四川动物  2020, Vol. 39 Issue (4): 385-393

扩展功能

文章信息

任月, 贾婷, 章迪, 张浩, 王政昆, 朱万龙
REN Yue, JIA Ting, ZHANG Di, ZHANG Hao, WANG Zhengkun, ZHU Wanlong
云南省5个地区大绒鼠形态学的Bergmann定律检验
Application of Bergmann's Rule in the Morphological Traits of Eothenomys miletus from Five Areas of Yunnan Province
四川动物, 2020, 39(4): 385-393
Sichuan Journal of Zoology, 2020, 39(4): 385-393
10.11984/j.issn.1000-7083.20190384

文章历史

收稿日期: 2019-11-12
接受日期: 2020-05-18
云南省5个地区大绒鼠形态学的Bergmann定律检验
任月1 , 贾婷2 , 章迪2 , 张浩1 , 王政昆1 , 朱万龙1 *     
1. 云南省高校西南山地生态系统动植物生态适应进化及保护重点实验室, 云南师范大学生命科学学院, 生物能源持续开发利用教育部工程研究中心, 云南省生物质能与环境生物技术重点实验室, 昆明 650500;
2. 云南经济管理学院, 昆明 650106
摘要:为探究云南省5个地区(德钦、香格里拉、丽江、剑川和哀牢山)大绒鼠Eothenomys miletus形态学指标是否符合Bergmann定律,采集53只非繁殖期的雄性大绒鼠,采用双变量相关、线性回归和多元线性回归分析大绒鼠形态学指标与纬度、海拔和年平均温度的关系。结果表明:研究区域大绒鼠的体质量、体长、颅全长、颅基长、尾长、耳长、耳宽、前肢长和后肢长均与纬度、海拔和年平均温度有显著相关关系,其中,与纬度和海拔呈负相关,与年平均温度呈正相关。结果表明,大绒鼠体型和头骨性状变异不符合Bergmann定律,但其突出部位的变异符合Allen定律。
关键词Bergmann定律    横断山    大绒鼠    颅全长    体长    
Application of Bergmann's Rule in the Morphological Traits of Eothenomys miletus from Five Areas of Yunnan Province
REN Yue1 , JIA Ting2 , ZHANG Di2 , ZHANG Hao1 , WANG Zhengkun1 , ZHU Wanlong1 *     
1. Key Laboratory of Ecological Adaptive Evolution and Conservation on Animals-Plants in Southwest Mountain Ecosystem of Yunnan Province Higher Institutes College, School of Life Sciences, Yunnan Normal University, Engineering Research Center of Sustinable Development and Utilization of Biomass Energy Ministry of Education, Kunming 650500, China;
2. Yunnan College of Business Management, Kunming 650106, China
Abstract: To investigate whether the morphological traits of Eothenomys miletus were accordant with the Bergmann's rule of different geographical environments in Yunnan Province, E. miletus were collected from Deqin, Xianggelila, Lijiang, Jianchuan and Ailaoshan, respectively. Bivariate correlation, linear regression and multiple linear regression analysis were used to analyze the correlation among body length, tail length, and other morphological indices and latitude, altitude and annual average temperature. The results showed that body mass, body length, cranial length, cranial base length, tail length, ear length, ear width, fore limb length and hind limb length of E. miletus in different areas from Yunnan Province were all significantly correlated with latitude, altitude and annual average temperature. Specifically, these traits were negatively correlated with latitude and altitude, but positively correlated with annual average temperature. This study suggests that the morphological traits like body size and skull of E. miletus dose not obey the Bergmann's rule, but the projection of the body are accordant with the Allen's rule.
Keywords: Bergmann's rule    Hengduan Mountains    Eothenomys miletus    cranial length    body length    

