2023, Vol. 52文章信息
- 刘娜, 王聪, 李玉泽, 卑贵光
- LIU Na, WANG Cong, LI Yuze, BEI Guiguang
- MRI多b值DWI联合血清PSA相关参数对PSA灰区移行区前列腺癌的诊断效能
- Diagnostic efficacy of MRI multi-b-value DWI combined with serum PSA-related parameters for patients with prostate cancer in the gray zone of PSA transition zone
- 中国医科大学学报, 2023, 52(8): 699-705
- Journal of China Medical University, 2023, 52(8): 699-705
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文章历史
- 收稿日期：2022-05-12
- 网络出版时间：2023-07-28 15:14:17
引用本文 |
前列腺癌（prostate cancer，PCa）发病率居全球第二位。2008年以来，我国男性泌尿系统肿瘤统计结果显示，PCa发病率较高，并呈逐渐上升趋势[1]。研究[2]显示，25%~30% PCa为移行区前列腺癌（transitional zone prostate cancer，TZ-PCa）。由于TZ-PCa位置特殊，部分患者手术治疗后仍存在较高的复发风险；且Gleason 4级或5级TZ-PCa术后切缘阳性或侵袭包膜外的概率显著升高。移行区亦是良性前列腺增生（benign prostatic hyperplasia，BPH）主要发生部位，此部位的BPH临床表现、实验室检查、影像学表现均与TZ-PCa部分重叠[3]。因此，早期发现及诊断TZ-PCa显得尤为重要。血清总前列腺特异抗原（total serum prostate-specific antigen，tPSA）是临床筛查PCa的重要指标。PCa分为临床显著性PCa（clincially significant PCa，CSPCa）和临床非显著性PCa（clincially insignificant PCa，CIPCa）。Gleason评分≥7分和（或）病灶体积 > 0.5 mL及侵犯外周带的PCa定义为CSPCa[4]，这种CSPCa容易被MRI检出[5]。但对于一些小体积、弥散加权成像（diffusion-weighted imaging，DWI）阴性、移行区T2加权成像（T2-weighted imaging，T2WI）阴性、间质增生型结节或隐藏于前列腺炎表现下的CSPCa及CIPCa容易漏检。已有研究[6]显示，PI-RADS v2评分≤3分患者中仍有一定比例的CIPCa，尤其当tPSA 4~10 ng/mL（灰区）[7]时，病灶阳性穿刺率低（< 30%）[8]、移行区BPH（transitional zone BPH，TZ-BPH）与TZ-PCa在影像及临床表现上有较大重叠，且PI-RADS评分受主观因素影响较大[9]，极大增加了两者鉴别诊断的难度。
为了提高灰区PCa诊断的灵敏度及特异度，中华泌尿外科疾病诊断指南[10]建议灰区时参考PSA相关指标[游离前列腺特异性抗原（free prostate-specific antigen，fPSA）、fPSA/tPSA、前列腺特异性抗原密度（prostate-specific antigen density，PSAD）等]进行诊断。既往研究[11]表明PCa早期诊断中PSAD诊断价值高于tPSA。研究[12]已证实多参数磁共振成像（multiparameter magnetic resonance imaging，Mp-MRI）在诊断PCa方面具有重要价值。DWI是Mp-MRI检查的关键部分[13]，扩散敏感系数b值是DWI的重要参数之一，不同b值会直接影响DWI及表观弥散系数（apparent dispersion coefficient，ADC）诊断TZ-PCa的准确性，且高b值DWI诊断PCa的价值更高[14]。近年来，影像医生希望能找到一种仅检出CSPCa的途径，并且能从CIPCa中筛出CSPCa。以往以PSAD联合双参数磁共振成像（bi-parametic magnetic resonance imaging，Bp-MRI）或Mp-MRI检测PSA灰区PCa的研究居多[15-16]，从多b值角度联合fPSA/tPSA、PSAD等血清相关参数诊断PSA灰区TZ-PCa的研究鲜有报道。既往研究[17]表明Bp-MRI比Mp-MRI具有更高的灵敏度和特异度。本研究选取Bp-MRI（T2WI+DWI）从多b值角度进行分析，探讨多b值DWI（multi-b-value DWI，MB-DWI）联合血清PSA相关指标对PSA灰区TZ-PCa的诊断价值。
