2026, Vol. 41文章信息
- 梁涯, 刘道利, 蔡大可, 曾萍, 梁慧玲
- Liang Ya, Liu Daoli, Cai Dake, Zeng Ping, Liang Huiling
- 结直肠癌住院患者术后感染的病原菌分布特征及风险因素分析
- Pathogen distribution and risk factors for postoperative infection in hospitalized colorectal cancer patients
- 实用肿瘤杂志, 2026, 41(4): 307-313
- Journal of Practical Oncology, 2026, 41(4): 307-313
基金项目
- 广东省基础与应用基础研究基金自然科学基金项目（2024A1515012131）；广州市科技计划项目（2023A03J0314）
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通信作者
- 刘道利，Email：dl07105@163.com
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文章历史
- 收稿日期：2025-11-03
PDF
2. 广东省人民医院药学部, 广东 广州 510080
2. Department of Pharmacy, Guangdong Provincial People's Hospital, Guangzhou 510080, China
结直肠癌（colorectal cancer, CRC）是我国常见的消化道恶性肿瘤。CRC具体病因尚未明确，可能与遗传、生活方式、饮食习惯和肠道慢性炎性反应等有关[1-2]。CRC患者术后机体抵抗力下降，胃肠道黏膜屏障功能易受损，因此术后感染风险较高。加强患者术后感染的预防工作对提高治疗效果和延长患者生存期很重要。随着抗菌药物的广泛应用，耐药菌种不断增多，细菌耐药程度也逐渐加重[3-4]。抗生素是治疗感染最重要的手段。不合理的抗生素使用会导致细菌耐药风险增高。多项研究证实，术后感染风险与患者自身基础状态（如糖尿病和营养状况）、手术相关因素（如手术时间和出血量）及肿瘤生物学特征（如分期和转移情况）密切相关[5-8]。目前，关于CRC患者术后感染独立风险因素的研究结论尚不一致[9-10]。本研究回顾性分析CRC术后感染患者的临床特征和病原学数据，旨在阐明CRC术后感染的病原菌分布和耐药模式，为经验性用药提供依据；同时，筛选术后感染的独立风险因素，以助力高危患者的早期识别与干预。本研究结果可为优化感染防控策略和减少抗菌药物滥用提供参考。
1 资料与方法 1.1 研究对象选择广州医科大学附属中医医院2018年1月至2024年12月确诊CRC并接受手术治疗的1 200例患者。其中，术后感染179例（感染率为14.92%），归为术后感染组。术后感染组纳入标准：（1）符合《医院感染诊断标准（试行）》[11]中相应感染部位的诊断标准，结合感染部位相关微生物学检查结果，综合判定为术后感染；（2）术后留取感染部位标本（静脉血、中段尿、痰液、伤口分泌物和腹腔积液等），并对标本进行细菌培养和药物敏感检测；（3）排除术前存在感染或合并其他恶性肿瘤者。同期按1∶1比例选取未发生术后感染的接受CRC手术的患者作为对照组。采用近邻匹配法，设定严格匹配容差：（1）手术时间间隔≤30 d；（2）肿瘤部位（左半结肠、右半结肠和直肠）完全匹配；（3）年龄差异≤5岁。最终匹配成功179对。术后感染组年龄35~89岁，（62.43±12.34）岁；男性98例，女性81例。对照组年龄36~88岁，（61.72±11.82）岁；男性102例，女性77例。两组在年龄（t=0.556，P=0.579）和性别（χ2=0.181，P=0.671）方面比较，差异均无统计学意义，具有可比性。采用WHONET 5.0软件进行数据分析和导出，无同一患者重复分析株。本研究已获得广州医科大学附属中医医院伦理委员会的批准（审批号：2025NK082），并豁免患者知情同意。