Bergmann定律指出受温度调节,高纬度和低温环境的恒温动物体型较大,体表面积较小,有利于抗寒,而低纬度和高温环境地区的恒温动物体型较小,体表面积较大,有利于散热(Bergmann,1847Mayr,1963)。Bergmann定律随后在昆虫类、两栖类、鸟类和哺乳类中都得到很好的验证。Blanckenhorn和Demont(2004)在11目46种昆虫体型随纬度的地理变异的研究中,发现有37%的物种体型随纬度的地理变异符合Bergmann定律,而其他的则不符合Bergmann定律。国内学者对昆虫体型地理变异研究发现,纬度越高,瓢虫的体长或体宽越大(毕孟杰等,2015),这与Bergmann定律相符,而亚洲玉米螟Ostinia furnacalis的平均蛹重、体长、后足腿节长和前翅长与样本采集地的纬度间存在显著负相关关系,不符合Bergmann定律(涂小云等,2011)。关于两栖动物Bergmann定律的检验,Ashton(2002)发现9种无尾类体长的地理变异符合Bergmann定律,2种有尾类体长的地理变异明显符合反Bergmann定律。华西蟾蜍Bufo andrewsi的体长随海拔变异符合Bergmann定律(Liao & Lu,2012)。而金龙等(2018)对隆肛蛙Feirana quadranus体长随海拔变异的研究发现,其不符合Bergmann定律。Gibson等(2019)发现迁徙滨鸟体质量与纬度呈负相关,并与环境温度呈正相关,与Bergmann定律相符。对110种哺乳动物研究发现,其中有78种的身体大小与海拔呈正相关,而对64种哺乳动物研究发现,有48种的身体大小与温度呈负相关(Ashton et al., 2000);海港海豚Phocoena phocoena的体型、丹麦红狐Vulpes vulpes和亚洲豹Meles meles的头骨大小随全球温度增加而增加(Read & Gaskin,1990Yomtov,2003);衣囊鼠科Geomyidae和鼹科Talpidae等小型哺乳动物符合Bergmann定律(Ashton et al., 2000)。20世纪50年代首次报道了人类形态的不同性状与年平均温度之间的生态地理关系(Schreider,1950Roberts,1953),Wells等(2019)研究发现,欧洲人的身高和体质量显著增加。以上说明不同的物种对于是否符合Bergmann定律是存在差异的。

Allen定律是Bergmann定律的衍生定律(Allen,1877),其预测恒温动物的肢体、尾巴和耳朵在温暖气候中会因为温度调节而变大。研究发现,Allen定律适用于一些鸟类(Laiolo & Rolando,2001)和哺乳类(Yomtov & Yomtov, 2004, 2005Betti et al., 2015)。典型符合Allen定律的是鸟喙,喙作为鸟类有效的散热器,较小的喙表面积有利于鸟类在较冷的环境中保持恒定的温度,而较大的喙表面积在较温暖气候中能提高散热效率(Symonds & Tattersall,2010)。但也有一些鸟类(Wiedenfeld,1991)和啮齿动物(Du et al., 2017)不符合Allen定律。

大绒鼠Eothenomys miletus为横断山区的特有种(彭培英等,2015),无性二型特征(朱万龙等,2009),多于夜间活动(罗泽珣等,2000)。云南山区是我国特有的高山峡谷地区,受山体南北走向及海拔的影响,随海拔升高,气温降低、降水增加,具有干湿两季分明、年温差小、日温差大、立体气候显著等特点(吴征镒,王荷生,1983)。关于Bergmann定律和Allen定律的检验在两栖类、鸟类和小型兽类中很多,而在小型啮齿类动物上的检验甚少,本研究选择云南省德钦、香格里拉、丽江、剑川和哀牢山的大绒鼠为研究对象,检验Bergmann定律和Allen定律的有效性,探索影响小型啮齿动物表型性状的环境因子。

1 材料与方法 1.1 研究对象

2018年冬季,于云南省德钦(99°03′75″E,28°35′14″N;n=10)、香格里拉(99°83′16″E,27°90′73″N;n=11)、丽江(100°22′90″E,26°87′53″N;n=10)、剑川(99°75′03″E,26°43′95″N;n=11)和哀牢山(100°42′49″E,24°90′30″N;n=11)获得53只雄性大绒鼠样本(图 1),均为非繁殖期的健康成年个体。捕捉后处死,测量相关指标后-80 ℃保存。研究中的纬度、海拔和年平均温度从当地气象局获取。

图 1 云南省5个地区大绒鼠的采样点 Fig. 1 Locations of 5 sampling sites of Eothenomys miletus in Yunnan Province
1.2 形态学测量