1 材料与方法 1.1 临床资料回顾性分析2018年1月至2019年10月我科行前列腺常规MRI及MB-DWI检查并接受前列腺穿刺活检患者的临床资料。纳入标准：（1）均行MRI检查且资料齐全，经直肠超声穿刺活检或前列腺根治术取得病理结果确诊，穿刺时间在MRI检查后3个月以内，穿刺结果为肿瘤性病变及非肿瘤性病变；（2）穿刺前1周内进行血清PSA检查，血清tPSA 4~10 ng/mL；（3）入院前未接受任何相关抗肿瘤治疗；（4）临床病历资料齐全。排除标准：（1）未接受DWI检查或相关图像质量较低；（2）既往接受过下尿路手术治疗或有外伤史；（3）意识障碍或伴有精神疾病；（4）非移行区PCa及BPH；（5）因各种原因无法完成本次研究者。本研究获得北部战区总医院伦理委员会批准（BL201813）。共纳入80例，以穿刺活检组织学结果作为参考标准，TZ-PCa组纳入37例，年龄43~81岁，平均（60.37±14.13）岁。TZ-BPH组纳入43例，年龄41~79岁，平均（59.35±7.13）岁。前列腺特异性抗原（prostate-specific antigen，PSA）4.33~9.86 ng/mL，平均（7.39±2.53）ng/mL。TZ-PCa组4.96~9.86 ng/mL，平均（7.78±4.59）ng/mL；TZ-BPH组4.33~9.33 ng/mL，平均（7.04±1.43）ng/mL。
1.2 PSA相关指标检测采集空腹患者肘静脉血2 mL，分离血清后化学发光法检测tPSA、fPSA水平并计算fPSA/tPSA、PSAD。MRI测定前列腺前后径、左右径、上下径，计算前列腺体积。
1.3 影像检查检查前适量饮水，将盆腔置于线圈内，采用美国GE Discovery750 3.0T MRI扫描设备和腹部相控阵线圈，将耻骨联合上缘作为扫描中心，包括前列腺以及精囊腺的横断位、矢状位以及冠状位，并实施T2WI以及DWI检查。
1.3.1 扫描参数（1）T2WI，重复时间4 000 ms，回波时间95 ms，层厚为4 mm，层间距0.8 mm，视野20 cm×20 cm，矩阵460×512，激励次数4。（2）DWI，重复时间2 000 ms，回波时间67 ms，层厚3.5 mm，层间距0.35 mm，视野20 cm×20 cm，矩阵460×512，b值分别为0、600、1 000、2 000、3 000 s/mm2，分别激励1次、1次、1次、4次和6次。
1.3.2 图像处理将图像传输至AW4.6工作站，避开尿道、出血、囊变、钙化灶等结构，选取DWI呈高信号、相应ADC呈低信号结节实质部分作为感兴趣区（region of interest，ROI），并测量ADC值，计算标准化ADC（standard ADC，ADCstand）、快速ADC（fast ADC，ADCfast）、慢速ADC（slow ADC，ADCslow）、快速扩散所占比例（fraction of ADC fast，ffast）。ADCstand=ADC病灶/ADC参考标准，以正常外周带ADC值作为参考标准。ROI面积不宜过小，亦不能超出病灶范围，每个ROI的ADC值重复计算3次。
1.4 统计学分析采用Medcalc 20.0软件进行统计分析，计量资料采用x±s表示，组间比较采用Z检验。建立ffast+PSAD（A）、ffast+fPSA/tPSA（B）、ADCslow+PSAD（C）、ADCslow+fPSA/tPSA（D）4种诊断模型。对4种诊断模型进行logistic多因素回归分析，建立回归预测模型，绘制受试者操作特征（receiver operating characteristic，ROC）曲线，计算曲线下面积（area under the curve，AUC），采用Z检验比较4种诊断方案的差异，P < 0.05为差异有统计学意义。
2 结果 2.1 TZ-PCa组与TZ-BPH组MRI图像比较结果显示，TZ-PCa组T2WI上均呈低或等信号，边缘模糊，部分病灶可见低信号“包膜影”；TZ-BPH组T2WI上表现多样，可呈现高、低信号结节或高低信号混杂结节，但大部分低信号结节有“包膜影”、少数低信号结节未见确切包膜影。见图 1、2。TZ-PCa组DWI序列上31例呈现高信号结节，6例呈现等信号结节；TZ-BPH组DWI序列上19例呈现稍高信号结节，24例呈现等信号结节。
