水陆生态系统间营养物质流动过程及相互影响仍知之较少^[1]。滨海湿地是联系水陆生态系统的交汇带和过渡带^[2]。水鸟是滨海湿地重要的生物类群之一，位于食物链的顶端，具有集群取食、栖息和繁殖等习性。水鸟可通过捕食将水体中的养分以粪便、食物碎屑和残体等形式返回陆地生态系统^[3-4]，从而影响栖息地土壤理化性质。例如，我国南海诸岛上独特的富磷土壤生态系统是在特殊的气候、海鸟及植物等的作用下形成的^[5]。美国佛罗里达大沼地树岛是沼泽地里的高地，占大沼地面积的5%左右，但储藏了进入大沼地70%的磷，鸟类排泄转移是该区域磷重新分配的重要途径之一^{[3, 6]}。我国的滨海湿地处于候鸟种类(492种)和数量(5 000万只水鸟)最多的东亚-澳大利西亚迁徙路线的中心位置，是迁徙水鸟重要的停歇地和越冬地。水鸟传输下养分从水体向陆地的反向迁移对栖息地土壤养分分布及累积产生什么样的影响还不清楚。

杭州湾位于浙江省东部，西接钱塘江，东至东海，呈喇叭口形状，属河口海湾，是我国南北滨海湿地的分界线。鹭鸟是杭州湾湿地生态系统中的重要生物种类之一，也是环境质量评价的一类指示动物，多栖息于海滨、湖泊、河流、沼泽、水稻田等近水林区，以食小鱼、虾和水生昆虫等水生生物为主，此外也包括软体动物和甲壳动物等。鹭鸟多选择固定的地点筑巢，繁殖期时多群居营巢。杭州湾围垦滩涂建立大量的水产养殖塘，为水鸟提供了丰富的食物来源。同时，围垦区建立的大量防护林带以及围垦区湿地恢复后营造的有林湿地为鸟类提供了安全的栖息地。因此，以杭州湾国家湿地公园有林湿地为研究对象，开展鹭鸟集群繁殖活动对栖息地土壤养分的影响研究，探索湿地土壤养分迁移转化的机制，对湿地恢复规划和管理具有指导意义。

研究区位于杭州湾南岸杭州湾国家湿地公园内，北纬30°19′01″，东经121°09′32″。该地属北亚热带海洋性季风气候，四季分明，年平均气温16 ℃，年平均降水量1 273 mm，年平均日照时间2 038 h，无霜期244 d。湿地公园包括自然滩涂和围垦湿地。自然滩涂区域拥有典型的自然生物群落演替序列，依次为光滩、海三棱藨草(Scirpus mariqueter Wang et Tang.)和芦苇[Phragmites australis(Cav.) Trin. ex Steud.]生长区。由于外来种互花米草(Spartina alterniflora Loisel.)的入侵，在海三棱藨草和芦苇生长区之间出现了互花米草镶嵌群落^[7]。围垦湿地区主要由草本沼泽、水产养殖塘、芦苇水塘及有林湿地等景观构成。

调查样地设在围垦湿地区的有林湿地区块，该区块于2004年围垦而成，地势平坦，土壤为滨海盐土，质地为粉砂质，本底条件一致，围垦初期为杭州湾滨海绿地试验区，面积约58 hm²，主要用于滨海围垦区及防护林带适生树种筛选试验，分布有适合鸟类栖息的黄山栾(Koelreuteria paniculata Laxm.)、香樟(Cinnamomum camphora L.)、乌桕[Sapium sebiferum(Linn.) Roxb.]、木麻黄(Casuarina equisetifolia Linn.)、女贞(Ligustrum lucidum Ait.)、赤桉(Eucalyptus camaldulensis Dehnh.)、水杉(Metasequoia glyptostroboides Hu et W. C. Cheng)等大型乔木，林下草本灌木定期清理。2005年该区域开展湿地恢复项目，部分恢复为鱼塘和芦苇沼泽，于林地内人工开挖水系，改造为有林湿地区域，并逐渐吸引了大量鹭鸟到此栖息繁殖。因而该区域具有适合鹭鸟觅食的水域生境及适合其集群栖息和繁殖的林地，是开展鹭鸟对栖息地土壤影响的理想区域。