参照杨奇森等(2005)夏霖等(2006)的方法测量大绒鼠的形态学指标:体质量、体长、尾长、耳长、耳宽、前肢长、后肢长、颅全长和颅基长(精确到0.01 cm)。

1.3 统计方法

采用SPSS 20.0对数据进行统计,并进行正态分布验证,所有数据均符合正态分布。采用单因素方差分析不同地区大绒鼠形态性状。采用双变量相关分析中的Pearson分析方法检验各环境因子对大绒鼠形态学指标的解释能力;利用一般线形模型(generalised linear models,GLM)以体质量和体长为独立变量,纬度、海拔和年平均温度为固定因子,检测体质量和体长等形态学指标的地理变异是否符合Bergmann定律;采用多元线性回归(multiple linear regression)研究纬度、海拔和年平均温度对形态学指标的主要影响,使用标准系数绝对值表达,即绝对值越大,形态学指标受环境因子的影响越大。

2 结果 2.1 形态学指标

方差分析结果显示,5个地区雄性大绒鼠的各项形态学指标已具有统计学意义的差异(表 1)。

表 1 云南省5个地区大绒鼠的形态学指标分析 Table 1 Analysis of the morphological traits of Eothenomys miletus from 5 areas of Yunnan Province
性状
Traits
德钦
Deqin
香格里拉
Xianggelila
丽江
Lijiang
剑川
Jianchuan
哀牢山
Ailaoshan
F P
体质量/g 30.36±2.27c 31.94±1.35bc 35.37±0.08b 39.16±1.25a 40.81±0.98a 11.43 < 0.01
体长/cm 13.63±0.20d 14.58±0.07c 15.05±0.09b 15.43±0.13a 15.69±0.08a 43.48 < 0.01
尾长/cm 3.69±0.06b 3.67±0.06b 4.22±0.09a 4.16±0.10a 4.22±0.02a 16.87 < 0.01
耳长/cm 1.14±0.02bc 1.04±0.10c 1.25±0.03ab 1.24±0.02ab 1.30±0.01a 4.79 < 0.01
耳宽/cm 1.23±0.02a 1.14±0.01b 1.26±0.03a 1.24±0.01a 1.31±0.03a 13.56 < 0.01
前肢长/cm 2.34±0.05c 2.22±0.03d 2.78±0.03a 2.73±0.02a 2.62±0.05b 43.19 < 0.01
后肢长/cm 3.54±0.08b 3.50±0.04b 3.59±0.10ab 3.76±0.04a 3.65±0.02ab 3.05 < 0.05
颅全长/cm 2.57±0.02c 2.58±0.01bc 2.60±0.02bc 2.62±0.02ab 2.65±0.01a 4.72 < 0.01
颅基长/cm 2.44±0.02c 2.46±0.01c 2.51±0.01b 2.56±0.02a 2.59±0.01a 24.26 < 0.01
注:数据均以x±SE表示,不同字母表示组间差异有统计学意义(P < 0.05)
Notes: Data are presented as x±SE,and different letters indicate there is a significant difference between groups (P < 0.05)
2.2 形态学指标与纬度、海拔和年平均温度的相关关系分析和线性回归分析

研究区域大绒鼠形态学指标与纬度、海拔和年平均温度的双变量相关分析结果表明,大绒鼠的体质量、体长、尾长、耳长、耳宽、前肢长、后肢长、颅全长、颅基长均与纬度、海拔和年平均温度有显著相关关系,其中,与纬度和海拔呈负相关,与年平均温度呈正相关(表 2)。体质量(图 2)、体长(图 3)、尾长(图 4)、耳长和耳宽(图 5)、前肢长和后肢长(图 6)、颅全长(图 7)和颅基长(图 8)与纬度、海拔和年平均温度的线性回归分析发现,其均随纬度和海拔的增加而变小,并随年平均温度的增加而变大。

