中国生物工程杂志  2016, Vol. 36 Issue (4): 24-29

文章信息

沈平, 章秋艳, 林友华, 李文龙, 李昂, 宋贵文
SHEN Ping, ZHANG Qiu-yan, LIN You-hua, LI Wen-long, LI Ang, SONG Gui-wen
推进我国转基因玉米产业化的思考
Thinking to Promote the Industrialization of Genetically Modified Corn of Our Country
中国生物工程杂志, 2016, 36(4): 24-29
China Biotechnology, 2016, 36(4): 24-29
http://dx.doi.org/10.13523/j.cb.20160404

文章历史

收稿日期: 2015-11-16
修回日期: 2015-12-16
推进我国转基因玉米产业化的思考
沈平1, 章秋艳2, 林友华1, 李文龙1, 李昂3, 宋贵文1     
1. 农业部科技发展中心 北京 100122;
2. 农业部环境保护科研监测所 天津 300191;
3. 上海交通大学 上海 200240
摘要: 首先分析了全球转基因玉米产业化情况,进而从国内转基因玉米产品消费现状、玉米生产中的技术需求以及我国转基因玉米研发现状等方面论述了我国推进转基因玉米产业化的必要性,并从科学上和管理上分析了推动转基因玉米产业化亟待解决的问题,对转基因研发人和安全管理工作提出了建议,以促进转基因玉米产业化的进程。
关键词: 转基因玉米     产业化     监管    
Thinking to Promote the Industrialization of Genetically Modified Corn of Our Country
SHEN Ping1, ZHANG Qiu-yan2, LIN You-hua1, LI Wen-long1, LI Ang3, SONG Gui-wen1     
1. Science and Technology Development Center, Ministry of Agriculture , Beijing 100122, China;
2. Agro-Environmental Protection Institute, Ministry of Agriculture, Tianjin 300191, China;
3. SHANGHAI Jiao Tong University, Shanghai 200240, China
Abstract: The industrialization situation of genetically modified crop on a global scale was analyzed first. And then the necessity of promoting the industrialization of genetically modified corn in China from the consumption presents of the domestic market of genetically modified corn, the technical requirements in maize production,the research status of transgenic maize and so on were discussed. Finally, the problem of promoting the industrialization of genetically modified corn in our country in science and management level were analyzed. In order to promote the industrialization of genetically modified corn, some suggestions for the researcher and government staff in research and safety supervision of transgenic maize were put forward.
Key words: Genetically modified corn     Industrialization     Supervision    

转基因技术是利用现代生物技术,将人们期望的目标性状基因,经过人工克隆,通过转基因操作转到受体生物,从而实现改良受体生物原有的性状或赋予其新的优良性状。以转基因技术应用为代表的现代生物技术的产业化发展,无论在医药领域、工业领域、还是在农业领域,都是科学技术进步的大趋势和社会经济发展的新机遇。转基因作物的应用是提高农业生产力最有效的途径,是应对干旱、洪涝等环境压力和病虫害等生物压力,提高单位面积产量,减少农药化肥施用和环境污染的有效方法。转基因玉米作为生物技术产业化重大成果,已在世界各地普遍应用,不远的未来,转基因玉米在我国的产业化应用也将是大势所趋,为此,我们应在技术上和管理上都及早准备。

1 全球转基因玉米产业化的应用现状

依据国际农业生物技术应用服务组织(ISAAA)2014年的最新报告,全球28个国家共种植转基因作物1.815×108 hm2,较1996年最初种植的1.7×106 hm2增长了100多倍。其中有17个国家种植转基因玉米,共计5.52×107 hm2,占全球玉米种植面积的30%以上[1]。美国是种植转基因玉米最早和最多的国家,2014年占全美玉米面积的85%。其次巴西种植12.5×106 hm2,其春播玉米面积的72.6%和夏播玉米面积的90.0%为转基因玉米。阿根廷种植转基因玉米3.0×106 hm2,占其玉米种植面积的80%,南非种植转基因玉米2.14×106 hm2,占其玉米面积的86%。在欧洲,西班牙于1998年批准种植转基因玉米,之后法国、德国、葡萄牙、捷克、斯洛伐克、罗马尼亚、波兰等相继批准或再次批准种植。菲律宾是亚洲目前唯一已商业化种植转基因玉米的国家,2014年种植面积为83.1×104 hm2

