变异, 但不同物种种子雨时空变异格局具有差异。多区域长时序的比较研究对深入理解常绿阔叶林种子生产及其时空变异非常必要, 未来将继续对缙云山常绿阔叶林种子雨动态进行长期监测。此外, 在区域次生植被的近自然恢复中的种子采集和散播环节, 应当充分参考不同物种种子散布的时空动态。