表 2 大绒鼠的身体指标和头骨指标与纬度、海拔和年平均温度做双变量相关性分析 Table 2 Relationship of the body and skull traits of Eothenomys miletus with latitude, altitude and annual average temperature
性状
Traits
纬度 Latitude/° 海拔 Altitude/m 年平均温度 Annual average temperature/℃
R2 P R2 P R2 P
体质量/g -0.922 < 0.01 -0.924 < 0.01 0.827 < 0.01
体长/cm -0.824 < 0.01 -0.867 < 0.01 0.777 < 0.01
尾长/cm -0.718 < 0.01 -0.938 < 0.01 0.804 < 0.01
耳长/cm -0.829 < 0.01 -0.866 < 0.01 0.909 < 0.01
耳宽/cm -0.581 < 0.01 -0.512 < 0.01 0.683 < 0.01
前肢长/cm -0.430 < 0.05 -0.795 < 0.01 0.525 < 0.05
后肢长/cm -0.455 < 0.01 -0.725 < 0.01 0.417 < 0.01
颅全长/cm -0.986 < 0.01 -0.794 < 0.01 0.928 < 0.01
颅基长/cm -0.943 < 0.01 -0.908 < 0.01 0.895 < 0.01

图 2 大绒鼠的体质量和纬度(A)、海拔(B)和年平均温度(C)的相关关系 Fig. 2 Relationship of the body mass of Eothenomys miletus with latitude (A), altitude (B) and annual average temperature (C)

图 3 大绒鼠的体长和纬度(A)、海拔(B)和年平均温度(C)的相关关系 Fig. 3 Relationship of the body length of Eothenomys miletus with latitude (A), altitude (B) and annual average temperature (C)

图 4 大绒鼠的尾长与纬度(A)、海拔(B)和年平均温度(C)的相关关系 Fig. 4 Relationship of the tail length of Eothenomys miletus with latitude (A), altitude (B) and annual average temperature (C)

图 5 大绒鼠的耳长和耳宽与纬度(A)、海拔(B)和年平均温度(C)的相关关系 Fig. 5 Relationship of the eye length and eye width of Eothenomys miletus with latitude (A), altitude (B) and annual average temperature (C)

图 6 大绒鼠的前肢长和后肢长与纬度(A)、海拔(B)和年平均温度(C)的相关关系 Fig. 6 Relationship of the fore limb length and hind limb length of Eothenomys miletus with latitude (A), altitude (B) and annual average temperature (C)

图 7 大绒鼠的颅全长与纬度(A)、海拔(B)和年平均温度(C)的相关关系 Fig. 7 Relationship of the cranial length of Eothenomys miletus with latitude (A), altitude (B) and annual average temperature (C)

图 8 大绒鼠的颅基长与纬度(A)、海拔(B)和年平均温度(C)的相关关系 Fig. 8 Relationship of the cranial basal length of Eothenomys miletus with latitude (A), altitude (B) and annual average temperature (C)
2.3 大绒鼠各性状与纬度、海拔和年平均温度的多元线性回归分析

标准系数结果表明,大绒鼠的体质量、体长、颅全长和颅基长受纬度影响更显著,尾长和前肢长受海拔影响更显著,而耳长、耳宽和后肢长受年平均温度影响更显著(表 3)。

表 3 大绒鼠的身体指标和头骨指标与纬度、海拔和年平均温度的多元线性回归分析标准系数 Table 3 Standard coefficients of multivariate linear regression analysis among the body and skull traits of Eothenomys miletus and latitude, altitude and annual average temperature
性状
Traits
纬度标准系数
Latitude standard coefficient
海拔标准系数
Altitude standard coefficient
年平均温度标准系数
Annual average temperature standard coefficient
体质量/g -0.609 -0.365 0.299
体长/cm -0.617 -0.597 0.358
尾长/cm -0.719 -0.750 0.698
耳长/cm -0.470 -0.279 0.673
耳宽/cm -0.614 -0.057 1.173
前肢长/cm -1.251 -1.325 0.644
后肢长/cm -0.441 -0.650 0.727
颅全长/cm -0.534 -0.007 0.003
颅基长/cm -0.725 -0.370 -0.263
3 讨论