国际上转基因玉米的产业化已由种植抗虫或抗除草剂为主的单一性状阶段发展到以复合性状(既抗虫又抗除草剂或抗多种害虫)为主的聚合多基因玉米应用阶段。未来发展方向是研发具有不同杀虫机理、不同性状多基因复合/叠加的转基因玉米。

过去20年的生产实践证明,利用转基因技术培育的具有植物保护性状如抗虫、抗除草剂转基因作物是农业害虫控制和杂草防除的有效途径。同时,这一高新技术的应用又可大大减少农民对化学杀虫剂的使用[2, 3],对于保护生态环境和生物多样性具有重要的意义。研究表明,种植转Bt抗虫作物在控制自身靶标害虫的同时,也会让附近种植的非Bt作物受益[4, 5, 6]。种植转基因玉米农民收益显著,如美国农民种植转基因抗虫、耐除草剂玉米年收益分别是36亿美元和11亿美元;葡萄牙、法国农民的平均增收150~200美元/hm2;德国农民种植抗虫玉米增收84欧元/hm2;菲律宾农民增收115美元/hm2[7]

虽然转基因玉米在世界上多数玉米种植大国已大面积商业化种植近20年,而且我国研发的转植酸酶基因玉米已在2012年获得了生产应用的环境安全证书,但至今还没有真正在生产上得到应用。下面就转基因玉米在我国产业化的必要性和紧迫性以及存在的问题进行深入分析,以期促使这一现代高科技产品能早日惠及我国玉米生产。

2 推进转基因玉米产业化的必要性

我国是玉米生产和消费大国,播种面积、总产量和消费量仅次于美国,种植面积约3.73×107 hm2,总产约2.0×108吨,占世界总产的20%左右,均居世界第二位。玉米在我国主要用作粮食、饲料、工业原料等,是我国畜牧养殖业的支柱。从未来需求看,玉米市场供应的松紧程度及价格直接影响到肉、蛋和奶类价格,随着饲料、淀粉、燃料乙醇等用量迅速增加,需求强力拉动,全球玉米供应紧张加剧也使我国玉米供求关系发生明显变化,从自给有余略有出口的基本平衡型向着供应偏紧,一定量进口的状态转变。随着生活水平的提高,对肉类食品需求比例将不断增长,玉米将是需求增长最快的作物;从生产水平看,玉米是增产潜力最大的粮食作物。21世纪我国农业面临人口不断增加和农业资源不断减少的双重压力,为了实现粮食安全和生态安全、提高农业效益的战略目标,提高玉米品种的科技含量及其产业化程度将是一项重要举措。抓好玉米生产,降低生产成本、保持能够基本自给,是确保国家粮食饲料安全的关键。推进转基因玉米产业化能够提高玉米的产量和品质,增加农民收入,减少环境污染,既符合我国制定的释放转基因产品三步走(先非食用,再间接食用,后直接食用)的政策方针,也符合“十三五”规划的“创新、协调、绿色、开放和共享”的理念。