1.2 临床指标收集收集患者临床资料：（1）一般特征，包括年龄和性别；（2）身体指标，包括体质量指数（body mass index, BMI）；（3）基础疾病，包括是否合并糖尿病和高血压；（4）术前指标，包括术前白蛋白水平；（5）手术相关情况，包括手术时间和术中出血量；（6）肿瘤特征，包括肿瘤位置（左半结肠、右半结肠和直肠）、病理分化程度（高、中和低）、淋巴结转移情况（有和无）和肿瘤分期（Ⅰ~Ⅱ期和Ⅲ~Ⅳ期）等；（7）手术方式（开腹手术和腹腔镜辅助手术）；（8）具体感染类型（切口感染、腹腔感染、血流感染、泌尿道感染和呼吸道感染等）。
1.3 细菌鉴定临床标本按常规方法接种培养，培养后挑取纯化的单个菌落进行革兰氏染色，并结合菌落形态及触酶试验、氧化酶试验和凝固酶试验等进行初步鉴定，并采用VITEK® 2 COMPACT全自动微生物鉴定及药物敏感分析系统（bioMérieux，法国）进行分析鉴定。
1.4 药物敏感试验药物敏感试验采用最低抑菌浓度（minimum inhibitory concentration, MIC）稀释法。其结果判断标准参考美国临床和实验室标准协会（Clinical and Laboratory Standards Institute, CLSI）2018年发布的M100第28版标准[12]。药物敏感试验所用VITEK® 2 AST-GN13、VITEK® 2 AST-GN09和VITEK® 2 AST-GP67药物敏感卡均购自法国bioMérieux公司，其中大肠埃希菌和肺炎克雷伯菌选择VITEK® 2 AST-GN13卡，铜绿假单胞菌和鲍曼不动杆菌选择VITEK® 2 AST-GN09卡，金黄色葡萄球菌和其他球菌选择VITEK® 2 AST-GP67卡。细菌药物敏感试验按VITEK® 2 COMPACT系统操作规程进行，挑取纯培养菌落制备规定浊度的菌悬液，接种相应AST卡后上机培养并自动判读，获得各抗菌药物的MIC及敏感、中介或耐药结果。真菌的药物敏感试验采用酵母样真菌药物敏感试剂盒ATBTM FUNGUS 3（bioMérieux，法国）。采用微量稀释法，按说明书制备待测酵母样真菌悬液，将其转移至配套培养基并接种于试条各反应孔中。孵育后，根据试条各反应孔中酵母样真菌的生长情况进行肉眼判读，获得两性霉素B、氟康唑、伊曲康唑、伏立康唑和氟胞嘧啶的MIC，并按相应判定标准将其判定为敏感、中介或耐药。
1.5 统计学分析采用SPSS 25.0软件进行数据分析。计量资料采用均数±标准差（x±s）表示，组间比较采用独立样本t检验。计数资料采用频数（百分比）表示，组间比较采用χ2检验。以术后感染（是和否）为因变量，将单因素分析中P < 0.05的变量作为自变量，采用输入法（Enter）纳入多因素logistic回归模型，通过Wald χ2检验评估变量显著性。以P < 0.05为差异具有统计学意义。
2 结果 2.1 CRC术后感染的病原菌在各类标本中的检出情况179例术后感染的患者中，泌尿道感染67例（37.43%），血流感染60例（33.52%），手术部位/切口感染26例（14.53%），呼吸道感染13例（7.26%），腹腔感染13例（7.26%）。
感染的病原菌数为179株，在静脉血和中段尿标本中的检出比例最高，分别占33.52%（60/179）和37.43%（67/179）。检出菌种占比依次为大肠埃希菌45.25%（81/179）、金黄色葡萄球菌及其他球菌12.84%（23/179）、肺炎克雷伯菌11.73%（21/179）、真菌11.17%（20/179）和铜绿假单胞菌10.06%（18/179）。
2.2 CRC术后感染的主要流行菌株药物敏感试验分析CRC术后感染患者主要检出的革兰氏阴性菌为大肠埃希菌、肺炎克雷伯菌和铜绿假单胞菌。药物敏感试验显示，大肠埃希菌对氨苄西林（79.01%）、头孢唑林（77.78%）和头孢曲松（70.37%）的耐药率较高，对亚胺培南（4.94%）和哌拉西林/他唑巴坦（6.17%）的耐药率较低；铜绿假单胞菌对头孢唑林（66.67%）等少数药物耐药，对其他药物普遍敏感（表 1）。产超广谱β-内酰胺酶（extended-spectrum β-lactamases, ESBLs）大肠埃希菌对头孢唑林、头孢曲松和氨曲南的耐药率均高于非产ESBLs株（均P < 0.05，表 2）。
