近十几年来，多营养层次尤其是植物、植食性昆虫及其天敌三营养层次相互关系的研究已越来越受到各国学者的重视。但研究多是以信息化合物为基本内容(陈法军等，2008)。同时，国内外对于环境胁迫下昆虫-植物相互关系方面的研究亦取得了显著成果，最为集中的研究是干旱、养分和污染的胁迫(康乐，1995), 却很少涉及农药胁迫方面的研究; 目前的研究常集中在某些环境因子对昆虫的直接影响，很少考虑当植物受到某种胁迫时，昆虫是如何对受胁迫的植物作出反应以及对昆虫-植物的关系有何种影响。农药在植物病虫害的综合防治中发挥着重要作用。长期以来，人们的目光多集中在农药对病虫害的防治效果、农药残留和对环境的污染上，研究内容也多是针对农药对植物的直接影响，或农药对昆虫的直接影响。而农药胁迫对植物-植食性昆虫-天敌三重营养影响的研究则尚未见报道。

事实上，害虫和天敌作为生态系统中食物链上的一个环节，其生存受到整个生态系统中各种因子的制约。农药对于生态系统则是外来物，其加入必然对生态系统中各因子产生或利或害的影响，因此仅从农药方面研究其对昆虫的影响不够全面，而应考虑当植物受到农药胁迫时，昆虫是如何对受胁迫的植物做出反应，以及农药是否会通过植物-植食性昆虫-天敌所组成的食物链对害虫和天敌产生影响，即从农药对植物的影响入手，进一步研究农药对害虫和天敌的影响，这样或许更加客观。此外，生产实践中农药对病虫草害的防治效果一直是以农药的大量投入来保证的，化学农药的高剂量使用虽然短期内效果显著，但易对植物造成药害、引发害虫更加猖獗、不利于生态系统的良性发展。近年来，不少研究报道认为低剂量农药(害虫的亚致死剂量)能抑制害虫生命活动，提高天敌对害虫的相对活力，发掘天敌的控虫潜能。如低浓度药剂处理稻株上的稻虱缨小蜂(Anagrus nilaparvatae)寄生率高于相应高浓度药剂的处理(徐志英等，2006); 吡虫啉(Imidacloprid)使用后，水稻上的三化螟(Tryporyza incertulas)产卵量增加(吴进才等，2003a; 2003b)，且刺激螨类(Mites)生殖(James et al., 2002); 袁树忠等(2001)和Wu等(2001)也得出相同结论。因此，本试验除设置农药的推荐用量外还设置了两低剂量浓度。

生产常用农药对农作物植株生理、生化方面的影响已有较多且较系统的研究，如三唑磷(Triazophos)可使美人蕉(Canna indica)的叶绿素含量显著下降、抑制超氧化物歧化酶(SOD)的活性(肖惠萍等，2008); 丁草胺(Butachlor)可使水稻叶鞘中游离氨基酸含量增加，而蔗糖含量下降(袁树忠等，2001; 2002);赛克嗦可使大豆(Glycine max)叶内水溶性氨基酸含量和ATP增加，水溶性还原糖和叶绿素a/b比下降(Dyck et al., 1979)。而有关常用农药对西府海棠的影响，目前尚未见报道。西府海棠(Malus micromalus)是一重要的园林观赏植物。在栽培管理中，不可避免地对其喷施化学农药。苹果黄蚜(Aphis citricola)是西府海棠上的主要害虫，目前研究只是针对农药对其防治效果方面。异色瓢虫(Harmonia axyridis)是苹果黄蚜的重要捕食性天敌之一，虽然农药对其影响的研究较多，但多是农药的直接影响，而从食物链入手研究农药对异色瓢虫的影响，目前尚未见报道。