2.1 我国已消费大量转基因产品

我国的基本国情是人多地少,资源短缺,环境恶化,南咸北碱,东北西北部寒冷,半壁江山干旱,无后备耕地资源。目前,我国虽然实现主粮的基本自给,但农产品缺口较大。2013年玉米籽粒进口326.42万吨,出口7.73万吨,玉米酒糟(DGGS)进口480.3万吨; 2014年玉米籽粒进口259.90万吨,出口1.99万吨,玉米酒糟(DGGS)进口541.3万吨。进口大豆、玉米折合耕地近5.336×107hm2,随着经济的发展和生活水平的提高,进口量将逐年刚性增加。美国、巴西、阿根廷等粮食出口国种植的大豆和玉米等基本都是转基因品种,因此,我国进口的大豆和玉米只能是转基因产品,换句话说,我们已经食用了很多转基因玉米和大豆等产品。而玉米主要是用于饲料和其他工业用途,在我国种植转基因玉米和转基因大豆的理念应该被消费者接受。

2.2 玉米生产迫切需要转基因品种

世界范围内玉米害虫约350种,其中,以蛀茎性和食叶性的鳞翅目害虫-玉米螟分布最广。玉米螟属鳞翅目Lepidopterae,草螟科Crambidae,野螟亚科Pyraustinae,秆野螟属Ostrinia,俗名“玉米钻心虫”,有欧洲玉米螟Ostrinia nubilalis(Hübner)和亚洲玉米螟Ostrinia furnacalis(Guenée)两个种,前者主要分布在欧洲和美洲,后者主要分布在亚洲和太平洋岛屿[8, 9]。我国两种都有分布,欧洲玉米螟主要分布在新疆伊宁等地,亚洲玉米螟是优势种,分布在大部分玉米产区[10]。玉米螟的食性复杂,寄主种类达200种以上,主要危害玉米、谷子、高粱、水稻和棉花等,其中以玉米受害最重。严重地影响了玉米的产量和品质。在我国,玉米螟属周期性大爆发害虫[10],一般发生年可使春玉米减产10%左右,夏玉米减产20%~30%,并能危害多种作物;大发生年所造成的产量损失可达30%以上,甚至完全绝收造成巨大损失[11]。研究证明,1株玉米上有1个蛀孔造成的产量损失可达3%~5%[12]。吉林省公主岭一代玉米螟百株虫量300余头[13],晚播玉米二代百株虫量达172头、百株蛀茎孔数134个[14]。黑龙江省2008~2010年玉米螟百株虫量分别为120、138和172头[15],2011年蛀茎率达70%以上、折茎率20%~40%[16]; 2010年河北秦皇岛玉米茎秆被蛀率为100%、百株蛀茎孔数745个、雌穗被蛀孔数70个[17]。这些都说明玉米螟危害是严重影响玉米生产的重要因素。玉米每年受螟虫危害的面积就超过2.335×107hm2,占种植总面积的70%左右,受黏虫和棉铃虫危害的玉米面积近1.334×107hm2,占种植总面积的40%左右,2013年造成减产639万吨、2014年造成减产544.78万吨。害虫危害不仅直接造成减产,还常引发玉米穗腐病,进而使籽粒中真菌毒素等含量增高,品质下降。在我国由于没有批准转基因抗虫玉米品种商业化种植,农民防治虫害方法主要是在生长过程中喷施化学杀虫剂,这不但杀死了害虫,还杀死了害虫的天敌,还造成部分农民在施药过程中中毒死伤。同时,我国每年使用30万吨农药原药,并且用量在以更快速度增加,造成了生态平衡破坏、环境污染及农药中毒。因此,迫切需要安全有效的措施控制虫害,减少农业生产投入,增加农民收入,转基因抗虫玉米的推广应用是满足农民需求的最有效途径。由于中国不是玉米的原产地,转基因玉米品种的应用不会影响玉米种质资源。

2.3 已拥有具有自主知识产权的玉米优良转化体

我国一直高度重视转基因技术研究与应用,自2007年至今,中央一号文件已有5次明确提及转基因研究。其中,2008年强调“启动研究”;2009、2010年为“加快研究,加快商业化”;2012年为“继续研究”; 2014年“加强农业转基因生物技术研究”。在国家高技术研究发展计划(863计划)、国家重点基础研究发展计划(973计划)、国家自然科学基金等相关科技计划支持下,特别是2008年,国家启动转基因重大专项,提出要培育一批重大转基因新品种,在抗虫和耐除草剂基因的构建、筛选、转化上取得了突破性进展,已测试证明获得了具有自主知识产权的转基因抗虫和耐除草剂玉米优良转化体[16, 18, 19, 20],创制了新的农作物种质资源,为培育突破性的玉米新品种创造了条件。

