2018年，全球可再生能源增长14.5%，其中45%的增长来自中国[1]。厌氧消化生产沼气是生产可再生能源最为经济高效的方法之一，而木质纤维素类生物质已成为厌氧消化技术中越来越重要的一种原料。2018年我国玉米秸秆资源量约为2.83亿吨[2]，有多达25%的玉米秸秆被直接燃烧或废弃，造成了资源的巨大浪费和对环境的严重污染。对玉米秸秆进行厌氧消化是将其变废为宝的有效手段之一[3]。
在厌氧消化过程中，多种微生物通过相互协作来降解有机物的现象被称为微生物互营，而在互营氧化产甲烷过程中，种间电子传递(interspecies electron transfer，IET)是关键环节。微生物种间电子传递分为间接种间电子传递(mediated IET，MIET)和直接种间电子传递(direct IET，DIET)[4]。传统的互营理论是以H2或甲酸为电子载体的间接种间H2/甲酸转移机制(interspecies hydrogen/formate transfer，IHT/IFT)[5]，存在水解酸化慢、有机酸易积累、种间电子传递效率低的缺点[6]。直接种间电子传递作为厌氧消化新型互营机制，被认为可以通过促进电子传递来提高甲烷生成率[7]。与MIET相比，DIET的优势显而易见，据报道，DIET通过导电菌毛(纳米导线机制)、c型细胞色素(氧化还原蛋白机制)或利用外源导电颗粒(导电物质介导机制)将电子从产酸细菌转移到产甲烷菌[4]，同时促进挥发性脂肪酸(volatile fatty acids，VFAs)的降解，缓解酸抑制，有效地保持产甲烷系统的稳定。有理论计算表明，DIET的电子传递速率比IHT高106倍[5]。
近年来，通过添加导电物质来刺激厌氧消化中的DIET成为研究热点[8]。Kato等[9]首先提出导电材料可以刺激DIET产生甲烷。Liu等[10]以乙醇为原料，添加颗粒活性炭进行实验，结果表明颗粒活性炭可以促进种间电子转移，该研究认为颗粒活性炭由于其较高的电导率使得微生物之间形成的电连接导电性更强。Yang等[11]在厌氧污泥消化中加入颗粒状活性炭，甲烷产量提高了17.4%，颗粒活性炭的添加加快了酸化菌和产甲烷菌之间的直接电子转移，从而提高了污泥的厌氧消化性能。Zhang等[12]对比了零价铁和生锈铁屑对污泥厌氧消化的影响，结果表明生锈铁屑可进一步提高甲烷产率(提高率29.51%)，高于零价铁粉，其原因是Fe(Ⅲ)氧化物可引起微生物异化铁还原以分解复杂有机物，从而加速了厌氧过程的水解酸化，促进甲烷化作用。Yamada等[13]研究证明了导电氧化铁颗粒的添加有利于乙酸和丙酸酯的降解以及甲烷的生成，其认为有机酸氧化细菌与产甲烷古菌之间的互营作用可能加速了甲烷的生成。可见，铁氧化物和活性炭均能促进厌氧消化过程中的直接电子传递，但对于不同的原料效果不同。
然而，目前关于DIET的研究主要集中在纯有机物和废活性污泥等原料上，对玉米秸秆等木质纤维素类难降解原料的研究较少[14]。因此，本文以玉米秸秆为原料，在酸化相中添加不同铁氧化物以促进玉米秸秆的水解酸化，并在甲烷相中添加活性炭，两者联合应用以强化厌氧消化系统中的电子传递。通过分析酸化相产物以及甲烷相中的甲烷产量，探究铁氧化物和活性炭对提升玉米秸秆厌氧消化产甲烷潜力的影响。
1 材料与方法 1.1 原料本试验使用的玉米秸秆来自北京市顺义区，经自然风干后，用粉碎机(WN-30B1，北京锟捷玉诚有限公司)粉碎至直径约1 mm，于干燥处存放待用。用于厌氧消化试验的接种物来自北京市顺义区某沼气站，经自然沉降后存于4 ℃冰箱中备用。表 1列出了玉米秸秆和接种物的性质。外源添加物为三氧化二铁粉末(Fe2O3，试剂纯)、四氧化三铁粉末(Fe3O4，试剂纯)和活性炭粉末(powder activated carbon，PAC，试剂纯)。
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下载CSV 表 1 玉米秸秆和接种物性质 Table 1 Characteristics of corn stover and inoculum |