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| A, T2WI showed a hypointense nodule in the left anterior apex; B, diffusion-limited nodules in the left anterior apex on DWI; C, the ADC showd a hypointense nodule in the left anterior apex; D, the result of pathology (×40). 图 1 TZ-PCa组患者（74岁）MRI图像 Fig.1 MRI image of the patient (74 years old) in the TZ-PCA group |
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| A, T2WI showed a hypointense nodule in the right posterior; B, DWI showed a nodule with limited diffusion in the right posterior part; C, the ADC showed a hypointense nodule in the right posterior; D, the result of pathology (×40). 图 2 TZ-BPH组患者（70岁）MRI图像 Fig.2 MRI image of the patient (70 years old) in the TZ-BPH group |
2.2 TZ-PCa组与TZ-BPH组ADC比较
结果显示，TZ-PCa组ADCstand、ADCfast、ADCslow及ffast均低于TZ-BPH组（P < 0.000 1），见表 1。
| Group | n | ADCstand（×10-3mm2/s） | ADCfast（×10-3mm2/s） | ADCslow（×10-3mm2/s） | ffast（%） |
| TZ-PCa | 37 | 0.633±0.145 | 4.084±0.734 | 0.954±0.176 | 39.736±8.052 |
| TZ-BPH | 43 | 0.703±0.155 | 4.183±0.811 | 1.024±0.244 | 41.804±9.184 |
| Z | 6.965 | 5.423 | 6.846 | 10.684 | |
| P | 0.000 1 | 0.000 1 | 0.000 1 | 0.000 1 |
2.3 MRI MB-DWI各参数诊断TZ-PCa效能的ROC曲线分析
结果显示，AUC从大到小依次是ffast、ADCslow、ADCfast、ADCstand，ffast特异度最高，ADCslow灵敏度最高。见图 3、表 2。
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| 图 3 MRI MB-DWI各参数诊断TZ-PCa能效的ROC曲线 Fig.3 ROC curve of MRI MB-DWI parameters in the diagnostic efficiency of TZ-PCa |
| Item | ROC | 95%CI | Youden index | Sensitivity（%） | Specificity（%） |
| ADCstand | 0.700 | 0.587-0.798 | 0.416 | 64.86 | 76.74 |
| ADCfast | 0.725 | 0.614-0.819 | 0.431 | 75.68 | 67.44 |
| ADCslow | 0.821 | 0.720-0.898 | 0.690 | 94.59 | 74.42 |
| ffast | 0.858 | 0.62-0.9267 | 0.559 | 66.57 | 88.37 |
2.4 TZ-PCa组与TZ-BPH组PSA各项参数比较
结果显示，TZ-PCa组PSAD均高于TZ-BPH组，fPSA/tPSA、前列腺体积、fPSA均低于TZ-BPH组（P < 0.05），而2组tPSA比较无统计学差异（P > 0.05），见表 3。
| Group | tPSA（ng/mL） | fPSA（ng/mL） | PSAD [ng /（mL·cm3）] | fPSA/tPSA | Prostate volume（cm3） |