3 我国转基因玉米产业化急需解决的问题

党中央、国务院高度重视转基因技术研究应用与安全管理。2009 年,国务院发布《促进生物产业加快发展的若干政策》,提出“加快把生物产业培育成为高技术领域的支柱产业和国家的战略性新兴产业”。2010 年中央一号文件提出,“在科学评估、依法管理基础上,推进转基因新品种产业化”。 2014年,中央一号文件中明确“加强农业转基因生物技术研究、安全管理、科学普及”。2015年,全国政协第39次双周协商座谈会,农业部提出“加快研究、推进应用、严格管理、科学宣传”,积极稳妥地推进转基因研究与应用。实现转基因玉米产业化应用需要研发人和管理者的共同推进。

3.1 研发人应从科学上保证转基因玉米的安全性

研发人要保证转基因玉米分子特征信息真实、目标性状有效,同时要保证转基因玉米的安全性,安全性主要包括二个方面,一是吃的安全,包括食用和饲用安全性。二是环境安全。

为实现转基因玉米的安全性,研发人应从以下三点着手:在外源基因的选择和转化方式方面,研发人应尽可能选择有安全应用历史的外源基因类型,通过农杆菌介导或基因编辑技术,插入外源基因,减少非预期效应。从分子特征上,保证获得的转化体中插入的外源基因序列及位置的清晰、安全可靠和有效。

在食用和饲用的安全上,研发人应深刻领会转基因安全管理条例、安全评价办法和安全评价指南要求,提供完整有效的食用和饲用安全相关的测试数据。

在环境安全上,研发人在关注法律法规要求的安全性测试数据的同时,还应针对生产实践中可预见的影响转基因玉米可持续利用的潜在问题制定科学的解决预案。科学研究表明,大面积种植转基因抗虫玉米,不可避免地会引起靶标害虫对其产生抗性[21, 22, 23, 24, 25, 26],将使转基因作物的持续应用受到挑战[27, 28, 29]。因此,在推出转基因抗虫玉米新产品的同时,要制定和提出相应的有效抗性监测与治理措施。目前,高剂量-庇护所策略已在种植转基因抗虫玉米的国家普遍实施,是有效的抗性治理途径之一[30, 31]。而科学设计不同性状如抗虫与耐除草剂转基因玉米品种及其合理布局,对于指导产品研发和未来生产实际中的可持续应用具有重要的意义,如在研发优良的抗虫耐除草剂转化体的同时,亦进行可作为庇护所的对应的耐除草剂转化体研发,为今后通过“混种法”(即将用于庇护所需求的一定量不含抗虫基因而仅含耐除草剂基因品种的种子与转抗虫耐除草剂基因的品种混合,这样不会因施用除草剂而将用于庇护所的不含抗虫基因的植株杀死)实施高剂量-庇护所策略进行抗性治理提供保证。此外,环境安全与靶标害虫抗性治理是一项长期工作,需要长期监测转基因玉米种植后的田间生态变化,这就需要在产业化前开展必要的基础数据调查,如靶标害虫对所转目标基因表达蛋白的敏感性基线等,为长期监测靶标害虫抗性变化提供可比较的参考数据,这是保证转基因玉米大面积长期安全应用的基础,科学家在这方面已开展了一定的研究工作[32],但还需根据将要推广的转基因抗虫玉米类型,进一步深入和完善。