本文试验采用两相厌氧消化工艺，试验装置如图 1所示。厌氧反应器容积为1 L(工作容积为0.6 L)，采用排水集气法收集气体，集气瓶容积为1 L。
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1—恒温水箱；2—厌氧反应器；3—集气瓶；4—集水槽；5—排气口。 图 1 厌氧消化试验装置图 Fig.1 Diagram of anaerobic digestion equipment |
在酸化相中，玉米秸秆负荷(以TS计，下同)为60 g/L，接种负荷为15 g/L，设置两个试验组，在一组中添加Fe2O3粉末，另一组中添加Fe3O4粉末，添加量均设置为15 g/L[12, 15]，加水定容至0.6 L，将反应器放入(37±1) ℃水浴中反应7 d，每隔12 h摇瓶一次，同时设置空白对照组。每日记录气体产量并测定H2含量。酸化7 d后，测定各反应器出料中的VFAs浓度。酸化相反应结束后进入甲烷相试验。向酸化出料中加入厌氧接种物，接种负荷为15 g/L，在两个试验组(Fe2O3+PAC试验组和Fe3O4+PAC试验组)中分别添加10 g/L活性炭粉末，继续将反应器放入(37±1)℃水浴中进行中温厌氧消化，设置时间为45 d，每隔12 h摇瓶一次，每日记录沼气产量并测定气体组分。每个条件的所有试验均设置3个平行组，试验结果为3个平行组的平均值。
1.3 分析方法总固体(TS)、挥发性固体(VS)依照美国公共卫生协会《水和废水检验标准方法》测定。使用pH计(CHN868，美国Thermo Orion公司)测量厌氧消化系统的pH值。通过元素分析仪(Vario EL micro cube elemental analyzer，德国艾力蒙塔公司)分析原料的总碳(TC)和总氮(TN)。厌氧消化系统的电导率采用电导率仪(DDB-303A, 上海雷磁仪器有限公司)配电极(DJS-10C，上海雷磁仪器有限公司)进行测定。Fe2+浓度采用邻菲罗啉分光光度法测定。VFAs含量通过气相色谱仪(GC-2014，日本岛津公司)分析，仪器配备火焰离子化检测器和DBWAX123-7032色谱柱，以氮气为载气，检测器温度、进样口温度、柱温分别为250、250 ℃和180 ℃，设置保留时间为2 min。通过气相色谱仪(SP2100，北京北分瑞利分析仪器有限责任公司)检测沼气中H2、N2、CH4和CO2的含量，采用热导检测器，进样口、柱烘箱和检测器的工作温度分别为150、140 ℃和150 ℃，使用氩气作为载气。
将样品送至上海美吉生物公司进行微生物群落分析。细菌PCR的上下游引物分别为338F(5’-ACTCCTACGGGAGGCAGCAG-3’)和806R(5’-GGACTACHVGGGTWTCTAAT-3’)；古菌PCR上下游引物分别为524F10ext(5’-TGYCAGCCGCCGCGGTAA-3’)和Arch958Rmod(5’-YCCGGCGTTGAVTCCAATT-3’)。PCR扩增程序为：95 ℃预变性3 min，共27个循环(95 ℃变性30 s→55 ℃退火30 s→ 72 ℃延伸30 s)，最后72 ℃延伸10 min。PCR扩增结束后，使用2%琼脂糖凝胶回收其产物，经过纯化、洗脱后，再通过2%琼脂糖电泳进行检测，并利用QuantiFluorTM-ST微型荧光计(美国Promega公司)进行检测定量。然后根据Illumina MiSeq平台上的标准操作规程进行测序，分析比对数据库为Silva(Release128)，置信阈值为70%[16]。
