2016, Vol. 36文章信息
- 杨贤鹏, 王宙雅, 高翔, 李荣俊, 吕世友.
- YANG Xian-peng, WANG Zhou-ya, GAO Xiang, LI Rong-jun, LÜ Shi-you.
- 植物表皮蜡质生物合成及调控
- Research Progress in Plant Cuticular Wax Biosynthesize and Regulation
- 中国生物工程杂志, 2016, 36(9): 75-80
- China Biotechnology, 2016, 36(9): 75-80
- http://dx.doi.org/DOI:10.13523/j.cb.20160909
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文章历史
- 收稿日期: 2016-03-17
- 修回日期: 2016-04-07
2. 中国科学院大学 北京 100049
2. University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China
植物表皮蜡质是覆盖在植物表面的一层白色晶状物，是由一些C20~C34的超长链脂肪酸及其衍生物组成的疏水有机混合物。这些衍生物主要包括醛类、烷烃类、酮类、初级醇及次级醇类和酯类，以及二醇、酮醇类等化合物[1]。植物表皮蜡质作为植物应对外界环境变化的最外一层屏障，在应答外界非生物胁迫和生物胁迫等方面起着重要作用。例如，干旱胁迫能够促进蜡质合成相关基因的表达，进而导致植物表面蜡质积累增多[2]。而且，过量表达与蜡质合成相关的转录因子WIN1/SHN1和MYB96能够显著提高转基因株系叶片表皮蜡质的总量，进而提高其抗旱性能[3-4]。植物蜡质在响应病原菌方面主要是通过影响真菌附着胞的形成来抑制或刺激孢子的萌发。研究发现，水稻叶片表面蜡质主要成分初级醇能够作为一种信号分子被稻瘟病菌感应从而促进稻瘟病菌孢子附着胞的形成[5]。对苜蓿叶片背面蜡质缺失突变体irg1的鉴定证实了叶片背面蜡质成分的减少能够抑制苜蓿炭疽病和两种非寄主锈菌孢子的分化，从而提高对上述病原菌的抗性，而且蜡质主要成分C30初级醇的显著减少是该突变体抑制真菌孢子分化的主要原因[6]，进一步证实了蜡质成分初级醇在真菌识别寄主过程中的信号功能。上述研究充分证实植物表皮蜡质在植物抗旱和抵抗病原菌侵染方面起着重要作用。这为提高逆境条件下农作物产量提供了新思路，对保障我国粮食安全具有重要意义。近年来，研究者通过正向和反向遗传学手段克隆并鉴定了一系列植物表皮蜡质相关基因，在蜡质合成和调控等方面取得了较大的研究进展。本文就相关研究进展进行综述，并对其中存在的问题和研究前景进行探讨。
1 植物表皮蜡质合成植物表皮蜡质组分的合成是在表皮细胞内的内质网上完成的。首先在质体中合成的C16和C18脂肪酸需要经过活化并转运到内质网上作为底物参与VLCFAs的合成，该反应过程由定位在内质网上的脂肪酸延伸酶复合体(fatty acid elongase, FAE)催化完成[7]。饱和脂酰辅酶A转运到内质网的途径一直以来都是未知的，最新研究发现，膜蛋白脂肪酸转运蛋白1(fatty acid export1, FAX1) 参与了这一过程[8]。FAE多酶复合体包括四种酶：β-酮脂酰基辅酶A合成酶(β-ketoacyl-CoA synthase, KCS)、β-酮脂酰辅酶A还原酶(β-ketoacyl-CoA reductase, KCR)、β-羟酰基辅酶A水解酶(β-hydroxyacyl-CoA dehydratase，HCD)和烯酰基辅酶A还原酶(enoyl-CoA reductase, ECR)，分别催化缩合、还原、脱羟和二次还原反应[9-10]。KCS酶催化丙二酰辅酶A和长链酰基辅酶A的缩合反应，具有严格的底物特异性，它的类型决定了循环反应的速度和最终得到的酰基辅酶A产物的酰基链长度[11]。在拟南芥21个FAE1-like KCS基因中，KCS1、KCS2/DAISY、KCS6/CER6/CUT1、KCS9和KCS20 5个基因已经被报道参与了蜡质中VLCFAs的合成，并具有底物特异性[12-17]。另外，拟南芥中还含有4个ELO-like KCS基因，其中HOS3涉及叶子中C26 VLCFA的合成[18-20]。与KCS不同，FAE复合体的其它三种酶，如KCR1、HCD/PAS2和ECR/CER10 则没有底物特异性，参与所有的碳链长度延伸[21-23]。然而，仅有上述4个核心酶的FAE多酶复合体结构只能延长超长链脂酰基辅酶A碳链长度到28个碳原子。最新研究发现，2个新的复合体成分CER2和CER26分别是将VLCFA延长到C30和C32的关键酶[24-25]。