3.2 管理者应从法律法规上保障转基因玉米应用

1996 年,农业部发布了《农业生物基因工程安全管理实施办法》,2001 年,国务院颁布了《农业转基因生物安全管理条例》,同时农业部还发布了相应的转基因安全管理的配套办法监管转基因作物。随着我国转基因作物研发能力的提升和公众对转基因作物安全性要求程度的提高,原有的法律法规可操作性已显现不足之处,特别是在环境安全评价中,对生物多样性影响和非靶标生物影响评价方面,都亟待完善也是当务之急;这将为进一步打通生产应用安全证书和品种审定证书的渠道,使优秀的转基因科研成果尽早为社会创造价值。

3.3 研发人和管理者共同提早谋划抗性治理途径

在我国,目前大面积种植的转基因作物多为抗棉铃虫的棉花,棉铃虫是多食性昆虫,除棉花外,小麦、玉米、花生、多种蔬菜等都是它的寄主。因此,在我国小农户多样性的农业生产条件下,其他作物成了棉铃虫的天然庇护所,棉铃虫的抗性基因频率较低,抗虫棉的抗虫性保持的时间较长。但是,抗虫玉米的应用不同于抗虫棉。原因在于玉米螟虽然也是多食性昆虫,但在我国玉米主产区特别是北方,基本是一年一季清一色的玉米。而连续汰选条件下,亚洲玉米螟对Bt杀虫蛋白极易产生抗性[21, 33, 34, 35]。可见,转基因抗虫玉米的大面积应用易使玉米螟产生抗性个体,要使其能够在生产上长期得以持续利用,就必须考虑害虫的抗性治理问题。因此,转基因抗虫玉米产业化必须与抗性治理工作统筹考虑,可参考美国的两种治理策略:一是转基因作物与非抗虫作物混合种植;二是转基因抗虫作物与非抗虫作物分开种植。根据转基因抗虫作物所含基因多少(价数)决定混合比例(5%~12%)。我国一家一户的生产方式决定了只能选择转基因抗虫玉米与非抗虫玉米种子混合销售,品种研发人须成套提供抗虫玉米品种及其遗传背景相同的非抗虫玉米品种。特别是对于抗虫和耐除草剂的复合性状,研发人更应提早布局,选育遗传背景相似的单一耐除草剂性状品种用作庇护所,这一技术要求可以作为安全证书和品种审批的前置条件;避免不同作物的转基因产品使用相同基因,特别种植区域重叠的作物,比如玉米和棉花;从农民需求的角度,转基因抗虫玉米产品须对我国多种主要害虫提供有效防治,例如玉米螟、棉铃虫、东风黏虫、桃蛀螟。这些措施应由主管部门监督执行,才能得以顺利实施。