本试验以西府海棠为切入点，研究高、低剂量农药(阿维菌素)通过食物链西府海棠-苹果黄蚜-异色瓢虫的传递对苹果黄蚜和异色瓢虫的间接影响，以探讨农药胁迫对昆虫-植物关系的影响和高、低剂量农药的控虫能力及其对天敌的杀伤力，旨在探明化学防治与天敌的自然控虫间的协调性问题。这为合理使用农药，增强天敌的控制作用，提出新的害虫防治策略提供理论依据。

1 材料与方法 1.1 供试药剂

1.8%阿维菌素乳油(青岛跃尔生物技术开发公司生产)，推荐用量：4 000~6 000倍。设置4 000倍、8 000倍和10 000倍3种含量。以喷施清水为对照。

1.2 供试植物与昆虫

从泰安市东城果树苗木繁育场购得2年生无病虫的西府海棠苗，分别盆栽和大田栽植。于无雨天气时均匀喷施阿维菌素，药后第1, 5, 10, 15天和20天分别取样，每株取海棠叶片10 g，冷冻保存，用于叶蜡、叶绿素、可溶性糖、氨基酸总量和超氧化物歧化酶(SOD)活性的测定、分析。除氨基酸总量采用氨基酸分析仪外，其他各项指标的测定方法参照中国科学院上海植物生理研究所(1999)的文献。

苹果黄蚜和异色瓢虫均采自山东省果树研究所第六果园，并在室内西府海棠上饲养至少2代。室内繁殖的蚜虫分别移至3种处理(喷施4 000, 8 000和10 000倍阿维菌素)的海棠苗上。蚜虫在供异色瓢虫取食前必须在海棠上取食2周。所有试验均在(28±5)℃，相对湿度60%~80%，光照周期16L:8D条件下进行。试验所用苹果黄蚜和异色瓢虫的个体大小均匀。

1.3 苹果黄蚜的生物学参数

将30头幼蚜置于塑料培养皿(直径15 cm)仿照叶子圆片法(刘树生，1987)喂以不同处理下的新鲜海棠叶至整个生命周期。每隔4 h观察蚜虫的蜕皮、死亡率等情况。当黄蚜繁殖时，记录每头蚜虫所产幼蚜的数量。每4 h集中所产幼蚜移至相应农药浓度处理叶片上直至死亡。试验期间3天更换1次海棠叶。每处理重复3次。

1.4 异色瓢虫的生物学参数

将30头异色瓢虫幼虫置于玻璃管(直径3 cm, 高15 cm)内单头饲养，饲喂其3龄和4龄若蚜。每6 h观察一次蜕皮和死亡率情况。每天增加黄蚜并更换海棠叶片。当羽化出成虫时，鉴别雌雄; 用采自相同处理的黄蚜饲养瓢虫，一并置于玻璃管(直径3 cm, 高15 cm)内让其交配、产卵。记录每头的产卵量，每6 h集中所产卵并移至铺有湿滤纸的培养皿(直径15 cm)，观察卵的孵化情况。异色瓢虫成虫饱食再饥饿24 h后观察其日捕食量，选取各处理下大小均匀的苹果黄蚜各200头作为猎物。每处理重复3次。

1.5 统计方法

试验结果均采用Microsoft Excel软件和SPSS Statistics V17.0数据分析软件进行试验数据的统计计算、统计检验和方差分析等工作。

2 结果与分析 2.1 西府海棠叶片的生理生化指标

叶蜡含量在药后均低于对照。农药浓度越高叶蜡含量越低，且随着时间的推移叶蜡含量呈降低趋势。各处理与对照相比差异显著，不同处理间比较差异亦显著，但不同天数间比较差异不显著。

可溶性糖含量在药后均高于对照。农药浓度越高可溶性糖含量越高，且随着时间的推移整体上呈现出先下降后上升的趋势，第10天时达到最大，而后下降到初期水平。各浓度处理与对照相比差异显著，不同浓度处理间比较差异亦显著。施药后第1天和第10天，尽管含量高于对照，但差异不显著。