| TZ-PCa | 7.784±5.94 | 1.001±1.08 | 0.189±2.97 | 0.131±0.81 | 41.19±0.54 |
| TZ-BPH | 7.047±1.42 | 1.046±6.67 | 0.141±6.63 | 0.150±4.76 | 50.24±5.12 |
| Z | 1.939 | 2.551 | 7.367 | 4.852 | 83.56 |
| P | 0.052 5 | 0.010 7 | < 0.000 1 | < 0.000 1 | < 0.000 1 |
2.5 tPSA、fPSA、fPSA/tPSA、PSAD对TZ-PCa诊断价值的比较
ROC曲线分析结果显示，AUC从大到小依次是PSAD、fPSA/tPSA、fPSA、tPSA。PSAD为0.16 ng/（mL·cm3）时，约登指数最大，为0.667；灵敏度最高（81.08%）。fPSA/tPSA为0.15时，约登指数最大，为0.541；特异度最高（97.85%）。见表 4、图 4。
| Item | ROC | 95%CI | Youden index | Senstivity（%） | Specificity（%） |
| tPSA | 0.623 | 0.507-0.730 | 0.250 | 70.27 | 54.76 |
| fPSA | 0.665 | 0.550-0.768 | 0.391 | 48.65 | 90.48 |
| fPSA/tPSA | 0.776 | 0.669-0.862 | 0.541 | 54.05 | 97.85 |
| PSAD | 0.843 | 0.744-0.915 | 0.667 | 81.08 | 94.59 |
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| 图 4 tPSA、fPSA、fPSA/tPSA、PSAD对TZ-PCa诊断效能的ROC曲线 Fig.4 ROC curve of tPSA, fPSA, fPSA/tPSA, and PSAD in the diagnostic efficiency of TZ-PCa |
2.6 4种模型ROC曲线分析（图 5、表 5）
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| 图 5 4种诊断模型ROC曲线 Fig.5 ROC curves of four diagnostic models |
| Item | A and B | A and C | A and D | B and C | B and D | C and D |
| 95%CI | -0.043 1 - 0.094 6 | -0.012 1 - 0.079 0 | 0.004 1 - 0.192 0 | -0.077 1 - 0.092 5 | 0.009 7 - 0.134 0 | -0.035 7 - 0.164 0 |
| Z | 0.733 | 1.439 | 2.045 | 0.178 | 2.264 | 1.261 |
| P | 0.463 5 | 0.150 0 | 0.040 1 | 0.858 3 | 0.023 6 | 0.207 3 |
结果显示，ffast+PSAD（A）、ffast+fPSA/tPSA（B）、ADCslow+PSAD（C）、ADCslow+fPSA/tPSA（D）4种诊断模型中，模型A、B、C、D的AUC分别为0.927、0.902、0.894和0.829。模型A的AUC最大。与模型D比较，模型A、模型B差异有统计学意义（P < 0.05）。
3 讨论2021年中国前列腺筛查专家共识[18]指出PSA与MRI联合筛查能提高CSPCa检出率。既往研究[19]表明PSAD、Bp-MRI或Mp-MRI检查都能提高PCa的检出率。本研究结果显示，4种诊断模型均具有较高诊断效能，其中A、B两种模型的AUC均 > 90%，但两者比较无统计学差异（P > 0.05）。与模型D比较，模型A、B的AUC均有统计学差异（均P < 0.05）。表明ffast联合PSAD、fPSA/tPSA检测更能提高PSA灰区TZ-PCa的检出率，且Bp-MRI多b值的诊断效能高于PSAD及fPSA/tPSA。表明两者联合诊断较单一指标检测具有更高的临床价值。