大规模且系统的体型进化是生物学的基本问题之一,识别纬度、海拔和年平均温度等环境因子变化下的动物体型变化有助于了解动物的生活史(Lou et al., 2012)。Bergmann(1847)提出随着温度下降和纬度增加,恒温动物的体型会增大,而Allen定律作为Bergmann定律的衍生法则,提出恒温动物的突出部分(尾巴、四肢和外耳等)的尺寸会随温度下降和纬度增加而减小(Allen,1877)。这2个“生态定律”反映物理原理,即热量产生与身体质量或体积有关,热量损失与表面积有关。在这个基础上,寒冷环境有利于四肢较小的动物来保存热量,而温暖栖息地则有利于形成鲜明对比的特征来促进热量的损失。本研究结果表明,大绒鼠的体质量、体长与纬度、海拔和年平均温度有显著相关关系,其中与纬度和海拔呈负相关,与年平均温度呈正相关,不符合Bergmann定律。头骨是动物恒定性器官之一,头骨大小亦能反映动物体型大小的变化,在对中华姬鼠Apodemus draco和社鼠Niviventer confucianus的颅基长地理变异研究中,发现Bergmann定律在中华姬鼠和社鼠中没有广泛适用性(黄艳南等,2012),本研究发现大绒鼠头骨的颅全长和颅基长随纬度和海拔的增加而变小,并随年平均温度增加而变大,不符合Bergmann定律。研究结果表明,大绒鼠体质量、体长、颅全长和颅基长受纬度影响较大。本研究采集横断山云南山区不同地区(德钦、香格里拉、丽江、剑川和哀牢山)的大绒鼠,采样点海拔2 218~3 459 m,年平均温差较大,虽没有采集到云南山区最北和最南地区样本,但5个地区大绒鼠的身体指标和头骨指标已存在分化。Du等(2017)以横断山啮齿类动物为模型,对其体长、尾长/体长等指标研究发现,动物体长沿海拔升高减小,而尾长/体长符合Allen定律,并将其解释为在生态和进化过程中啮齿动物的功能性状在动物分配中的差异性,生态适应是复杂的过程,影响动物功能特征的多个方面。

本研究组之前对头骨进行多维尺度分析发现,5个地区大绒鼠头骨存在差异(张海姬等,2019),本研究发现,大绒鼠尾长、前肢长、后肢长、耳宽和耳长随纬度的增加而变小,不符合Bergmann定律,而这些身体突出部分随年平均温度的增加而增加,符合Allen定律。其中尾长和前肢长受海拔影响显著,而耳长、耳宽和后肢长受年平均温度影响更显著,推测在进化过程中,大绒鼠身体突出部分受环境温度影响较大,在低温环境下通过减小四肢、尾巴和外耳等突出部位保存热量、抵御严寒。