参考文献
[1] James C. 2014年全球生物技术/转基因作物商业化发展态势.中国生物工程杂志, 2015,35(1):1-14. James C. Global status of commercialized biotech/GM crops: 2014. China Biotechnology, 2015, 35(1):1-14.
[2] Shelton A M, Zhao J Z, Roush R T. Economic, ecological, food safety, and social consequences of the deployment of Bt transgenic plants. Annual Review of Entomology, 2002,47: 845-881.
[3] Carrière Y, Ellers-Kirk C, Sisterson M, et al. Long term regional suppression of pink bollworm by Bacillus thuringiensis cotton. PNAS, 2003,100(4): 1519-1523.
[4] Wu K M, Lu Y H, Feng H Q, et al. Suppression of cotton bollworm in multiple crops in China in areas with Bt toxin-containing cotton. Science, 2008, 321(5896): 1676-1678.
[5] Hutchison W D, Burkness E C, Mitchell P D, et al.. Areawide suppression of European corn borer with Bt maize reaps savings to Non-Bt maize growers. Science, 2010, 330(6001): 222-225.
[6] Tabashnik B E. Communal benefits of transgenic corn. Science, 2010, 330(6001): 189-190.
[7] James C. Global Status of Commercialized Biotech/GM Crops: 2007. ISAAA Briefs, Brief No.37. Ithaca, NY: ISAAA, 2007.1-125.
[8] 翟保平. 亚洲玉米螟研究的回顾与展望.玉米科学, 1992,1(1): 73-79,66. Zhai B P. Retrospect and prospect of Asian corn borer research. Journal of Maize Sciences, 1992, 1(1): 73-79,66.
[9] Mutuura A, Munroe E. Taxonomy and distribution of the European corn borer and allied species: Genus of Ostrinia (Lepidoptera: Pyralidae). Memoirs of the Entomological Society of Canada,1970,71: 1-112.
[10] 周大荣,何康来. 玉米螟综合防治技术.北京:金盾出版社, 1995. Zhou D R, He K L. Corn Borer Comprehensive Prevention and Control Technology. Beijing: Jindun Publishing House,1995.
[11] 黎裕,王天宇,石云素,等. 玉米抗虫性基因的研究进展. 玉米科学,2006,14(1):7-11. LiYu, Wang T Y, Shi Y S, et al. Advances in genetic research for insect resistance in maize(Zea mays L.). Journal of Maize Sciences, 2006, 14(1): 7-11.
[12] 文丽萍,王振营,叶志华,等. 亚洲玉米螟对玉米的为害损失估计及经济阈值研究.中国农业科学,1992,25(1):44-49. Wen L P, Wang Z Y, Ye Z H, et al. Yield losses and economic threshold of Asian core borer, Ostrinia furnacalis(guenee) on corn.Scientia Agricultura Sinica, 1992, 25(1): 44-49.
[13] 鲁新,张国红,李丽娟,等. 吉林省亚洲玉米螟的发生规律.植物保护学报,2005,32(3):241-245. Lu X, Zhang G H, Li L J, et al. THE occurrence of the Asian corn borer in Jilin Province. Acta Phytophylacica Sinica, 2005, 32(3): 241-245.
[14] 刘宏伟,鲁新,李丽娟, 等. 玉米田种植诱集作物对降低二代玉米螟危害的作用.玉米科学,2008,16(6):130-131. Liu H W, Lu X, Li L J, et al. Plant attracting crop in the corn field to lower impairing of the second-generation Asia maize borer. Journal of Maize Sciences, 2008, 16(6): 130-131.
[15] 赵秀梅.黑龙江省玉米螟发生情况与绿色防控技术.黑龙江农业科学, 2011,9:159-160. Zao X M. The occurrence of corn borer and green controlling techniques in Heilongjiang province. Heilongjiang Agricultural Sciences, 2011,9:159-160.
[16] 王培,何康来,王振营,等. 转cry1Ac玉米对亚洲玉米螟的抗性评价.植物保护学报, 2012,39(5): 395-400. Wang Pei, He K L, Wang Z Y, et al. Evaluating transgenic cry1Ac maize for resistance to Ostrinia furnacalis (Guenee). Acta Phytophylacica Sinica, 2012, 39(5): 395-400.
[17] 余金咏,于泉林,周印富,等. 亚洲玉米螟的种群动态及危害.河北科技师范学院学报, 2010, 24(3): 75-80. Yu J Y, Yu Q L, Zhou Y F, et al. Population dynamic and damage of Ostrinia furnacalis in the corn fields. Journal of Hebei University of science and technology, 2010, 24(3): 75-80.
[18] 王月琴,何康来,江帆,等. BT799玉米对亚洲玉米螟抗性研究.应用昆虫学报, 2014, 51(3): 636-642. Wang Y Q, He K L,Jiang F, et al. Resistance of transgenic Bt corn variety BT799 to the Asian corn borer. Chinese Journal of Applied Entomology, 2014, 51(3): 636-642.