| 抗生素 | 耐药株数（%） | ||
| 大肠埃希菌（n=81） | 肺炎克雷伯菌（n=21） | 铜绿假单胞菌（n=18） | |
| 氨苄西林/舒巴坦 | 45（55.56） | 9（42.86） | 0（0.00） |
| 哌拉西林/他唑巴坦 | 5（6.17） | 4（19.05） | 2（11.11） |
| 头孢他啶 | 27（33.33） | 8（38.10） | 2（11.11） |
| 头孢曲松 | 57（70.37） | 8（38.10） | 0（0.00） |
| 头孢唑林 | 63（77.78） | 11（52.38） | 12（66.67） |
| 头孢吡肟 | 27（33.33） | 6（28.57） | 1（5.56） |
| 头孢替坦 | 2（2.47） | 2（9.52） | / |
| 氨曲南 | 35（43.21） | 7（33.33） | 0（0.00） |
| 厄他培南 | 5（6.17） | 3（14.29） | / |
| 亚胺培南 | 4（4.94） | 3（14.29） | 1（5.56） |
| 美罗培南 | / | / | 2（11.11） |
| 阿米卡星 | 5（6.17） | 4（19.05） | 0（0.00） |
| 庆大霉素 | 30（37.04） | 6（28.57） | 0（0.00） |
| 妥布霉素 | 14（17.28） | 5（23.81） | 0（0.00） |
| 环丙沙星 | 43（53.09） | 7（33.33） | 1（5.56） |
| 左旋氧氟沙星 | 45（55.56） | 6（28.57） | 1（5.56） |
| 复方新诺明 | 43（53.09） | 6（28.57） | 2（11.11） |
| 氨苄西林 | 64（79.01） | 16（76.19） | / |
| 哌拉西林 | / | / | 2（11.11） |
| 注 /：无药物敏感试验结果。 | |||
| 抗生素 | 耐药株数（%） | χ2值 | P值 | |
| 产ESBLs大肠埃希菌（n=49） | 非产ESBLs大肠埃希菌（n=32） | |||
| 氨苄西林/舒巴坦 | 32（65.31） | 13（40.63） | 4.776 | 0.029 |
| 哌拉西林/他唑巴坦 | 1（2.04） | 4（12.50） | 2.073 | 0.149 |
| 头孢他啶 | 20（40.82） | 7（21.88） | 3.125 | 0.077 |
| 头孢曲松 | 49（100.00） | 8（25.00） | 52.224 | 0.001 |
| 头孢唑林 | 48（97.96） | 15（46.88） | 29.228 | 0.001 |
| 头孢吡肟 | 20（40.82） | 7（21.88） | 3.125 | 0.077 |
| 头孢替坦 | 0（0.00） | 2（6.25） | 1.081 | 0.001 |
| 氨曲南 | 32（65.31） | 3（9.38） | 24.678 | 0.001 |
| 厄他培南 | 1（2.04） | 4（12.50） | 2.073 | 0.149 |
| 亚胺培南 | 0（0.00） | 4（12.50） | 4.056 | 0.044 |
| 阿米卡星 | 1（2.04） | 4（12.50） | 2.073 | 0.149 |
| 庆大霉素 | 25（51.02） | 5（15.63） | 10.400 | 0.001 |
| 妥布霉素 | 10（20.41） | 4（12.50） | 0.847 | 0.358 |
| 环丙沙星 | 29（59.18） | 14（43.75） | 1.852 | 0.174 |
| 左旋氧氟沙星 | 30（61.22） | 14（43.75） | 2.382 | 0.123 |
| 复方新诺明 | 29（59.18） | 14（43.75） | 1.852 | 0.174 |
