2023, Vol. 50文章信息
- 胃上部癌No.12a组淋巴结转移规律及生存分析
- No.12a Lymph Node Metastasis and Survival Analysis of Upper Gastric Cancer
- 肿瘤防治研究, 2023, 50(9): 887-894
- Cancer Research on Prevention and Treatment, 2023, 50(9): 887-894
- http://www.zlfzyj.com/CN/10.3971/j.issn.1000-8578.2023.22.1333
- 收稿日期: 2022-11-14
- 修回日期: 2023-04-12
引用本文 |
2. 450003 郑州, 河南省人民医院胃肠外科
2. Department of Gastrointestinal Surgery, Henan Provincial People's Hospital, Zhengzhou 450003, China
胃癌（gastric cancer, GC）是严重威胁人类健康的恶性肿瘤。2018年统计数据显示，全球胃癌新发病率位于恶性肿瘤第五位，死亡率位于恶性肿瘤第三位[1]。近年来，在胃癌总体发病率下降的背景下，胃上部癌发病率呈逐年上升趋势，特别是在亚洲国家[2]。2018年第5版《胃癌治疗指南》中将胃上1/3的癌定义为胃上部癌[3]，范围包括贲门、胃底及部分胃体部，此部位的特殊解剖及淋巴引流范围复杂，使外科医生对胃上部癌淋巴结清扫的分歧更大。淋巴结转移是胃上部癌最常见的转移类型，目前，胃上部癌主流的手术方式是全胃切除术+D2淋巴结清扫[4-5]，标准的D2淋巴结清扫范围包括No.1、No.2、No.3、No.4、No.5、No.6、No.7、No.8a、No.9、No.10、No.11和No.12a[6]。为了避免不必要的淋巴结清扫，随着研究证据的不断积累，D2淋巴结清扫的范围在不断修改，例如，JCOG0110试验后日本胃癌治疗指南（第5版）便建议全胃切除术+D2淋巴结清扫术中不应包括对No.10组淋巴结的清扫[3]。No.12a为肝十二指肠韧带内沿肝动脉的淋巴结，日本第5版胃癌治疗规约[7]和2021版中国临床肿瘤学会指南（CSCO）[8]认为，No.12a组淋巴结转移是区域性淋巴结转移，D2胃癌根治术中应进行清扫。但2项大型随机试验的结果未能证明No.12a组淋巴结清扫有明显的生存益处[9-10]。第七届美国癌症联合委员会（AJCC）[11]将No.12a组淋巴结转移视为远处转移，因与其他胃外淋巴结转移患者相比，No.12a组淋巴结转移率低。然而，第八届AJCC又重新将其归类为区域淋巴结转移[12]。另外，据报道No.12a的转移率为1.7%~18.2%[13-16]，且其转移主要与胃窦部的肿瘤高度相关[16]，那么对于肿瘤位置相对较远的胃上部癌来说No.12a组淋巴结的转移规律又是怎样的？对该部位的No.12a组淋巴结清扫是否能够带来生存获益？所以，本研究旨在评估胃上部癌No.12a组淋巴结的转移模式并探索淋巴结清扫的适应证，现报道如下。
1 资料与方法 1.1 患者选择回顾性筛选2013年7月—2017年7月在河南省人民医院接受根治性手术的胃上部癌患者。入选标准：（1）行腹腔镜辅助根治性全胃切除+标准D2/D2+淋巴结清扫术，达到R0切除；（2）手术组织病理证实为胃腺癌；（3）分组拣取各组淋巴结并送组织病理检查；（4）临床病理资料完整；（5）患者清扫No.12a组淋巴结。排除标准：（1）残胃癌患者；（2）接受新辅助化疗者；（3）腹膜转移或其他远处转移者；（4）未行根治性切除术者；（5）切除淋巴结 < 16枚者；（6）行近端胃切除的患者；（7）未分组捡取淋巴结者。数据提取过程见图 1，最终纳入377例胃上部癌患者。
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| 图 1 患者筛选流程图 Figure 1 Flowchart of patient screening |
所有患者外科手术切除范围与淋巴结清扫范围基于2021年版中国的CSCO胃癌治疗指南要求完成。腹腔镜辅助胃癌根治术依据2017年版《中国腹腔镜胃癌根治手术质量控制专家共识》[17]所推荐的适应证进行。No.12a组淋巴结清扫方式：沿胃十二指肠动脉及肝总动脉（common hepatic artery, CHA）充分显露胃右动脉（right gastric artery, RGA）及肝固有动脉（proper hepatic artery, PHA），于CHA、胃十二指肠动脉（gastroduodenal artery, GDA）及胰腺上缘夹角处打开门静脉（portal vein, PV）前方筋膜，显露门静脉，将肝总动脉向腹前壁挑起。沿门静脉前方分离，清扫门静脉与肝固有动脉间淋巴结。沿门静脉内缘向上分离至肝门部。将肝总动脉向右下牵拉，清扫肝固有动脉内侧及门静脉内侧淋巴脂肪组织。打开肝十二指肠韧带被膜，继续脉络化肝固有动脉前方及外侧，清扫第12a组淋巴结。标本离体30 min内分组拣取淋巴结，见图 2。