与对照相比，叶绿素含量均有不同程度的降低; 随着施药浓度的增加，产生的效应也增大。各浓度处理与对照相比差异显著，不同浓度处理间比较差异亦显著。同时叶绿素含量下降的最大效应值在药后10~15天左右，其中10天时效应最大，且农药施用浓度越高效应出现得越早。

SOD活性在药后呈现先上升后下降趋势。药后第1天，SOD活性即开始上升，而在第10天左右与对照的差异达到最大，第15天开始下降，第20天时与对照基本一致。8 000倍和10 000倍处理下SOD活性均高于对照，而4 000倍处理则低于对照，各浓度处理间差异显著; 说明低浓度胁迫增强了植物防御能力，表现为酶活升高，而高浓度胁迫下植物受害较重，对外界抵抗力下降，表现为酶活的降低。

氨基酸总量在药后均高于对照。随着农药浓度增高氨基酸总量降低，而随药后天数的增加则呈上升趋势，大概在药后15天时对照处理的氨基酸总量开始下降，其他3种处理下的氨基酸总量上升趋势开始减缓甚至开始呈现下降趋势。各农药处理与对照相比差异显著。不同浓度处理间比较，药后1天和5天各处理间差异最小，至药后10天和15天对照与各处理间的差异加大，15天达到最大，药后20天对照与各处理间差异下降到最初水平。

2.2 苹果黄蚜的生物学参数

对西府海棠喷施农药阿维菌素后苹果黄蚜的死亡率见表 2; 苹果黄蚜取食各处理海棠叶片后的繁殖力和全世代的平均发育历期的测定结果见表 3。

药后1天苹果黄蚜的死亡率达68.14%~86.14%，说明阿维菌素具有较好的速效性。药后5天死亡率开始下降，药后15天死亡率下降为67.49%~75.61%，至药后20天防治效果显著下降。说明阿维菌素在施药前期防治苹果黄蚜效果较好。

苹果黄蚜取食阿维菌素胁迫下叶片后，其世代历期与对照相比延长; 繁殖力与对照相比增大。其中农药浓度越高世代历期越长，而农药浓度越低繁殖力越强。10 000倍相对于4 000倍能显著增加成虫繁殖力，其中10 000倍处理后成虫繁殖力比对照增加119.55%。

2.3 异色瓢虫的生物学参数

异色瓢虫对取食各处理海棠叶片后苹果黄蚜的日捕食量、产卵前期、每雌产卵量和孵化率等的测定结果见表 4和表 5。

各浓度处理下异色瓢虫的日捕食量与对照相比均差异显著，而8 000倍和10 000倍处理间差异不显著。4 000倍处理下日捕食量低于对照，而8 000倍和10 000倍处理则显著高于对照。随着药后天数的增加其日捕食量呈递减趋势。药后处理1天和10天各处理间无显著差异，至药后15天和20天对照与各处理间的差异显著。

由于异色瓢虫产卵期很长(50天左右)，平均单雌产卵量也高达1 089粒(何继龙，1994)。本研究仅观察了前14天的产卵量(从每头试虫第1天产卵开始算起)。

各处理间瓢虫产卵前期、单雌产卵量和孵化率差异均显著。与对照相比，4 000倍和8 000倍处理后异色瓢虫的产卵前期延长，而10 000倍处理则缩短; 单雌产卵量均明显少于对照，且农药浓度越高单雌产卵量越低; 卵的孵化率均显著低于对照，同对照相比分别下降了8.72%, 11.85%和27.79%。

3 讨论

糖与氨基酸是昆虫生长发育繁殖的重要能量与营养来源。本试验表明，阿维菌素处理后，可溶性糖和总氨基酸含量均显著高于对照; 可溶性糖和总氨基酸含量的增加势必有利于苹果黄蚜的生长发育繁殖，且可能造成苹果黄蚜再猖獗。吴振廷等(1990)曾报道植物游离氨基酸的变化很可能与棉蚜(Aphis gossypii)的再猖獗有一定关联; 何兴爱等(2005)报道了农药胁迫下花椒(Zanthoxylum bungeanum)可溶性糖的含量高于对照; 已有大量研究表明：植物在胁迫条件下，一般游离氨基酸含量呈上升趋势。