2 结果与讨论 2.1 添加不同铁氧化物条件下玉米秸秆的酸化性能玉米秸秆在酸化过程中会产生挥发性脂肪酸和乙醇，两者决定了厌氧发酵类型。添加不同铁氧化物对玉米秸秆VFAs与乙醇产量的影响如图 2所示。经过7 d的酸化，各组VFAs产量最多的是乙酸，丁酸其次，两者之和占VFAs和乙醇总量的80%以上，故为丁酸型发酵。丁酸型发酵较为稳定，有利于后期甲烷化。添加Fe3O4粉末的试验组VFAs与乙醇总量为9 564 mg/L，比对照组提高了25.4%，其中乙酸含量提高了27.1%，丁酸含量提高了55.8%，丙酸含量降低了13.1%；与添加Fe2O3粉末的试验组相比，添加Fe3O4粉末的试验组的VFAs与乙醇总量提高了8.5%，乙酸含量提高了6.0%，丁酸含量提高了14.7%。Fe3O4粉末的添加有效提高了玉米秸秆水解酸化效果，在提高乙酸和丁酸产量的同时还减少了丙酸的生成，其可能的原因是在酸化过程中，Fe(Ш)氧化物可以富集异化铁还原菌，该类细菌可以通过异化铁还原过程参与到复杂有机物的降解过程中，产生更多小分子酸类物质，为产甲烷菌提供了良好的底物形式。
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图 2 添加不同铁氧化物对玉米秸秆酸化的影响 Fig.2 Effect of adding different iron oxides on the acidification of corn stover |
在甲烷化过程中，各组日产沼气量、甲烷含量和累积产甲烷量如图 3所示。可以看出，各组日产沼气量趋势相同[图 3(a)]，在产气过程中均出现两个产气高峰。Fe3O4+PAC试验组启动最快，第1个产气高峰在甲烷化开始的第5天，比其余两个组提前了4 d，最高日产气量为1 544 mL，比对照组提高了119.3%，比Fe2O3+PAC试验组提高了22.4%；该组的第二个产气高峰在第18天，分别比对照组、Fe2O3+PAC试验组提前8 d和2 d。26 d后，各组日产沼气量逐渐减少，甲烷化进入后期。在甲烷化过程中，各组甲烷含量变化呈现出相同的趋势[图 3(b)]，均先升高后降低最后稳定在某一范围。各组最高甲烷含量均在68.0%~69.8%之间，后期甲烷含量稳定在52.6%~58.5%之间，对照组与试验组差别不大。在甲烷化过程中，产甲烷效果最好的是Fe3O4+PAC试验组[图 3(c)]，该组累积产甲烷量达7 965 mL，单位TS产甲烷量达221 mL，与对照组相比提高了27.8%，比Fe2O3+PAC试验组提高了6.9%，与Zhang等[17]的研究结果一致。
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图 3 添加不同铁氧化物和活性炭对玉米秸秆甲烷化的影响 Fig.3 Effect of adding different iron oxides and activated carbon on the methanization of corn stover |
t80表示累积产甲烷量达到总甲烷产量的80%所用的时间。Fe3O4+PAC试验组的t80为18 d，比对照组提前了8 d，比Fe2O3+PAC试验组提前了2 d，明显缩短了玉米秸秆厌氧消化所需时间。Fe3O4+PAC试验组产甲烷性能显著增强，可能的原因一是酸化相中Fe3O4粉末的添加使得玉米秸秆水解酸化效率良好，VFAs的产量较高，产甲烷菌有丰富的底物可以利用；二是由于Fe3O4粉末和PAC具有良好的导电性能，将两者添加到厌氧消化系统中可在微生物之间建立直接种间电子传递机制[7, 15]，且Fe3O4粉末和活性炭可作为电子导管，将酸化菌降解VFAs过程中产生的电子直接传递给产甲烷菌[18]，强化厌氧消化过程中的电子传递，加快VFAs的消耗和甲烷的生成，从而提升玉米秸秆生物产甲烷的潜力。