| 氨苄西林 | 43（87.76） | 21（65.63） | 5.717 | 0.017 |
大肠埃希菌在血流感染和泌尿道感染中检出较多，分别为53.33%（32/60）和44.78%（30/67）。大肠埃希菌是这2类感染的主要病原菌。这2种来源的菌株的药敏谱总体相似，仅头孢吡肟在血标本中的耐药率高于尿标本（34.38% vs 10.00%，P=0.018；表 3）。革兰氏阳性菌以肠球菌和金黄色葡萄球菌为主，对四环素（73.91%）和青霉素G（60.87%）的耐药率较高；真菌以白念珠菌为主，对所测5种抗真菌药均100%敏感。
| 抗生素 | 大肠埃希菌耐药株数（%） | χ2值 | P值 | |
| 中段尿（n=30） | 静脉血（n=32） | |||
| 氨苄西林/舒巴坦 | 17（56.67） | 17（53.13） | 0.063 | 0.804 |
| 哌拉西林/他唑巴坦 | 3（10.00） | 1（3.13） | 0.896 | 0.346 |
| 头孢他啶 | 13（43.33） | 11（34.38） | 0.268 | 0.603 |
| 头孢曲松 | 22（73.33） | 23（71.88） | 0.015 | 1.000 |
| 头孢唑林 | 21（70.00） | 25（78.13） | 0.435 | 0.566 |
| 头孢吡肟 | 3（10.00） | 11（34.38） | 5.625 | 0.018 |
| 头孢替坦 | 1（3.33） | 1（3.13） | < 0.001 | 1.000 |
| 氨曲南 | 11（36.67） | 16（50.00） | 0.988 | 0.317 |
| 厄他培南 | 2（6.67） | 1（3.13） | 0.268 | 0.607 |
| 亚胺培南 | 3（10.00） | 1（3.13） | 0.896 | 0.346 |
| 阿米卡星 | 2（6.67） | 1（3.13） | 0.268 | 0.607 |
| 庆大霉素 | 12（40.00） | 10（31.25） | 0.281 | 0.597 |
| 妥布霉素 | 6（20.00） | 5（15.63） | 0.089 | 0.746 |
| 环丙沙星 | 17（56.67） | 14（43.75） | 0.590 | 0.446 |
| 左旋氧氟沙星 | 13（43.33） | 18（56.25） | 0.590 | 0.446 |
| 复方新诺明 | 20（66.67） | 14（43.75） | 2.812 | 0.094 |
| 氨苄西林 | 23（76.67） | 24（75.00） | 0.015 | 1.000 |
单因素分析显示，术后感染组在BMI、糖尿病和高血压合并率、手术时间和术中出血量以及低位直肠肿瘤、低分化、淋巴结转移和晚期（Ⅲ~Ⅳ期）患者占比方面均高于对照组，而术前白蛋白水平则低于对照组（均P < 0.05，表 4）。
| 变量 | 术后感染组（n=179） | 对照组（n=179） | t/χ2值 | P值 |
| 年龄（岁，x±s） | 62.43±12.34 | 61.72±11.82 | 0.556 | 0.579 |
| 性别 | 0.181 | 0.671 | ||
| 男性 | 98（54.75） | 102（56.98） | ||
| 女性 | 81（45.25） | 77（43.02） | ||
| 手术方式 | 0.416 | 0.519 | ||
| 腹腔镜 | 76（42.46） | 70（39.11） | ||
| 开腹 | 103（57.54） | 109（60.89） | ||
| 体质量指数（kg/m2，x±s） | 24.52±3.22 | 23.15±2.83 | 4.276 | < 0.01 |
| 合并糖尿病 | 8.787 | 0.003 | ||
| 是 | 45（25.14） | 23（12.85） | ||
| 否 | 134（74.86） | 156（87.15） | ||
| 合并高血压 | 6.917 | 0.009 | ||