[19] Chang X, Liu G G, He K L, et al. Efficacy evaluation of two transgenic maize events expressing fused proteins to Cry1Ab-susceptible and resistant Ostrinia fumacalis (Lepidoptera:Crambidae). J Econ Entomol. 2013, 106(6): 2548-2556.
[20] Zhang Y W, Liu Y J, Ren Y, et al. Overexpression of a novel Cry1Ie gene confers resistance to Cry1Ac-resistant cotton bollworm in transgenic lines of maize. Plant Cell Tissue and Organ Culture, 2013, 115(2): 151-158.
[21] 韩海亮, 李光涛, 王振营,等. Cry1Ac 抗性亚洲玉米螟对四种Bt 蛋白的交互抗性. 植物保护学报, 2009, 36(4): 329-334. Han H L, Li G T, Wang Z Y, et al. Cross-resistance of Cry1Ac-seleeted Asian corn borer to other Bt toxins. Acta Phytophylacica Sinica, 2009, 36(4): 329-334.
[22] McGaughey W H. Insect resistance to the biological insecticide Bacillus thuringiensis. Science ,1985, 229(4709): 193-195.
[23] Huang F, Higgins R A, Buschman L L. Heritability and stability of resistance to Bacillus thuringiensis in Ostrinia nubilalis (Lepidoptera: Pyralidae). Bulletin of Entomological Research, 1999, 89(05): 449-454.
[24] van Rensburg J B. First report of field resistance by the stem borer, Busseola fusca (Fuller) to Bt-transgenic maize. South African Journal of Plant and Soil, 2007, 24(3): 147-151.
[25] Tabashnik B E, Gassmann A J, Crowder D W, et al. Insect resistance to Bt crops: evidence versus theory. Nat Biotech, 2008, 26(2):199-202.
[26] Storer M P, Babcock J M, Schlenz M, et al. Discovery and characterization of field resistance to Bt Maize: Spodoptera frugiperda (Lepidoptera:Noctuidae) in Puerto Rico. Journal of Economic Entomology, 2010, 103(4): 1031-1038.
[27] Bravo A, Soberón M. How to cope with insect resistance to Bt toxins. Trends in Biotechnology, 2008, 26(10): 573-579.
[28] Griffitts J S, Aroian R V. Many roads to resistance: how invertebrates adapt to Bt toxins. Bioessays, 2005, 27(6): 614-624.
[29] Tabashnik B E, Dennehy T J, Carrière Y, Delayed resistance to transgenic cotton in pink bollworm. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2005, 102(43): 15389-15393.
[30] Tabashnik B E, Carrière Y. Insect resistance to genetically modified crops. In Ferry N, Gatehouse A M. Environmental Impact of Genetically Modified Crops, CAB International. London, UK:CABI Publishing, 2009.74-100.
[31] Huang F, Andow D A, Buschman L L. Success of the high-dose/refuge resistance management strategy after 15 years of Bt crop use in North America. Entomologia Experimentalis et Applicata, 2011, 140(1): 1-16.
[32] He K L, Wang Z Y, Wen L, et al. Determination of baseline susceptibility to Cry1Ab protein for Asian corn borer. Journal Applied Entomology, 2005, 129(8): 407-412.
[33] 贺明霞,何康来,王振营,等. Cry1Ie 毒素胁迫下亚洲玉米螟的抗性发展及汰选种群对其他 Bt 毒素的交互抗性.昆虫学报,2013, 56(010): 1135-1142. He M X,He K L,Wang Z Y, et al. Selection for Cry1Ie resistance and cross-resistance of the selected strain to other Cry toxins in the Asian corn borer, Ostrinia furnacalis (Lepidoptera: Crambidae). Acta Entomologica Sinica, 2013, 56(010): 1135-1142.
[34] Xu L, Wang Z, Zhang J, et al. Cross-resistance of Cry1Ab-selected Asian corn borer to other Cry toxins. Journal of Applied Entomology, 2010, 134 (5):429-438.
[35] Zhang T T, He M X, Gatehouse A M, et al. Variation of cross-resistance of Cry1Ab-and Cry1Ac-selected Asian corn borer Ostrinia furnacalis (Guenée) to four Cry1 toxins. Toxins, 2014, 6(9): 2694-2707.