2. 上海海洋大学 上海水产养殖工程技术研究中心, 上海 201306;
3. 上海海洋大学 水产动物遗传育种中心上海市协同创新中心, 上海 201306
阳澄湖面积为119.04 km2,平均水深为2.12 m,是太湖平原上第3大淡水湖泊,对于渔业资源、工农业用水、旅游及洪水控制等起着关键作用,同时在保护生物多样性及保持生态平衡方面起着不可或缺的作用[1]。阳澄湖是大闸蟹(中华绒螯蟹Eriocheir sinensis)生长的理想之地,东湖和中湖均设有网围养殖大闸蟹,一直推崇“以蟹保水”的生态养蟹模式。20世纪80年代,阳澄湖水质为Ⅱ类水,90年代下降到Ⅲ类,进入21世纪水质进一步恶化为Ⅲ~Ⅳ类,部分指标甚至恶化为劣Ⅴ类,其中高锰酸盐指数维持在Ⅲ类、总氮指标长期为劣Ⅴ类、总磷指标为Ⅳ~Ⅴ类[2]。近年来由于阳澄湖经济的发展和旅游景点的建设对阳澄湖造成很大的污染,水源质量正在逐步恶化阶段[3],对阳澄湖水质的监测和研究也显得尤为重要。苏州政府为维护阳澄湖生态环境并清理湖中航道,于2008年5月将养蟹网围缩减至21.3 km2。
目前,湖泊网围养殖对生态环境有关的影响已经引起人们广泛的关注,国内许多专家开始展开对网围养殖的研究,如东太湖[4-5]、滆湖[6]还有淀山湖[7]的网围养殖对生态环境的影响,主要研究都集中在水生植物、理化因子[8]、环境效应[9]、细菌[10]、轮虫[11]及底栖动物[12]等方面,对浮游植物群落结构的影响还未见有报道。浮游植物作为水体的初级生产者、水中重要的饵料生物,是研究湖泊生态状态、揭示湖泊生态系统结构和功能以及进行养殖和治理等问题的重要保障,同时更是水体环境的重要指示生物[13-15]。本研究对阳澄湖中3组网围养蟹水域及其湖区对照点的浮游植物群落结构及物种多样性进行分析比较,为湖泊水体生态系统的监测及水产养殖业的生态网围养殖可持续发展提供基础的数据资料和理论依据。
1 材料与方法 1.1 采样站点设置2008年6月至2009年5月,每月月底取样,设6个采样点,其中:阳澄湖中湖及东湖设3个网围内的采样点A1、B1和C1;3个网围采样点对照的湖区采样点A2(湖中心)、B2、C2(水资源保护区)。一般网围面积设置为0.067 km2。
生态网围养蟹:采用草、蟹、螺标准化生态养殖模式,通过种植水草如金鱼藻、狐尾藻、苦草、轮藻、伊乐藻等达到修复生态的效果,同时控制好网围中放蟹密度,并适时投放活螺蛳,其分泌物具有快速絮凝悬浮物的特质,以吸附、沉淀水中悬浮颗粒,网围中采取“品”字型的轮作养殖并混养花白鲢。
1.2 样品采集及处理根据《湖泊生态调查观测与分析》[16]进行采样和分析。浮游植物定性样品用25号浮游生物网(网目64 μm)采集,将生物网在水面下作“∞”状来回移动5~10 min,收集于60 mL的标本瓶,加入约水样体积4%的甲醛溶液固定。定量样品用5 L柱式采水器在表层、底层各采5 L水,取1 L的混合水样用水样体积的1%鲁哥氏液和4%的甲醛溶液固定,带回实验室后在室内沉淀器中沉淀48 h,浓缩至50 mL。
定性及定量样品用光学显微镜(Olympus CX21,10×40倍)计数镜检,取0.1 mL滴入浮游植物计数框内,用盖玻片封口放置在显微镜下观察计数,单个样品重复计数两次取平均值(两次计数结果相对偏差小于±15%)。
种类鉴定主要依据朱浩然[17]、魏印心[18]、齐雨藻等[19]、施之新[20]、胡鸿钧等[21]、XIA等[22]对藻类特征的描述。
1.3 数据分析种类优势度公式:
式中:ni为第i种物种的个数;N为所有物种的个数;fi为第i种物种的出现频率。当Y>0.02时该种为优势种[23]。
群落种类组成的多样性分析使用公式2~4。
Shannon-Wiener物种多样性指数:
Margalef物种丰富度指数:
Pielou物种均匀度指数:
式中:N为样品中所有种类的总个体数;S为样品中种类总数;ni为第i种物种个体数[24]。
Jaccard相似性指数:
式中:a为一个地区的物种种类数总和;b为另一地区的物种种类数总和;c为两地区共有的物种种类数。当Sj值为0~0.25时极不相似;当Sj值为0.25~0.50时中等不相似;当Sj值为0.50~0.75时中等相似;当Sj值为0.75~1.00时极相似[25]。