| 是 | 52（29.05） | 31（17.32） | ||
| 否 | 127（70.95） | 148（82.68） | ||
| 术前白蛋白（g/L，x±s） | 35.62±4.21 | 38.91±4.53 | 7.118 | < 0.01 |
| 手术时间（min，x±s） | 158.71±56.32 | 132.42±48.71 | 4.724 | < 0.01 |
| 术中出血量（mL，x±s） | 210.51±105.82 | 156.72±89.31 | 5.197 | < 0.01 |
| 肿瘤位置 | 6.789 | 0.034 | ||
| 左半结肠 | 42（23.46） | 54（30.17） | ||
| 右半结肠 | 38（21.23） | 46（25.70） | ||
| 直肠 | 99（55.31） | 79（44.13） | ||
| 病理分化程度 | 8.901 | 0.012 | ||
| 高 | 32（17.88） | 54（30.17） | ||
| 中 | 76（42.46） | 88（49.16） | ||
| 低 | 71（39.66） | 37（20.67） | ||
| 淋巴结转移 | 9.472 | 0.002 | ||
| 有 | 96（53.63） | 67（37.43） | ||
| 无 | 83（46.37） | 112（62.57） | ||
| 肿瘤分期 | 12.266 | < 0.01 | ||
| Ⅰ~Ⅱ期 | 65（36.31） | 98（54.75） | ||
| Ⅲ~Ⅳ期 | 114（63.69） | 81（45.25） |
多因素logistic回归分析显示，BMI、合并糖尿病、手术时间和Ⅲ~Ⅳ期肿瘤分期均为CRC患者术后感染的独立危险因素，术前白蛋白水平升高则是独立保护因素（均P < 0.01，表 5）。
| 变量 | β值 | 标准误 | Wald χ2值 | OR（95% CI） | P值 |
| 体质量指数 | 0.087 | 0.028 | 9.876 | 1.091（1.033~1.152） | 0.002 |
| 合并糖尿病 | 1.234 | 0.321 | 14.657 | 3.435（1.687~7.000） | < 0.01 |
| 手术时间 | 0.012 | 0.004 | 8.765 | 1.012（1.004~1.021） | 0.003 |
| 术前白蛋白 | -0.123 | 0.034 | 13.245 | 0.883（0.823~0.948） | < 0.01 |
| 肿瘤分期（Ⅲ~Ⅳ期） | 1.456 | 0.345 | 17.890 | 4.289（2.134~8.625） | < 0.01 |
| 合并高血压 | 0.452 | 0.287 | 2.478 | 1.571（0.892~2.767） | 0.116 |
| 术中出血量 | 0.001 | 0.001 | 1.892 | 1.001（0.999~1.003） | 0.169 |
| 肿瘤位置（直肠vs结肠） | 0.321 | 0.254 | 1.598 | 1.379（0.832~2.284） | 0.206 |
| 病理分化程度（低vs中高） | 0.287 | 0.261 | 1.210 | 1.332（0.792~2.241） | 0.272 |
| 淋巴结转移 | 0.254 | 0.278 | 0.835 | 1.289（0.756~2.198） | 0.356 |
CRC病因多与结直肠慢性炎性反应、高脂饮食和遗传等有关[13]。术后感染是影响CRC患者恢复与生活质量的常见并发症。本研究回顾性分析2018—2024年本院CRC患者术后中医调理期间感染的病原菌分布、药敏结果和风险因素，旨在为临床分层防控提供依据。