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| GDA: the gastroduodenal artery; RGA: the right gastric artery; CHA: the common hepatic artery; PHA: the proper hepatic artery; PV: the portal vein. A: severed the right gastroomentum artery, free the gastroduodenal artery; B: bare the common hepatic artery, the right gastric artery and the proper hepatic artery; C: expose the portal vein, separate along the front of the portal vein, and clean the lymph nodes between the portal vein and the liver intrinsic artery; D: lift down the intrinsic artery of the liver to sweep away the surrounding adipose tissue; E: open the hepatoduodenal ligament and clean the 12a group lymph nodes; F: lymph nodes were picked in groups within 30 minutes after the specimen is left. 图 2 No.12a组淋巴结清扫步骤 Figure 2 Dissection of No.12a lymph node |
术后根据病理分期（Ⅱ~Ⅲ期）行辅助化疗，化疗方案为SOX（奥沙利铂+替吉奥）：第1天，奥沙利铂注射液130 mg/m2静脉滴注；第1~14天服用替吉奥，剂量需根据患者体表面积确定，体表面积 > 1.50 m2者60毫克/次，体表面积1.25~1.50 m2者50毫克/次，体表面积 < 1.25 m2者40毫克/次，2次/天，早晚餐后服用；第15~21天暂停，即每21天为1个周期，最多进行8个周期。静脉滴注奥沙利铂前，给予多巴胺D2受体抑制剂、5-HT3受体拮抗剂、糖皮质激素等药物预防或减轻奥沙利铂静滴期间的不良反应。
1.3 数据搜集收集患者临床病理资料，包括性别、年龄、体质量指数（body mass index, BMI）、肿瘤大小、分化程度、Borrmann分型、pT分期、pN分期、TNM分期、神经脉管侵犯等。TNM分期参照AJCC第8版分期系统[18]。根据第5版日本胃癌分类规约[19]设定肿瘤的最大直径作为肿瘤长度，根据ROC最大曲线下面积，设定肿瘤直径以5.5 cm为界，见图 3。
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| 图 3 肿瘤直径ROC曲线 Figure 3 ROC curve of tumor diameter |
复发和生存状态最后更新于2022年1月。随访观察通过门诊或电话进行。具体时间：术后第1年每3个月门诊复查或随访1次，术后第2年每6个月1次，之后每年随访1次。观察终点是总体生存期（OS）。OS定义为从治疗到患者死亡或最后一次随访时间。患者数据获河南省人民医院伦理委员会批准，并按照1964年赫尔辛基宣言及其后续修正案中提出的伦理声明进行研究。
1.5 统计学方法应用SPSS21.0、R9.1软件进行统计分析，计数资料比较采用χ2检验或Fisher精确检验；运用Kaplan-meier绘制生存曲线，Cox回归检验各因素对患者预后的影响。此外，在R软件中采用“Hmisc”包分析比较其他区域淋巴结转移与No.12a站淋巴结转移的相关性，并用“corrplot”包进行可视化处理。检验水准α=0.05。
2 结果 2.1 患者临床病理特征共筛选了577例患者，最终有377例患者参加了研究。患者手术时的中位年龄为63（24~80）岁。其中，男257例（68.2%），女120例（32.8%）。TNMⅠ期患者44例（11.7%），Ⅱ期和Ⅲ期患者分别为107例（28.4%）、226例（59.9%）。No.12a组淋巴结阳性患者15例（4.0%），阴性患者362例（96.0%）。No.12a组淋巴结阳性患者均伴有淋巴结广泛转移（N3），TNM分期均为进展期（Ⅱ~Ⅲ期）。