水体富营养化评价标准:浮游植物密度 < 30×104个/L为贫营养水平;30×104~100×104个/L为中营养水平;大于100×104个/L为富营养水平。
根据多样性指数对水质进行评价标准:H′ < 1,为重污染,1~3为中污染,H′> 3为轻污染或无污染;D>5水质清洁,D>4为寡污型,D>3为β-中污型,D < 3为α中污-重污型;J < 0.3为重污染,0.3~0.5为中污染,0.5~0.8为轻污染或无污染。
数据的统计及相关性分析用SPSS 18.0和CANOCO 4.5软件。
2 结果与分析 2.1 湖泊水质因子在各站点调查浮游植物的同时测定理化指标,即水深(Deep)、水温(Tem)、透明度(SD)、溶解氧(DO)、叶绿素a(Chl.a)、总氮(TN)、总磷(TP)、高锰酸盐指数(CODMn)、氨氮(NH3-N),并计算卡尔森营养状态指数TSIM等。方差分析表明各理化指标6个采样点之间无显著性差异(P>0.05),见表 1。
网围内的透明度均值[(61.22±7.65) cm]高于网围外[(56.97±7.42) cm],溶解氧均值[(9.68±0.07)mg/L]高于网围外[(9.39±0.23)mg/L],总磷均值[(0.18±0.42) mg/L]高于网围外[(0.16±0.01)mg/L]。而网围内氨氮均值为(0.45±0.04) mg/L,略低于网围外[(0.49±0.05)mg/L],总氮均值[(1.35±0.15)mg/L]低于网围外[(1.58±0.70)mg/L],叶绿素a均值[(23.55±3.81)mg/m3]低于网围外[(25.13±1.37)μg/L]。其他环境因子均值没有太大差异。
2.2 养蟹网围内外浮游植物种类组成的对比阳澄湖养蟹网围内外6个采样点共采集到浮游植物8门116属275种(包括变种),其中蓝藻门17属38种,绿藻门54属111种,硅藻门32属46种,裸藻门6属23种,隐藻门2属4种,甲藻门3属5种,金藻门3属4种,黄藻门4属5种。在网围内采样点A1、B1、C1采集到浮游植物分别为176种、167种、183种;网围外湖区采样点A2、B2、C2分别为176种、163种、189种。对3组对照组进行Sj相似性指数分析:A1与A2为0.63,B1与B2为0.72,C1与C2为0.62,结果显示各养蟹网围内外浮游植物种类均为中等相似。
养蟹网围内外浮游植物各门类所占比例相似:网围内蓝藻门占78.44%,绿藻门占16.96%,硅藻门占3.39%,裸藻门占0.03%,黄藻门占0.57%,金藻门占0.23%,甲藻门占0.05%;网围外蓝藻门占74.59%,绿藻门占15.87%,硅藻门占4.44%,裸藻门占0.11%,黄藻门占0.55%,金藻门占0.30%,甲藻门占0.02%。在阳澄湖这6个采样点中蓝藻、绿藻和硅藻占浮游植物总数90%以上,其中3组对照组即A1与A2、B1与B2、C1与C2的绿藻、硅藻和蓝藻的占比相似(图 2),均以蓝藻门占主要比例,绿藻门次之,硅藻门最少。
阳澄湖网围内发现优势种共3种,分别为铜绿微囊藻(M. aeruginosa)、不定微囊藻(M.aeruginosa)和伪鱼腥藻属未定种(Pseudoanabaena sp.),均属蓝藻门;这3种蓝藻在网围外也是优势种,但相比网围内多了密集微囊藻(M.densa),同样均属蓝藻门。其中阳澄湖网围内外优势度排前3且在网围内外均出现的优势种有3种,为铜绿微囊藻、不定微囊藻和伪鱼腥藻属未定种。