2.3 沼液中的铁离子含量铁元素作为微量元素，可以被微生物所利用，增强水解产酸过程中相关酶的活性[19]。pH大于4时，Fe3+就会形成氢氧化铁完全沉淀，当被还原成Fe2+后才能被微生物所利用[20]。图 4展示了酸化后与甲烷化后沼液中Fe2+的质量浓度。由于接种物中含有铁元素，因此对照组中也有Fe2+检出。添加铁氧化物后，酸化相中Fe2+浓度明显上升，添加Fe3O4试验组的Fe2+质量浓度约为119 mg/L，添加Fe2O3试验组的Fe2+质量浓度约88 mg/L，且该浓度不会对微生物造成抑制作用[21]。Fe2+浓度的上升促进了相关酶的活性，玉米秸秆酸化效果增强，这与酸化结果一致。与酸化相相比，甲烷化发酵后各试验组出料沼液中Fe2+质量浓度明显降低，均低于15 mg/L，可能的原因一是更多的Fe2+被微生物利用；二是甲烷化过程pH较高导致更多的铁离子形成沉淀；三是PAC的吸附作用使得Fe2+浓度降低。沼液中Fe2+浓度低说明大量的铁在沼渣中沉积，但这并不会影响沼渣的后续利用，有研究表明，土壤中铁的背景值范围为5~50 g/L，因此，即使将厌氧消化后的沼渣用作农业用途也不会造成不良影响[12]。
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图 4 酸化后与甲烷化后沼液中Fe2+质量浓度 Fig.4 Fe2+ concentrations in the biogas slurry after acidification and after methanation |
电导率是电子传导能力的重要指标[22]，厌氧消化系统的导电性能可以通过电导率来衡量，电导率越高说明系统的导电性能越强。根据DIET理论，互营微生物可以利用外源导电物质进行电子传递，导电物质的添加可以增强厌氧消化系统的导电性能。表 2是各试验组分别在初始状态时、酸化后与甲烷化后厌氧消化系统的电导率。可以看出，经过7 d酸化后，各组电导率相差不大，均在7 500~8 200 μS/cm之间，但都明显高于初始状态，这是因为在酸化过程中产生大量的可溶性酸类物质，溶液中的离子浓度增加，使得电导率显著提高。在甲烷化结束后，Fe3O4+PAC试验组的电导率最高，可达10 200 μS/cm，比酸化结束提高了24.7%，高出对照组33.3%，比Fe2O3+PAC试验组提高了11.8%。根据石笑羽等[22]的相关研究，在甲烷化过程中电导率变化较小，随着反应的进行电导率略有上升，说明产甲烷过程中系统导电性能较为稳定。在水中添加与Fe3O4+PAC试验组等量的Fe3O4粉末、活性炭粉末和接种物制成的悬浊液，测定其电导率仅为3 650 μS/cm，远小于Fe3O4+PAC试验组的电导率，说明厌氧消化系统导电性的增强不仅是因为导体物质的添加。有研究表明，可以通过添加Fe3O4、活性炭等导体物质来增强厌氧消化系统中的导电能力，促进互营微生物之间建立DIET机制[15, 23]。Zhu等[23]将玉米秸秆与废活性污泥进行共发酵，并向其中添加活性炭，在厌氧消化进行到第30天时测定电导率，结果表明，与对照组相比，试验组的电导率显著提高，存在构建DIET的巨大潜力。结合各组产甲烷情况分析，Fe3O4+PAC试验组电导率的显著提高说明Fe3O4粉末和活性炭粉末的添加可能加强了厌氧消化系统中基于DIET的生物电连接，进一步增强了系统的导电性能，提高电子传递效率，在增加甲烷产量的同时缩短了甲烷化周期，改善了玉米秸秆厌氧消化产甲烷性能。
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下载CSV 表 2 各组在初始状态时、酸化后与甲烷化后厌氧消化系统的电导率 Table 2 Conductivity of each group of anaerobic digestion system in the initial state, after acidification and after methanation |