2.2 胃上部癌No.12a组淋巴结转移与临床病理特征之间的关系对于胃上部癌，肿瘤位置（小弯侧）、肿瘤直径（≥5.5 cm）、分化程度、pT分期、pN分期、pTNM分期与No.12a组淋巴结的转移显著相关（P < 0.05），而性别、年龄、BMI、Borrmann分型、神经血管侵犯组内比较，差异无统计学意义（P > 0.05），见表 1。
采用Spearman相关检验判断区域淋巴结与No.12a组淋巴结转移的关系。通过绘制热点图，直观判断相互之间存在单调关系的区域淋巴结。结果显示，No.5淋巴结（r=0. 65, P < 0.001）、No.8a淋巴结（r=0.60, P < 0.001）与No.12a组淋巴结转移之间存在相关关系，见图 4。
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| 图 4 区域淋巴结与No.12a组淋巴结转移相关性 Figure 4 Correlation between regional lymph nodes and No.12a lymph node metastasis |
纳入的患者均进行了随访（电话失访者以门诊最后一次复查时间为随访时间），中位随访时间为43（5~98）个月。截至随访终点，伴有No.12a组淋巴结转移的患者，其中1例情况不明（仅门诊随访），余均死亡。生存分析显示，No.12a淋巴结阳性组5年总生存率为0，显著差于阴性组的45.9%（P < 0.01），见图 5。
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| 图 5 胃上部癌No.12a组淋巴结阳性和阴性患者的OS曲线 Figure 5 OS curves of positive and negative No.12a lymph nodes of patients with upper gastric cancer |
单变量Cox分析显示OS与肿瘤位置、肿瘤大小、分化程度、pT分期、pN分期、pTNM分期、No.12a组淋巴结转移相关，见表 2、图 2。进一步多变量Cox回归分析。结果显示分化程度（HR: 0.716, 95%CI: 0.515~0.996, P=0.047）、pT分期（HR: 1.542，95%CI: 1.114~2.135, P=0.009）、pN分期（HR: 1.665, 95%CI: 1.369~2.026, P < 0.001）、pTNM分期（HR: 2.693, 95%CI: 1.568~4.626, P < 0.001）是影响OS的独立因素。为排除变量间共线性，剔除N分期后Cox回归结果示：分化程度（HR: 0.668, 95%CI: 0.48~0.931, P=0.017）、pTNM分期（HR: 6.319, 95%CI: 4.063~9.828, P < 0.001）是影响胃上部癌预后生存的独立危险因素，见表 2、图 6。
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| 图 6 影响胃上部癌患者OS独立危险因素的生存曲线 Figure 6 Survival curve of independent risk factors affecting prognosis and survival in patients with upper gastric cancer |
将影响No.12a组淋巴结转移的因素行亚组分析，当肿瘤直径 > 5.5 cm、肿瘤位置为小弯侧、分化程度为低分化、T分期为T4、N分期为N3、TNM分期为Ⅲ期时，No.12a组淋巴结转移者的预后显著较差（P < 0.05），见图 7。
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| A: tumor size subgroup; B: tumor location subgroup; C: differentiation degree subgroup; D: T4 stage subgroup; E: N3 stage subgroup; F: Ⅱ-Ⅲ stage subgroup. 图 7 不同亚组预后生存分析 Figure 7 Prognosis and survival analysis of different subgroups |