2.3 养蟹网围内外浮游植物优势种的季节变化阳澄湖网围内外共出现优势种21种,隶属于蓝藻门(8种)、硅藻门(3种)、绿藻门(10种)。从整体上看,优势种有较为明显的季节变化,不同季节的主导优势种以及优势种种类有一定的差异(表 2)。网围内冬季优势种种类数最多,为11种,以绿藻门为主,优势度最高的是裂开圆丝鼓藻(Hyalotheca dissiliens),优势度为0.11;秋季优势种为10种,以蓝、绿藻门为主,优势度最高的是铜绿微囊藻,为0.22;春季优势种为9种,以绿藻门为主,优势度最高的是伪鱼腥藻属未定种,为0.34;优势种种类数最少的是夏季,为7种,均为蓝藻,优势度最高的是铜绿微囊藻,为0.38。网围外冬季优势种种类数最多,为11种,以绿藻门为主,但是优势度最高的是硅藻门的梅尼小环藻(Cyclotella meneghiniana),为0.13;春季和秋季优势种均为10种,以蓝、绿藻门为主,优势度最高的种均是不定微囊藻(M.incerta),分别为0.13和0.15;夏季优势种种类数最少,为6种,均为蓝藻门,优势度最高的是铜绿微囊藻,为0.37。总体看来,阳澄湖网围内外四季优势种组成以及演替情况相似,各个季节均出现的优势种为不定微囊藻和伪鱼腥藻属未定种,总体上春冬秋季蓝硅绿藻分布均匀,而夏季以蓝藻门为主。
阳澄湖养蟹网围内生物密度年均值为(3 143.38±3 660.84)×104个/L,网围外生物密度年均值为(3 830.77±4 296.56)×104个/L,网围内年均值低于网围外,这种现象在3—5月和7—8月这两个时间段较为明显。方差分析表明网围内外没有显著差异(P>0.05)。且从总体趋势看来,阳澄湖养蟹网围内外浮游植物生物密度的年变化趋势相似,7月和8月浮游植物生物密度值出现高峰期,在次年4月和5月出现小高峰(图 3)。
浮游植物生物量在网围外年均值为(5.24±4.10)mg/L,网围内的年均值为(3.71±2.31)mg/L,网围内生物量均值低于网围外。网围内外生物量在6月份出现高峰期,在次年5月出现小高峰(图 4)。方差分析表明网围内外没有显著差异(P>0.05)。
阳澄湖浮游植物网围内平均Shannon-Wiener多样性指数H′、Pielou物种均匀度指数J和Margalef物种丰富度指数D分别为2.46±0.07、0.63±0.02和3.06±0.06;网围外湖区采样点年平均H′值、J值和D值分别为2.30±0.08、0.57±0.02和3.25±0.24。3种多样性指数没有明显的季节变化,且均在8月出现最小值,多样性指数H′和均匀度指数J的最大值出现在3月份,而丰富度指数D的最大值出现在4月份。方差分析表明网围内外没有显著差异(P>0.05),见表 3。
对阳澄湖网围内外21种优势种和环境因子分别进行趋势对应分析(DCA),可知网围内排序轴中梯度最大值为1.459,网围外为1.426。采用基于线性模型的排序方法,用RDA对21种优势种与理化因子进行分析,其中浮游植物种类代码见表 2,前两个主排序轴与环境因子相关性系数统计信息见表 4。
网围内第一、第二排序轴特征值分别为0.414和0.123;浮游植物种类与环境因子相关性系数分别为0.916和0.920,物种变异累计百分数分别是41.4%和53.7%,种类-环境变异累计百分数分别是53.7%和65.9%。网围外第一、第二排序轴特征值分别为0.551和0.142;浮游植物种类与环境因子相关性系数分别为0.999和0.993,物种变异累计百分数分别是55.1%和69.4%,种类-环境变异累计百分数分别是56.3%和70.8%。
对环境变量与浮游植物密度进行RDA分析,网围内排序结果表明溶解氧和水温对浮游植物群落结构的影响比较大,其中水温对浮游植物群落结构影响最大,而影响最小的环境因子是pH。所有的蓝藻都与水温有较大的正相关,与pH、溶氧呈负相关;硅藻门中梅尼小环藻和尖针杆藻与水温呈负相关,与溶氧、pH呈正相关,而硅藻门中颗粒直链藻与温度和pH呈正相关,与溶氧呈负相关;绿藻门中巨型胶囊藻、四尾栅藻和被甲栅藻在排序图中位置接近,说明它们生境相似,与水温呈正相关,溶氧呈负相关,除此之外大部分绿藻与水温呈负相关,其中小双胞藻与坐标轴原点较为相近,可以看出它受环境因子的影响较小。网围外排序结果表明pH和水温对浮游植物群落结构的影响比较大,其中pH对浮游植物群落结构影响最大,而总氮的影响最小。蓝藻门、硅藻门以及绿藻门浮游植物与水温的相关性情况与网围内相似(图 5)。
浮游植物的生长繁殖会受到各类因子的制约,限制因子必须在适合浮游植物生长的范围内。这些因素可能是浮游植物所处水体的环境因素,如温度、压力、pH、盐度、水动力、营养盐等,也可能是水体中其他生物种类甚至是浮游植物不同种类之间,如捕食、竞争、寄生等[26]。