内质网中合成的VLCFA-CoAs在各种酶的催化下通过醇合成途径形成初级醇和酯类，通过烷烃合成途径形成醛类、烷烃类、二级醇和酮类等超长链脂肪酸衍生物，其中醇合成途径和烷烃合成途径在拟南芥茎蜡质合成中分别占20%和80%左右[9-10, 19]。目前已知的参与酰基还原合成途径的关键因子是脂酰-CoA还原酶CER4和蜡质合成酶/甘油二酯酰基转移酶(wax synthase/diacylglycerolacyltransferase, WS/DGAT) WSD1。其中CER4催化酰基前体形成初级醇类[26]。WSD1催化初级醇类和C16:0脂酰-CoA形成酯类[27]。在烷烃合成途径中，醛和烷烃的合成仍然不很明确。CER1基因的过量表达导致超长链烷烃的合成增多，被认为是烷烃合成过程中的关键因子[28]。而且最近研究表明，CER1、CER3及CYTB5相互作用形成一个复合体共同参与烷烃的合成[29]。烷烃合成通路最终反应是由中链烷烃羟化酶1(mid-chain alkane hydroxylase1, MAH1) 催化完成，氧化烷烃形成二级醇类和酮类[30]。
2 蜡质合成调控的分子机制植物表面蜡质的合成受到各种环境因子的影响。例如干旱等胁迫能够促进蜡质的合成[2]。另外，在植物发育过程中，蜡质合成也具有一定的时空特异性。表现在不同植物种类、组织及器官表面蜡质的分布都有所不同，如拟南芥茎表面的蜡质含量高于叶片表面。而且，蜡质分布还受发育时期调控，例如在脐橙的果实发育过程中，蜡质的大量积累发生在果实成熟期[31]。蜡质这种应对环境胁迫及生长需要的合成分布模式与植物体内相应的分子调控体系密切相关。与蜡质生物合成通路的研究相比，参与其转录调控的研究相对较少。目前对蜡质合成调控的研究主要表现在三个层次：转录水平、转录后水平及翻译后水平调控。
2.1 蜡质合成的转录水平调控近年来有大量的证据表明植物表皮蜡质合成可以在转录水平上被调控。WAX INDUCER1/SHINE1 (WIN1/SHN1) 及其同源基因SHN2和SHN3，属于AP2-EREBP类型转录因子，是最早被发现与表皮蜡质合成有关的转录因子[3, 32]。进一步研究发现WIN1/SHN1能直接调控参与角质合成通路从而间接调控蜡质合成[33]。另外与干旱胁迫相关的调控因子属于MYB基因家族成员。在干旱胁迫下，MYB96转录因子表达升高，并作用于靶基因KCS1、KCS2、KCS6、KCR1和CER3，上调这些参与蜡质合成通路基因的表达[4]。最近研究发现，MYB96的同源基因MYB94具有类似的功能，它通过上调WSD1、KCS2/DAISY、CER2、FAR3和ECR基因促进蜡质合成。MYB96和 MYB94作用靶基因除了KCS2/DAISY外，其他并不相同，推测干旱条件下MYB96和 MYB94可能独立或协同参与表皮蜡质合成的调控[34]。R2R3类MYB转录因子MYB16 和MYB106也参与蜡质合成调控，其中MYB106正调控WIN1/SHN1的表达[35]。蜡质合成也受光的调控，转录组学分析数据表明一些参与蜡质合成基因的表达受昼夜节律调控[36]，蜡质的合成和积累也呈现相应的节律性变化[36]，这种变化与一个AP2类转录因子DEWAX调控有关[36]。DEWAX的表达受黑暗诱导，呈现出与蜡质合成相关基因相反的表达模式，是蜡质合成的负调控因子。该基因功能缺失，会引起叶和茎表面蜡质的合成总量增多，过量表达则呈现相反趋势。在dewax突变体中，原本受昼夜节律调控的蜡质相关基因表达失去原有的节律性变化，且蜡质的合成量在黑暗条件下的下降幅度与野生型相比也有减少[36]。蜡质除了具有反射光线和保水功能外，也会影响细胞的分化过程及器官界限的建立。器官融合是蜡质突变体中一种比较常见的表型，近年来的研究发现，该现象可能与一个具有WW功能域的CFL1蛋白有关。过量表达该基因导致叶片表皮蜡质合成量减少，伴随着叶片卷曲器官融合。酵母双杂实验结果显示，CFL1还与一个IV类同源结构域的亮氨酸拉链型转录因子HDG1相互作用，并且HDG1的表达受到抑制后同样导致拟南芥表皮发育缺陷。由此推断CFL1通过直接与HDG1互作并调控其表达来负调控蜡质的合成[37]。互作蛋白筛选实验还鉴定出另外两个与CFL1相互作用的蛋白质CFLAP1和CFLAP2，编码这两个蛋白质基因的过量表达转基因株系呈现出蜡质含量降低的表型。推测CFLAP1和CFLAP2通过与HDG1竞争结合CFL1参与CFL1调控表皮蜡质的合成[38]。