为了进一步探究铁氧化物与活性炭的添加对玉米秸秆厌氧消化产甲烷的影响，采用高通量测序对Fe2O3+PAC试验组和Fe3O4+PAC试验组反应器中的细菌、古菌群落进行分析，结果如图 5所示。从细菌群落分布图中可以看出，Clostridium_sensu_stricto_1丰度较高，在Fe2O3+PAC试验组与Fe3O4+PAC试验组中的丰度分别为36.3%、39.5%，Fe3O4+PAC试验组略高于Fe2O3+PAC试验组。Clostridium_sensu_stricto_1为严格梭菌属，可以利用糖类物质作为碳源，生成小分子物质供甲烷菌利用。同时，Clostridium_sensu_stricto_1还可参与异化铁还原过程[24]，在Fe(Ⅲ)含量较高的条件下，可逐渐成为优势菌属[25]。该类细菌的存在为异化铁还原提供了证据，通过这类细菌的异化铁还原作用可以有效促进复杂有机物的水解酸化，这与酸化相试验结果一致。除Clostridium_sensu_stricto_1之外，DMER64与Petrimonas也是潜在的能参与DIET的互营细菌[5, 26]，且Petrimonas作为硫还原细菌，其还原潜力通常与将电子转移到Fe(Ⅲ)氧化物的能力相关，在两组试验组中DMER64丰度均为4.5%，Petrimonas丰度均为1.6%，这说明铁氧化物与PAC的添加可以富集参与DIET的微生物，为厌氧消化系统中DIET的建立提供了可能性。
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图 5 基于属水平的细菌、古菌群落分布 Fig.5 Distributions of bacteria and archaeal communities based on genus level |
图 5(b)展示了厌氧消化系统中古菌群落的分布，在Fe2O3+PAC试验组中Methanosaeta为优势菌属，丰度高达47.6%。Methanosaeta是典型的专性乙酸营养型产甲烷古菌，主要利用乙酸作为底物产甲烷[27]。在Fe3O4+PAC试验组中，Bathyarchaeia与Methanobacterium丰度较高，分别为43.6%和31.4%。Bathyarchaeia属于泉古菌门，能够利用多种含碳有机物，代谢能力强，还有助于抵抗环境扰动，以维持系统稳定性[28]。Methanobacterium为耗氢产甲烷菌，与酸化细菌的共生营养可以有效促进丙酸的降解[29]，这也是该组酸化相中乙酸含量上升、丙酸含量降低的原因之一。此外，Fe3O4+PAC试验组中还有部分耗乙酸产甲烷菌，包括Methanosaeta与Methanosarcina，且Methanosarcina比Methanosaeta能利用更高浓度的酸类物质，底物可以被消耗得更彻底。Methanosaeta、Methanosarcina与Methanobacterium均可参与DIET，有研究表明，在导电物质与高氢分压的诱导下，直接种间电子传递作用可能得到进一步增强[30-31]。结合产气效果与电导率分析，由于Fe3O4+PAC试验组中不仅有耗乙酸产甲烷菌，还有大量耗氢产甲烷菌的存在，使得VFAs和H2都可以得到有效利用；除此之外，Fe3O4和PAC的添加显著提高了系统的导电性，促使互营微生物之间DIET机制的建立，强化了种间电子传递，有效促进了玉米秸秆厌氧消化产甲烷。
3 结论在酸化相和甲烷相中分别添加铁氧化物和活性炭，可以有效强化电子传递，提高玉米秸秆厌氧消化性能。在酸化相中添加铁氧化物可以强化玉米秸秆水解酸化，且Fe3O4比Fe2O3效果好，添加Fe3O4试验组的VFAs与乙醇总质量浓度比对照组提高了25.4%，比添加Fe2O3的试验组提高了8.5%。酸化结束后加入活性炭粉末继续进行甲烷化试验，Fe3O4+ PAC试验组玉米秸秆累积产甲烷量达7 965 mL，与对照组相比提高了27.8%，且t80比对照组缩短了8 d，电导率提高了33.3%，明显高于普通厌氧消化系统的电导率。从微生物群落角度分析，在厌氧消化系统中添加铁氧化物与活性炭可以富集参与DIET的微生物，在Fe3O4+PAC试验组中，细菌优势菌属为Clostridium_sensu_stricto_1，古菌优势菌属为Methanobacterium，这两者可在促进DIET的同时提高H2利用率，从而进一步提高甲烷产量。
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