根据日本第5版胃癌诊疗指南[7]，对于全胃切除术，标准D2淋巴结切除术包括No.12a组淋巴结的清扫。然而，常规清扫No.12a组淋巴结的益处仍有争议。2022版NCCN胃癌治疗指南中指出[5]，对远处淋巴结的广泛清扫仅仅有助于疾病的准确分期，对生存期的延长尚无定论[20-22]。对于No.12a组淋巴结转移率偏低的胃上部癌而言，常规清扫No.12a组淋巴结能否得到生存获益仍有待探讨。
近年来，随着腹腔镜技术的开展，腹腔镜辅助胃癌根治术相比于传统开腹手术安全性更高、淋巴结清扫方面无劣性[23]。所以本研究回顾性分析了377例接受腹腔镜下全胃切除术的胃上部癌患者的个体临床数据，分析No.12a组淋巴结在该部位的转移规律并评估No.12a组淋巴结转移对患者生存结果的影响。
通常根据淋巴结转移率决定是否行淋巴结清扫：转移率 > 10%则强烈推荐清扫，转移率介于5%~10%则弱推荐清扫，转移率 < 5%则不推荐清扫[24]。本研究中，胃上部癌No.12a组淋巴结转移率仅为4.0%，属于不推荐清扫组。Zheng等一项研究结果表明，26例No.12a组淋巴结切除的胃上部癌患者，没有1例阳性病例[25]。Suh等[26]研究表现了类似的结果，20例行No.12a组淋巴结切除术的胃上部癌患者，0例出现了No.12a组淋巴结阳性。Hosoda等[27]研究中也没有1例出现No.12a组淋巴结转移。Sato等[28]研究表明51例No.12a组淋巴结切除的患者中仅有1例为阳性。以上研究均表明胃上部癌患者No.12a组淋巴结转移率较低，原因可能是位于胃上部的肿瘤距离No.12a组淋巴结较远，因此，主要淋巴回流并不优先汇入幽门上部淋巴结再汇入No.12a组淋巴结。本研究通过数据分析发现，胃上部癌No.12a组淋巴结转移的高危因素：肿瘤位置为小弯侧、肿瘤直径≥5.5 cm、低分化、浸润深度较深（T4）、淋巴结广泛转移（N3）、TNM分期较晚（Ⅱ~Ⅲ）。胃小弯侧No.12a组淋巴结转移率（6.5%, 14/213）显著高于胃大弯侧（0.6%, 1/164），原因可能是，小弯侧淋巴结主要来源于胃左淋巴结区，该区域淋巴结主要沿胃左动脉干淋巴结流向胃左动脉根部淋巴结；大弯侧淋巴结则主要来源于胃网膜左淋巴结区，该区域主要经脾动脉干淋巴结流向脾动脉根部淋巴结，而沿肝动脉分布的No.12a组淋巴结最终引流汇入与胃左动脉毗邻的肝动脉根部淋巴结，这也是No.5、No.8a组淋巴结与No.12a组淋巴结转移显著相关的根本原因，但是本研究仅仅15例No.12a组淋巴结转移阳性患者，这限制了No.5、No.8a组淋巴结作为No.12a组淋巴结转移的预测因子[2]。另一方面，肿瘤直径也是影响No.12a组淋巴结转移的重要因素，这与其他研究结果相似[29-30]。同时，我们发现所有No.12a组淋巴结转移患者都处于晚期（T4, N3, Ⅱ~Ⅲ期）阶段，这也解释了为什么No.12a组淋巴结阳性患者通常预后不良[16]。
本研究通过Cox回归分析发现，No.12a组淋巴结转移好像并不是胃上部癌总体生存的独立影响因素，但No.12a组淋巴结转移阳性患者的预后比No.12a组淋巴结转移阴性的患者更差（P < 0.001），这与其他研究结果类似[15, 31]。可能是因为伴有No.12a组淋巴结转移的患者均为进展期，较晚的病理分期可能是No.12a组淋巴结转移的患者预后较差的原因。因此，我们对影响No.12a组淋巴结转移的因素进行了亚组分析，结果显示，当肿瘤直径 > 5.5 cm、肿瘤位置为小弯侧、分化程度为低分化、T分期为T4、N分期为N3、TNM分期为Ⅲ期时，No.12a组淋巴结的转移者预后显著较差，所以对于该部分患者，术中应该积极清扫No.12a组淋巴结，以利生存获益。
本研究存在以下局限性：（1）小样本量限制了其他区域淋巴结阳性的患者数量，因此，应进行大样本的研究，以期将相关区域淋巴结阳性作为No.12a组淋巴结转移的预测因子；（2）No.12a组淋巴结转移的患者数量非常少，导致Cox回归结果可能不准确；（3）考虑新辅助化疗对No.12a组淋巴结转移的影响，本研究没有纳入行新辅助化疗的患者，这可能增加了选择性偏倚；（4）本研究是单中心研究，可能导致较大的异质性，以后尚需要多中心、大样本的证据支持。
本研究分析了胃上部癌患者的No.12a组淋巴结转移模式。目前的数据表明，No.12a组淋巴结转移似乎不是胃上部癌预后的独立危险因素，但伴No.12a组淋巴结转移患者的预后比不伴No.12a组淋巴结转移的预后更差。虽然对于胃上部癌来说，No.12a组淋巴结转移的总体发病率较低，但当肿瘤处于以下几种情况时应积极清扫No.12a组淋巴结：肿瘤位于小弯侧、分化程度为低分化、肿瘤分期较晚（T4、N3或Ⅱ~Ⅲ期）。
利益冲突声明：
所有作者均声明不存在利益冲突。
作者贡献：
杜书祥：数据搜索、数据分析和论文撰写
吴刚：论文审校
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