本研究显示，CRC术后感染率为14.92%，略高于既往研究报道的10%左右[6-8]。较高的感染率已排除院感爆发因素，主要与本院晚期患者占比高（Ⅲ~Ⅳ期占64.25%）、免疫功能差、中医调理延长住院时间和急诊手术多等中医医院肿瘤科收治特点有关。感染部位以尿道（37.43%）和血液（33.52%）为主。尿道感染高发与高龄、插尿管污染和肿瘤侵犯泌尿道有关；血流感染则为高龄、术后体质差、合并慢性病导致胃肠黏膜屏障受损和细菌入血所致[14]。伤口感染占14.53%，与Calu等[15]的报道一致；腹腔感染占7.26%，多由肠道菌群复杂和内容物溢出引发，易致腹膜炎甚至败血症[16]。
病原菌以大肠埃希菌为主，在静脉血和中段尿中检出率最高。药物敏感试验结果显示，大肠埃希菌耐药严重，对氨苄西林、头孢唑林和头孢曲松的耐药率分别高达79.01%、77.78%和70.37%。近年来，头孢菌素的广泛使用导致大肠埃希菌对第3代头孢菌素的耐药率升高[17]。头孢曲松已不宜作为经验性用药。病原菌多经质粒传递产生β-内酰胺酶致耐药[18]，对氨苄西林/舒巴坦的耐药率达55.56%。值得注意的是，大肠埃希菌对哌拉西林/他唑巴坦的敏感率高达93.83%，在产ESBLs菌株增多背景下可优先考虑经验性使用；其对亚胺培南的敏感率为95.06%，但亚胺培南作为二线药物应限用于重度感染[19]。
其他革兰氏阴性菌中，肺炎克雷伯菌头孢耐药率与大肠埃希菌相近，可能与肺炎克雷伯菌中产ESBLs菌株介导的多重耐药有关[20]；铜绿假单胞菌易入侵泌尿与血液系统[21]，头孢唑林耐药率达66.67%，建议选用碳青霉烯类或氨基糖苷类作经验性用药。革兰氏阳性菌以肠球菌和金黄色葡萄球菌为主，对四环素和青霉素G的耐药率分别为73.91%（17/23）和60.87%（14/23），提示革兰氏阳性菌的耐药水平较高，因此临床应根据药物敏感试验结果合理选择抗菌药物。本组仅检出1株万古霉素耐药菌株，但临床仍应加强革兰氏阳性菌对糖肽类抗菌药物耐药性的动态监测，警惕万古霉素耐药菌株的出现和传播。此外，本组患者对青霉素的耐药率高，提示青霉素不宜作为经验性使用药物。本研究中真菌样本量较少，存在一定局限，待后续扩大样本量进行深入探讨。
多因素分析显示，BMI、合并糖尿病、手术时间、术前白蛋白水平和肿瘤分期是术后感染的独立影响因素。BMI与肥胖患者脂肪血供差、手术暴露困难和切口愈合延迟有关[22]。合并糖尿病患者术后感染风险高是因为高血糖抑制中性粒细胞功能，并为细菌繁殖提供环境[23]。手术时间的影响源于创面暴露与机体应激加剧[22]。低蛋白血症会导致免疫球蛋白合成减少和黏膜屏障受损[24]。Ⅲ~Ⅳ期患者感染风险与晚期全身炎性反应和手术创伤大相关[24]。
上述风险因素与病原菌分布存在潜在关联：合并糖尿病患者更易发生泌尿道感染，因尿糖升高为大肠埃希菌提供适宜生存环境；手术时间延长增加腹腔污染风险，促使肠源性细菌入血（静脉血检出率33.52%）[25]；低白蛋白血症患者以血流感染为主，与肠道黏膜屏障减弱致细菌易位有关[26]；Ⅲ~Ⅳ期患者因免疫抑制及菌群失调，加剧多重耐药菌（如产ESBLs大肠埃希菌）的定植与感染[27]。单因素分析显示，手术方式对CRC术后感染无影响，表明感染风险更多源自患者自身代谢状态与肿瘤晚期消耗。基于此，临床应建立“术前-术中-术后”链式干预策略：术前对高BMI和低白蛋白水平者强化营养支持以改善免疫屏障，对糖尿病患者实施围术期血糖闭环管理；术中优化流程以缩短手术时间；对晚期患者，术后警惕肠源性细菌易位，尽早给予目标性营养与免疫支持，以打破“易感网络”，从而降低感染率。
本研究的局限性在于：未采用倾向评分匹配（propensity score matching, PSM）对BMI和糖尿病等混杂因素进行多维度校准，可能存在残余混杂偏倚；作为单中心回顾性设计，本研究的样本为区域性中医医院晚期患者，具有中医介入等的特殊性，因此研究结果向综合性西医医院外推时需谨慎。
综上所述，CRC术后感染以大肠埃希菌（尤其产ESBLs菌株）为主，耐药形势严峻。高BMI、合并糖尿病、长手术时间、低术前白蛋白水平和晚期肿瘤分期是独立风险因素，且与特定病原菌易位定植密切相关。临床应重视上述因素的早期识别与链式干预，以改善患者预后，未来需进一步扩大样本量加以研究，应关注真菌和少见病原菌的防控。
利益冲突 所有作者声明无利益冲突
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