昆虫在生长发育过程中取食营养的多少、优劣对其生长繁殖具有重要影响。本试验表明：苹果黄蚜取食10 000倍阿维菌素处理的叶片后繁殖力比对照增加了119.55%，4 000倍和8 000倍处理下则分别增加了27.27%和77.3%;世代历期与对照相比显著延长。说明对西府海棠喷施阿维菌素后其产生的生理生化变化影响到第二营养级苹果黄蚜的生物学参数，即海棠叶片受阿维菌素胁迫后其营养价值发生改变，这一改变有利于黄蚜的存活、取食和生殖; 而苹果黄蚜世代历期的延长则在一定程度上阻碍了黄蚜种群的建立且有利于异色瓢虫的取食。徐学农等(1998)曾报道杀螨王(Fenpyroximate)的亚致死浓度在间接施药(处理桃叶)情况下对山楂叶螨(Tetranychus viennensis)雌成螨具有刺激生殖的显著作用，且产卵量是对照组的1.95倍。吴进才等(2003b)报道了三化螟幼虫取食扑虱灵(Buprofezin)、吡虫啉处理的水稻(秀水63)，其后代成虫产卵量显著高于对照，刺激了三化螟产卵。

与此同时，本试验表明：异色瓢虫取食各处理下的苹果黄蚜后其日捕食量显著高于对照，且产卵前期显著短于对照。说明对西府海棠喷施阿维菌素后其产生的生理生化变化通过食物链传递也影响到第三营养级异色瓢虫的生物学参数，即异色瓢虫取食阿维菌素胁迫下苹果黄蚜后其生物学参数发生改变，这一改变能较大发挥异色瓢虫对黄蚜的控制作用。胡聪等(2008)曾报道低剂量吡虫啉能较大发挥多异瓢虫(Hippodamia variegate)对菜缢管蚜(Lipaphis erysimi)的控制作用，其中捕食时间显著缩短，捕食量显著增加。

以上不难看出，阿维菌素浓度达到一定值(4 000倍)时会使异色瓢虫的产卵量和孵化率显著下降。农药对异色瓢虫的毒杀和繁殖力的影响造成施药后异色瓢虫种群不能及时恢复，不能对黄蚜的再猖獗起到有效的控制作用。而低浓度(10 000倍)阿维菌素胁迫虽有利于黄蚜的存活、取食和生殖，但同时对天敌异色瓢虫也存在积极影响(如产卵前期的缩短、捕食量的增加)，从而保证了异色瓢虫种群的恢复及控虫能力。这可能与低剂量农药能抑制害虫生命活动，提高天敌对害虫的相对活力，发掘天敌的控虫潜能有关(胡聪等, 2008)。进而表明低浓度药剂处理下化学防治和生物控制可有效协调; 而保护天敌，设法增强天敌的自然控虫作用及合理使用杀虫剂是害虫综合治理的关键(Wright et al., 1995; 王智等，2002)。因此在大田使用时可考虑适当降低阿维菌素浓度，以提高异色瓢虫的捕食能力，减少农药的污染; 同时可有效保护异色瓢虫种群，控制蚜虫的发生; 使这两种主要的害虫控制措施能够取长补短，充分发挥各自的优势，产生“强强联合”的效应。

笔者仅观察了异色瓢虫前14天的产卵量，而总产卵量是否符合本试验规律，有待进一步研究。有关农药对海棠-黄蚜-异色瓢虫的影响，笔者仅从农药使用后西府海棠叶片生理生化的改变角度作了初步测定，情况可能比这复杂，并不排除农药本身或农药降解物与植物营养改变的联合作用，及农药处理的海棠叶片对黄蚜和异色瓢虫体内解毒酶活性的影响如何, 有待进一步研究。