2.2 蜡质合成的转录后水平调控除了上述已知转录因子在转录水平调控以外，蜡质合成通路还存在转录后水平调控。这方面的研究进展主要来自对CER7基因的研究，CER7编码的蛋白质具有3′-5′外切核糖核酸酶活性，是外切体的核心亚基。该基因的突变体cer7呈现出蜡质含量减少的表型。进一步研究发现，该基因的缺失导致蜡质合成关键基因CER3/WAX2的表达显著降低。推测表皮细胞中CER7 核糖核酸酶的作用是通过降解编码CER3/WAX2转录抑制因子的mRNA来调控CER3/WAX2基因的正常转录和表达，暗示CER7在转录后通过RNA加工来调控蜡质合成[39]。通过筛选cer7突变体的抑制子，Lam等[40]证实RDR1和SGS3介导的RNA 沉默机制在调控CER3/WAX2转录水平表达方面行使重要功能。随后该课题组最新研究发现tasiRNAs (trans-acting small interfering RNAs) 能够直接作为效应分子调控CER3/WAX2水平来调控蜡质合成[41]。在植物中存在着大量非编码小RNA (small RNA)，它们通过对靶标mRNA 直接切割或在转录后抑制其翻译对基因表达起调控作用。在植物中小RNA主要分为两大类：一类是miRNA (microRNA)，另一类是siRNA (small interfering RNA)。上述研究证实siRNA参与了蜡质合成的转录后调控，而miRNA是否也参与了蜡质的合成调控目前仍未见报道。笔者所在实验室目前发现miR-156能够通过下游的SPL类转录因子调控蜡质的合成(结果待发表)。这些研究进一步说明植物中非编码小RNA在蜡质合成的转录后调控过程中起着重要作用。
2.3 蜡质合成的翻译后水平调控蜡质生物合成调控还发生在翻译水平上，目前在这方面的研究进展较少。CER9编码一个带有RING结构域的E3泛素连接酶，与酵母中参与内质网相关降解途径关键基因Doa10具有较高的同源性，暗示该基因在植物中也参与了内质网未折叠蛋白的降解过程。该基因功能缺失会致使蜡质合成成分发生变化，如C24、C26超长链脂肪酸合成量明显增多，而醛、初级醇及烷烃等成分减少。然而，cer9突变体内多个已知蜡质合成关键基因在转录水平的表达并没有受到影响，推测其可能是通过识别并降解与蜡质合成相关的蛋白质来负调控蜡质合成通路[42]。目前笔者所在实验室利用酵母双杂交方法筛选到多个与CER9可能互作的蛋白质，对这些蛋白质的解析将有助于理解CER9调控蜡质合成的分子机制。除此之外，还有HISTONE MONOUBIQUITINATION 1 和两个编码RING E3 泛素连接酶 (HUB1和HUB2) 也被报道通过H2B组蛋白的泛素化上调ATT1、HTH、LACS2和CER1基因的表达，进而调控表皮蜡质的生物合成，这表明染色质重塑也参与蜡质生物合成过程的调控[43]。
3 问题与展望尽管如上所述蜡质生物合成通路已基本清晰，但表皮蜡质组分中超长链自由脂肪酸的合成尚待进一步研究。另外，烷烃的合成途径还有待进一步完善，众所周知，短链烷烃是目前主要液体燃料汽油和柴油的主要成分，然而对短链烷烃合成机制的研究较少。因此对植物蜡质中超长链烷烃(C20~C32) 合成通路的完善将为短链烷烃的合成提供参考，进而为利用生物技术手段合成可再生新一代生物燃料烷烃奠定基础，这将对解决21世纪即将发生的能源危机具有重大意义。
目前虽已鉴定出一些受干旱胁迫、昼夜节律和发育调控的蜡质合成相关调控因子，但是蜡质如何应对紫外线照射、强光照及病原菌侵害等生物或非生物胁迫的分子调控机制依然不清楚，并且蜡质合成调控网络仍不十分清楚，值得进一步鉴定新的调控因子。另外，在应答各种胁迫时这些蜡质调控因子是如何通过协同或者拮抗等作用来调控蜡质合成通路，值得进一步深入探讨。随着蜡质缺失突变体的不断发现，基因的克隆和功能解析，植物表皮蜡质合成通路、转运和调控网络，以及生物学功能将被更多的揭示。
生物和非生物胁迫是影响农作物产量的主要因素，植物表面蜡质成分对于植物抵御一些生物及非生物胁迫起着重要作用。随着蜡质合成调控通路的逐步完善，如何利用基因工程手段重建农作物的蜡质层来增强农作物的抗逆能力，值得研究者进一步尝试。另外，植物蜡质也是具有广泛用途的工业原料，且具有绿色环保和可再生特性，比目前传统的从石油中获得的石蜡更具优势和特色。例如，植物蜡可以用作润滑油、黏合剂、涂料、密封剂和浸渍材料等。然而植物蜡目前主要来自于少数几种热带作物，如Jojoba，远远不能满足市场需求[44]。因此，如何利用已知的蜡质合成通路，通过生物技术手段合成或通过油料作物的种子来生产工业用植物蜡，将会节约植物蜡的生产成本，对取代化石蜡满足市场需求具有重要意义。
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