综上所述,横断山云南山区不同地区大绒鼠的体型和头骨性状变异与Bergmann定律不相符,但其突出部位的变异符合Allen定律。

参考文献
毕孟杰, 沈梦伟, 周可新, 等. 2015. 中国瓢虫体型的地理变异及其与环境因子的关系[J]. 生物多样性, 23(6): 775-783.
黄艳南, 张泽钧, 樊智, 等. 2012. Bergmann规律在中华姬鼠和社鼠中有效性的检验[J]. 西华师范大学学报(自然科学版), 33(1): 1-4.
金龙, 钟茂君, 罗怡, 等. 2018. 隆肛蛙体长及其两性异形的海拔变异研究[J]. 首都师范大学学报(自然科学版), 39(5): 40-44.
罗泽珣, 陈卫, 高武. 2000. 中国动物志[M]. 北京: 科学出版社.
彭培英, 郭宪国, 宋文宇, 等. 2015. 西南三省39县(市)大绒鼠体表寄生虫感染状况分析[J]. 现代预防医学, 42(16): 3016-3021.
涂小云, 夏勤雯, 陈超, 等. 2011. 亚洲玉米螟体重和体型的地理变异[J]. 昆虫学报, 54(2): 143-148.
吴征镒, 王荷生. 1983. 中国自然地理[M]. 北京: 科学出版社.
夏霖, 杨奇森, 马勇, 等. 2006. 兽类头骨测量标Ⅲ:啮齿目, 兔形目[J]. 动物学杂志, 41(5): 687-671.
杨奇森, 夏霖, 马勇, 等. 2005. 兽类头骨测量标Ⅰ:基本度量[J]. 动物学杂志, 40(3): 50-56.
张海姬, 张浩, 王政昆, 等. 2019. 横断山五个地区大绒鼠头骨几何形态学研究[J]. 野生动物学报, 40(1): 51-61.
朱万龙, 贾婷, 王睿, 等. 2009. 大绒鼠消化道形态的季节变化[J]. 动物学杂志, 44(2): 121-126.
朱万龙, 付家豪, 杨晓蜜, 等. 2015. 中缅树鼩(Tupaia belangeri)头骨特征的研究[J]. 生物学杂志, 32(5): 40-42.
Allen J. 1877. The influence of physical conditions on the genesis of species[J]. Radical Review, 1: 108-140.
Ashton KG, Tracy MC, Queiroz A. 2000. Is Bergmann's rule valid for mammals?[J]. American Naturalist, 156(4): 390-415.
Ashton KG. 2002. Do amphibians follow Bergmann's rule?[J]. Canadian Journal of Zoology, 80(4): 708-716.
Bergmann C. 1847. Ueber die Verhaeltnisse Der Waermeoekonornie Der Thiere Zuihrer Groesse[J]. Goettinger Studien, 3: 595-708.
Betti L, Lycett SJ, Von CN, et al. 2015. Are human hands and feet affected by climate? A test of Allen's rule[J]. American Journal of Physical Anthropology, 158(1): 132-140. DOI:10.1002/ajpa.22774
Blanckenhorn WU, Demont M. 2004. Bergmann and converse Bergmann latitudinal clines in arthropods:two ends of a continuum?[J]. Integrative and Comparative Biology, 44(6): 413-424.
Du Y, Wen Z, Zhang J, et al. 2017. The roles of environment, space, and phylogeny in determining functional dispersion of rodents (Rodentia) in the Hengduan Mountains, China[J]. Ecological Evolution, 7: 10941-10951.
Gibson D, Hornsby AD, Brown MB, et al. 2019. Migratory shorebird adheres to Bergmann's Rule by responding to environmental conditions through the annual lifecycle[J]. Ecography, 42: 1-12.
Laiolo P, Rolando A. 2001. Ecogeographic correlates of morphometric variation in the red-billed chough Pyrrhocorax pyr-rhocorax and the alpine chough Pyrrhocorax graculus[J]. IBIS, 143: 602-616.
Liao WB, Lu X. 2012. Adult body size=f(initial size+growth rate age):explaining the proximate cause of Bergmann's cline in a toad along altitudinal gradients[J]. Evolutionary Ecology, 26(3): 579-590.
Lou SL, Jin L, Liu YH, et al. 2012. Altitudinal variation in age and body size in Yunnan pond frog (Pelophylax pleuraden)[J]. Zoological Science, 29(8): 493-498.
Mayr E. 1963. Animal species and evolution[M]. Cambridge: Belkney Press.
Read AJ, Gaskin DE. 1990. Changes in growth and reproduction of harbour porpoises, Phocoena phocoena, from the Bay of Fundy[J]. Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Science, 47(11): 2158-2163.
Roberts DF. 1953. Body weight, race and climate[J]. American Journal of Physical Anthropology, 11(4): 533-558.
Schreider E. 1950. Geographical distribution of the body-weight/body-surface ratio[J]. Nature, 165(4190): 286. DOI:10.1038/165286b0
Symonds MR, Tattersall GJ. 2010. Geographical variation in bill size across bird species provides evidence for Allen's rule[J]. American Naturalist, 176: 188-197.
Wells JC, Saunders MA, Lea AS, et al. 2019. Beyond Bergmann's rule:global variability in human body composition is associated with annual average precipitation and annual temperature volatility[J]. American Journal of Physical Anthropology, 170(1): 75-87.
Wiedenfeld DA. 1991. Geographical morphology of male yellow warblers[J]. Condor, 93(3): 712-723. DOI:10.2307/1368203
Yomtov Y. 2003. Body sizes of carnivores commensal with humans have increased over the past 50 years[J]. Functional Ecology, 17(3): 323-327.
Yomtov Y, Yomtov S. 2004. Climatic change and body size in two species of Japanese rodents[J]. Biological Journal of the Linnean Society, 82(2): 263-267.
Yomtov Y, Yomtov J. 2005. Global warming, Bergmann's rule and body size in the masked shrew Sorex cinereus Kerr in Alaska[J]. Journal of Animals Ecology, 74(5): 803-808.