3.1 Bp-MRI多b值对TZ-PCa与TZ-BPH鉴别诊断价值既往研究[20]证实，MB-DWI更能准确反映b值升高时组织水信号衰减的方式，升高b值可避免循环灌注引起的干扰。结合前列腺组织实际情况来分析，在高b值下，ADCslow反映受缚于结缔组织、细胞膜及相应细胞骨架的细胞结构附近水分子扩散情况，ADCfast主要反映腺体组织内液体和血管内、细胞内、血管外细胞外间隙里自由水扩散情况，ffast反映体内毛细血管容积与体素容积的比值[21]。本研究结果显示，TZ-PCa组ADCstand、ADCfast、ADCslow及ffast均显著低于TZ-BPH组（均P < 0.05）。分析其原因可能为癌细胞大量增殖会引起细胞排列紧密，且肿瘤细胞核质比更高，水分子扩散受限进一步加重，因此ADCstand明显下降。同时，肿瘤细胞核质比高以及细胞密度增加均会在一定程度导致ffast下降，因此，这些参数可作为鉴别TZ-PCa与TZ-BPH有效指标。另外本研究结果显示，ffast的AUC最高，特异度最高；而ADCslow灵敏度最高。分析其原因可能是TZ-PCa往往同时存在细胞密度增大引起ADC降低和循环高灌注引起ADC升高两种截然相反的状况，因此ADC值存在个体差异；ADCslow主要反映扩散以及灌注两种信息，TZ-PCa细胞数量及致密组织多，细胞外间隙少，所以反映这部分水分子扩散的ADCslow值较小，因此其灵敏度较高。
3.2 血清PSA相关参数对TZ-PCa的诊断价值临床上PCa的筛查主要依靠tPSA检测，但tPSA水平易受多种因素影响。SAUVAIN等[22]大样本随机试验研究表明，单一tPSA筛查导致了CIPCa过度诊疗。通常tPSA < 4 ng/mL时倾向BPH诊断，PSA > 10 ng/mL时倾向PCa诊断。为了提高4~10 ng/mL灰区PCa诊断的准确性，临床上采用联合PSA相关参数来评估，进而改善PSA的低特异性。本研究结果显示，TZ-PCa组与TZ-BPH组fPSA比较差异有统计学意义（P < 0.05）。TZ-PCa组PSAD值显著高于TZ-BPH组，fPSA/tPSA与前列腺体积均显著低于TZ-BPH组（均P < 0.000 1）。提示PSAD、fPSA/tPSA具有显著区分前列腺良恶性病变的能力。PSAD越大，提示PCa的可能性越大，fPSA/tPSA越小，提示PCa的可能性越大。进一步对其诊断效能的分析结果显示，PSAD和fPSA/tPSA的AUC分别为0.843、0.776，PSAD灵敏度最高，fPSA/tPSA特异度最高，与陈建森等[23]研究结果一致，进一步验证了PASD和fPSA/tPSA在鉴别前列腺良恶性病变中有较好的诊断价值。ROC曲线确定PSAD、fPSA/tPSA的最佳截断值分别为0.16 ng/（mL·cm3）、0.15，与以往研究[10, 24]结果相似。
3.3 4种模型诊断效能分析既往研究[25]显示ADCslow鉴别TZ-PCa与TZ-BPH有一定优势，但本研究结果显示ffast优势更明显。本研究结果显示PSAD灵敏度最高，fPSA/tPSA特异度最高，国外研究[26]表明PSAD和fPSA/tPSA均能提高PCa诊断的灵敏度及特异度。因此，本研究构建4种诊断模型，综合评价其对前列腺移行区病变的鉴别诊断价值。研究结果显示，A模型的AUC最高，且A、B模型与D模型间AUC比较有统计学差异（均P < 0.05）。由此可见ffast的诊断效能高于ADCslow，PASD的诊断效能高于fPSA/tPSA，ffast联合PASD、fPSA/tPSA对PSA灰区的TZ-PCa诊断效能最高。因此，综合评估PSA相关指标及相关影像学检查可以提高TZ-PCa的检出率，并能突显出一些“隐藏”于CIPCa中的CSPCa，避免PSA灰区TZ-PCa患者过度治疗。
同时，尽管PI-RADS V2[27]指出关于移行区以T2WI为主要评分序列，也提供了比较客观的影像诊断依据，但由于疾病的复杂性及一些既往罹患前列腺炎或前列腺穿刺病史的患者，其良恶性的影像表现存在一定的模糊性，增加了影像诊断的困难性，容易造成PI-RADS评分主观意识的偏颇。PI-RADS V2也指出对于评分 < 3分的病变仍需结合DWI来鉴别，强调了bp-MRI的优势。
综上所述，ffast联合PSAD对于PSA灰区TZ-PCa的诊断效能最高，对PSA灰区TZ-PCa和TZ-BPH的鉴别诊断具有较大价值。本研究的不足之处：（1）样本量小，纳入logistic回归分析的观察指标较少，建立的联合预测模型不够全面；（2）部分病理结果为超声穿刺结果，可能存在一定偏倚；（3）血清PSA相关测定可能因部分不可抗拒因素存在偏差。今后应扩大样本量来进一步论证。
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