从季节上来看,网围内外的浮游植物生物密度变化趋势相似:均于5月生物密度达到小高峰,7月或8月达到生物密度最高峰。由此看出在浮游植物生物密度周年变化中有较为明显的季节规律,合适的水温有助于浮游植物的生长[27]。Pearson相关性统计结果表明:水温与浮游植物的生物密度、生物量呈极显著正相关(与生物密度:r=0.615, P < 0.01;与生物量:r= 0.504, P < 0.01)。阳澄湖网围内外21种优势种和环境因子的RDA分析结果表明温度是对浮游植物密度分布造成影响最大的环境因子:蓝藻是喜温性藻,与水温呈正相关,处于13 ℃以下的蓝藻生长缓慢,其最适生长温度为25~35 ℃,主要出现在温度较高的夏秋季;金藻门的黄群藻与黄藻门的黄丝藻都是冷水种,与水温呈负相关,主要出现在寒冷的冬季;硅藻门中梅尼小环藻和尖针杆藻与水温呈负相关,与大部分硅藻喜低温的特征相符。由此可认为水温是影响阳澄湖浮游植物现存量的重要决定因素。
网围内外浮游植物现存量没有统计学上的显著差异,从年均值上看,网围内生物密度和生物量基本都低于网围外。阳澄湖围网养殖期为3—10月,非养殖期为11月至次年2月;养殖期间一般3—4月份会投放蟹苗和螺蛳及种水草,由于水温渐渐升高,河蟹开始全面摄食;4—10月是浮游植物生长高峰期,也是河蟹摄食的旺季,尤其是9月份摄食强度达到顶峰,但4—10月份网围内浮游植物的生物密度和生物量均低于网围外。可见网围中放养的大闸蟹、花白鲢以及投放的螺蛳会滤食、摄食浮游植物,对浮游植物现存量起到降低效果。
Pearson相关性分析结果显示溶解氧与浮游植物生物密度呈极显著负相关(与生物密度:r=-0.240, P < 0.01)。网围养殖期间的4月份开始在网围内种植水草,这些水草是河蟹的天然饵料,也是河蟹栖息、避敌、蜕壳的场所,对于水体而言可以增加溶氧量、净化水体[28-29]。同时,水草通过向水体中释放化感物质来抑制浮游植物的生长,也可以为水体中生存的其他微生物提供附着基质,一些微生物以浮游植物为食,故能有效控制浮游植物的现存量[30]。网围中的氮、磷并没有因为投放饵料而升高,反而与网围外湖区的含量相近甚至略低,金鱼藻、狐尾藻、苦草和伊乐藻可以明显控制水体中总氮、总磷含量[31-32]。另外,轮藻对小球藻和鱼腥藻有抑制作用[33],狐尾藻通过向水体释放酚类化合物抑制蓝藻(如巨颤藻和铜绿微囊藻)的生长[34],相关研究表明金鱼藻和苦草对浮游植物也有抑制作用[35]。因此,定期种植水草可以维持网围内水质,有效抑制浮游植物大量繁殖,在此期间网围内浮游植物的生物密度和生物量并没有因为养殖投放饵料导致水质变差,反而低于对应湖区。
3.2 养蟹网围内外水质比较根据国内有关湖泊富营养化评价标准[36],网围内以及对应湖区的生物密度均大于100×104个/L,网围生物量的年均值范围为3~5 mg/L,网围外湖区的生物量均值略大于5 mg/L,网围内低于5 mg/L,可见网围内外均属中营养-富营养水体,且跟网围外湖区富营养化水平相比,网围内还略低。
根据浮游植物多样性指数评价标准[37],养蟹网围内外的年均H′值都小于3,D值都在介于3和4之间,可得网围内外水质均为β-中污型。从网围内外比较来看,网围H′值和D值都要大于网围外的,网围的水质比网围外略好,这与浮游植物的现存量得出的结果相似。
传统研究[38-39]认为网围养殖导致湖泊水质变差,而吴庆龙等[40]对东太湖河蟹网围养殖区域内水体环境效应的影响、凌云等[10]对阳澄湖养殖网围内浮游细菌的调查以及陈立婧等[11]对阳澄湖河蟹网围内外轮虫群落结构变化的研究皆得出网围养蟹对湖泊整体水质及湖泊中浮游生物的影响均不大。通过对比研究发现,网围养蟹的养殖模式对阳澄湖浮游植物群落结构没有影响,由于养殖期间投放的水草可以有效控制浮游植物的大量繁殖,能够达到“以蟹保水”的目标,较有效的改善湖泊水质,缓解湖泊富营养化发展。
感谢上海海洋大学吴淑贤、刘樵、蔡骏、马俊等同学参加的部分野外调查及室内实验,同时也感谢阳澄湖渔政站提供的采样船及阳澄湖网围养殖数据。
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