根据国家林业和草原局杭州湾湿地生态系统定位观测研究站对杭州湾国家湿地公园鹭鸟繁殖期(4—9月)栖息数量和鸟巢分布情况调查，将湿地公园东南区块(约58 hm²)土壤分为鹭鸟集群繁殖影响区(鹭鸟影响区)和无鹭鸟影响区(对照区)两种类型。于2015年11月份，鹭鸟繁殖期结束后进行采样，以尽量避免土壤样品中直接混入鸟粪。其中，鹭鸟影响区共布设13个样方，平均鸟巢密度为1 390个·hm^-2，鹭鸟栖息繁殖时间为8~10 a。对照区共布设11个样方，平均鸟巢密度40个·hm^-2。对照区与鹭鸟影响区设置尽量靠近，以减少土壤空间变异影响。每块样方大小为5 m×5 m，采样时去除地表枯落物，采用5点法采集样方内土壤表层(0~10 cm)混合样品约1 kg。样品经风干研磨后过筛，用于测量土壤有机碳(soil organic carbon, SOC)、全氮(total nitrogen, TN)、全磷(total phosphorus, TP)、碱解氮(available nitrogen, AN)、有效磷(available phosphorus, AP)、pH值、电导率(electric conductivity, EC)等基本理化性质，具体测定方法参考《土壤农业化学分析方法》 ^[8]。

采用SPSS 16. 0软件进行数据的统计分析，包括对不同区域土壤理化性质间的Pearson相关性分析及独立样本T-test检验。

鹭鸟集群繁殖对土壤有机碳、全氮、全磷、碱解氮和有效磷含量的影响如表 1所示。从表 1中可以看出，鹭鸟集群繁殖影响下，土壤有机碳、全氮、全磷、碱解氮和有效磷含量均升高，且各指标含量分别是对照区的1. 55、1. 63、1. 85、2. 07和3. 17倍。除了提高土壤氮磷总量及其速效成分的含量，鹭鸟集群繁殖活动也提高了土壤氮磷养分的有效性。鹭鸟影响区碱解氮、有效磷占总氮和总磷的比例分别为(14.1±3.0) %和(11.3±1.8) %，对照区碱解氮、有效磷占总氮和总磷的比例分别为(10.9±1.8) %和(6.5±2.0) %，前者分别是后者的1. 29和1. 74倍。各指标独立样本T-test检验表明，对照区与鹭鸟影响区土壤中有机碳、全氮、全磷、碱解氮、有效磷含量及碱解氮/总氮、有效磷/总磷差异极显著(P < 0. 01)。

鹭鸟影响区及对照区土壤pH值和电导率分布结果见图 1。从图 1可以看出，鹭鸟集群繁殖活动提高了土壤电导率。鹭鸟影响区土壤电导率为(0.78±0.39)mS·cm^-1，是对照区土壤电导率的2. 62倍，鹭鸟集群繁殖活动降低了土壤pH值。独立样本T-test检验表明，对照区与鹭鸟影响区土壤pH值和电导率差异极显著(P < 0.01)。

	图 1 鹭鸟影响区及对照区土壤pH值和电导率 Fig. 1 pH and EC in soils with or without egrets inhabiting
图选项

对研究区土壤基本理化性质的相关性检验表明(表 2、表 3)，土壤部分指标间相关性在对照区和鹭鸟影响区表现一致，其中，土壤有机碳和全氮、有机碳和碱解氮、全氮和碱解氮、全磷和有效磷相关性都为显著或极显著正相关；土壤pH值和全磷、pH值和有效磷相关性都表现为显著或极显著负相关。而土壤部分指标间相关性在对照区和鹭鸟影响区表现相反，其中，土壤有机碳和全磷、有机碳和有效磷、全氮和全磷、全氮和有效磷相关性在对照区不显著，但在鹭鸟影响区表现为显著或极显著负相关。土壤有机碳和pH值、有机碳和电导率、全氮和电导率、碱解氮和电导率相关性在对照区不显著，但在鹭鸟影响区表现为显著或极显著正相关。

氮磷的过量输入被认为是导致水体发生富营养化的主要原因之一，目前对氮磷从陆域向水域转移过程的关注较多，而对其反向迁移的研究比较有限。水鸟可通过捕食将水体中养分以粪便、食物碎屑等形式返回陆地生态系统^[3-4]，从而驱动着水体和陆地生态系统养分的再分配^[9-10]。本研究中，鹭鸟影响区土壤养分指标，如有机碳、全氮、全磷、碱解氮、有效磷含量都显著高于对照区。由于研究区林下定期清理，且外源输入如大气干湿沉降对不同样地间土壤的影响差异也较小，故土壤养分的累积很大程度上与鹭鸟栖息导致的鸟粪输入有关。对厦门白鹭自然保护区鸡屿岛上的鹭鸟集群营巢地鸟粪和表层土壤的调查表明，白鹭排泄物中氮、磷含量分别为6. 89%和3. 68%，鹭鸟的集群繁殖活动能够提高营巢地土壤的营养状况^[11]。对美国佛罗里达大沼地树岛土壤的研究也显示，树岛储藏了进入大沼地70%的磷，而鸟类排泄迁移是该区域磷再分配的重要途径之一^{[3, 6]}。土壤中的电导率可以反映土壤混合盐的含量，本研究中鹭鸟影响区土壤电导率高于对照区，反映了鹭鸟粪排泄输入对土壤的影响。对受迁徙小天鹅排泄影响的稻田土壤电导率空间变化研究也表明，高电导率区域与小天鹅成群栖息区域基本一致^[12]。本研究区pH值的变化趋势与电导率相反，即鹭鸟栖息影响下土壤pH值相比对照区明显降低。这一方面是由于鹭鸟粪pH值(一般在7.0左右^[13])比研究区土壤本底pH值(8.0左右)要低，另一方面，可能与鸟粪中含有大量的未腐解有机物质及尿酸有关。

土壤氮磷与有机碳含量间的相关性指示着土壤养分的可能来源。自然情况下，土壤中磷素除植物残体内存在少量有机态以外，其他主要为无机形态且主要来源于成土母质，因而与有机碳的相关性不显著。土壤中氮则主要来源于动植物残体、生物固氮，少量来源于降水等其他过程，主要是以有机氮的形态存在，因而与有机碳呈现出显著的正相关。土壤有机碳和全磷、有机碳和有效磷相关性在对照区不显著，但在鹭鸟影响区表现为显著或极显著负相关，说明磷的积累与有机质的输入无关，而是以无机形态的磷输入为主，这与鸟粪携带大量无机态磷有较大关系。相关研究也表明，水鸟粪中82%~97%的磷是以盐酸提取的无机态磷的形式存在^[3]。土壤有机碳和全氮、有机碳和碱解氮间相关性在对照区和鹭鸟影响区都表现为显著或极显著正相关。这是由于鸟粪中除了含有尿酸外，也含有其他食物碎屑、残体及未腐解有机物质^{[4, 6, 14]}，因而鸟粪仍然提供了大量有机态氮的输入。全氮和全磷相关性在鹭鸟影响区表现为极显著负相关，这可能与以下两方面原因有关，一是土壤中氮磷的来源本身存在着差异；二是鸟粪输入的氮磷进入土壤后的转化过程不同，可能导致它们在土壤中累积的效率有所差异，具体需要后续进一步研究。

土壤氮磷养分含量在鹭鸟影响区显著高于对照区，但同时也表现出较大的标准差，即不同样方间含量差异较大，说明存在其他一些因子的影响。相关研究也表明，水鸟栖息筑巢年限、鸟巢密度甚至水鸟取食食物的不同，决定了水鸟栖息的数量、密度以及鸟粪的输入量和鸟粪中氮磷养分的含量，进而影响土壤采样点中养分含量^[15-17]。此外，土壤布点本身也会对调查结果产生一定影响，这是由于栖息地水鸟鸟巢及鸟粪输入具有一定的随机和离散分布。需要指出的是，鸟粪的过量输入也可能产生一系列的生态环境问题^{[13, 18-19]}。因此，关于鸟粪输入对栖息地土壤养分分布的影响还要进一步深入研究。

通过对比监测杭州湾滨海湿地鹭鸟影响区和对照区土壤中养分含量表明，鹭鸟集群繁殖活动提高了土壤有机碳、全氮、全磷含量及其养分有效性。受鸟粪输入影响，土壤中电导率相比对照区也显著提高，但土壤pH值的变化趋势则相反。土壤氮磷与有机碳含量间相关性在鹭鸟不同影响区域的变化进一步指示着鸟粪对土壤养分影响。杭州湾湿地鹭鸟对栖息地土壤养分具有明显的累积作用，经过长期积累可能进一步影响栖息地生态系统的植物多样性和生产力。由于栖息地土壤氮磷养分含量也可能受鹭鸟筑巢年限、鸟巢密度甚至水鸟取食食物的不同而表现出不同的分布格局，关于鸟粪输入对栖息地生态系统的影响需进一步深入研究。