四川动物  2019, Vol. 38 Issue (6): 601-606

扩展功能

文章信息

刘璇, 薛飞, 郭俊良, 吴蔚, 侯蓉, 周江, 齐敦武, 张志和
LIU Xuan, XUE Fei, GUO Junliang, WU Wei, HOU Rong, ZHOU Jiang, QI Dunwu, ZHANG Zhihe
圈养大熊猫初生幼仔声音通讯行为研究
Study on the Vocal Communication Behavior of Infant Giant Panda
四川动物, 2019, 38(6): 601-606
Sichuan Journal of Zoology, 2019, 38(6): 601-606
10.11984/j.issn.1000-7083.20180386

文章历史

收稿日期: 2018-12-03
接受日期: 2019-08-08
圈养大熊猫初生幼仔声音通讯行为研究
刘璇1,2 , 薛飞2 , 郭俊良2,3 , 吴蔚2 , 侯蓉2 , 周江1 *, 齐敦武2 *, 张志和2     
1. 贵州师范大学生命科学学院, 贵阳 550001;
2. 成都大熊猫繁育研究基地, 四川省濒危野生动物保护生物学省部共建实验室, 成都 610081;
3. 西华师范大学生命科学学院, 珍稀动植物研究所, 四川南充 637002
摘要:对很多动物来说,特别是刚出生的、视觉、身体运动能力等发育不健全的幼体,声音信号的识别与传递是其种群长期续存的重要保障。由于大熊猫Ailuropoda melanoleuca新生幼仔不具备自主移动能力且双眼紧闭,主要依靠声音与母体进行交流,因此,利用Shure VP89M指向性麦克风和Tascam DR-100MKII录音设备对0~45 d大熊猫幼仔的声音进行采集,在Adobe audition 3.0内对采集的信息进行分析,同时,利用焦点动物取样法对哺乳期雌性大熊猫的行为进行详细记录。研究结果发现,1)大熊猫幼仔的声音主要为Squawk、Squall和Croak。Squall基频值(1 160.96 Hz±224.99 Hz)和主频值(2 239.94 Hz±742.73 Hz)最高,Squawk的基频值(820.53 Hz±160.45 Hz)和主频值(931.98 Hz±435.12 Hz)次之,而Croak的基频值(728.74 Hz±120.34 Hz)和主频值(735.92 Hz±138.48 Hz)最低;2)幼仔发出叫声后,母兽的回应率和行为类型均随叫声类型不同而不同:母兽对幼仔叫声的回应率为62%,其中Squall的回应率最高(67.4%),回应的行为以舔仔为主;其次是Croak(59.0%),以舔仔为主;而Squawk最低(57.8%),以叼仔为主。大熊猫幼仔初期仅仅依赖声音与母体交流,在充分了解其声音特征的基础上,掌握幼仔与母兽间的互动行为,有助于更深入了解圈养大熊猫的育幼行为,为育幼过程中的人工干预提供科学依据。
关键词大熊猫    母兽    幼仔    育幼期    声音通讯    
Study on the Vocal Communication Behavior of Infant Giant Panda
LIU Xuan1,2 , XUE Fei2 , GUO Junliang2,3 , WU Wei2 , HOU Rong2 , ZHOU Jiang1 *, QI Dunwu2 *, ZHANG Zhihe2     
1. School of Life Sciences, Guizhou Normal University, Guiyang 550001, China;
2. Chengdu Research Base of Giant Panda Breeding, Sichuan Key Laboratory of Conservation Biology for Endangered Wildlife, Chengdu 610081, China;
3. Institute of Rare Animals and Plants, College of Life Science, China West Normal University, Nanchong, Sichuan Province 637002, China
Abstract: The recognition and transmission of vocal signals are important for the long-term survival of many animals, especially the infant with immature visual and physical abilities. The eyes of infant giant pandas are normally closed, and they do not have the ability to move independently but mainly communicate with their mother through voice. The aim is exploring infant giant pandas' (45 days old) basic characteristics of the vocal signal and the interactions of infant giant pandas with their mothers. The voice of infant giant pandas were collected by Shure VP89M directional microphone and Tascam DR-100MKII recorder, and then the data was analyzed by Adobe audition 3.0. Additionally, focal animal sampling method was used to monitor the lactating behavior of mothers. The results showed that:1) infant giant panda vocals could be divided into 3 distinct call types:squawk, squall, and croak. The vocal with the highest fundamental frequency (1 160.96 Hz±224.99 Hz) and dominant frequency (2 239.94 Hz±742.73 Hz) was "squall", followed by "squawk" (820.53 Hz±160.45 Hz and 931.98 Hz±435.12 Hz) and "croak" (728.74 Hz±120.34 Hz and 735.92 Hz±138.48 Hz). 2) The mothers' response rate and behavior types differed according to the different calls of infants. The mother giant pandas responded to the infants' vocal with a rate of 62%. The responding rate of mother giant pandas to the squall of infants was the highest (67.4%) followed by croak (59.0%), and licking was the reaction. The responding rate to squawk was the lowest (57.8%), with the reaction of nibbling cub. This study can help to understand the actions between mother giant pandas and cubs, and may provide scientific information for the artificial breeding of giant pandas.
Keywords: Ailuropoda melanoleuca    mother    infant    nursing period    acoustic communication    

大熊猫Ailuropoda melanoleuca是我国特有的珍稀濒危动物之一,母兽在繁殖期和育幼期的主要通讯方式是声音(潘载扬,2015魏辅文,2018),而大熊猫幼仔在初生时的视觉、听觉和嗅觉尚未健全,且不具备运动能力(胡锦矗,2001张志和,魏辅文,2006),因此声音信号是新生幼仔与母兽识别和联系的重要途径(Phillips & Stirling,2000;Collins et al., 2006)。大熊猫幼仔刚出生时就可以发出非常洪亮的叫声(黄祥明等,2001Baotic et al., 2014),且不同情境下的叫声可以反映其觉醒程度(Stoeger et al., 2012),从而传达自身某些特定状态的信号(Baotic et al., 2014)。本研究假设大熊猫幼仔在需求不同时发出的声音信号亦不相同,且当幼仔通过叫声表达不同需求时,母兽也会用不同行为进行回应。在分析大熊猫幼仔与母兽交流声音特征的基础上,探讨两者在声音信号发出后的行为互应关系,进一步探究圈养大熊猫的育幼行为,为人工育幼提供科学依据和技术支持。

1 实验地点和研究方法 1.1 实验地点和研究对象

研究对象来自成都大熊猫繁育研究基地的6只幼仔和4只母兽(表 1)。于2017年7—9月和2018年5—8月对幼仔从出生之日起到日龄45 d这一阶段的声音和行为资料进行持续收集。实验期间,当幼仔饥饿时,饲养员将幼仔还给母兽,待幼仔吃奶完成后,饲养员将幼仔由母兽处取出,立即放于恒温的育幼箱,在育幼箱中观察对象可以自由活动。因本次实验目的在于探究幼仔和母兽的声音通讯,所以只采集将幼仔还给母兽这一时间段的声音数据。

表 1 母兽及幼仔的个体信息 Table 1 The individual information of mother and infant giant pandas
幼仔(谱系号)
Infant (Pedigree number)
母兽(谱系号)
Mother (Pedigree number)
性别
Sex
出生日期
Birth date
叫声数量
Call amount
妮可(1081) 妮妮(725) 雄性 2017.7.23 40
妮娜(1082) 妮妮(725) 雌性 2017.7.23 45
晶亮(1077) 晶晶(598) 雄性 2017.7.13 55
美萌(—) 萌萌(652) 雌性 2018.5.22 30
韵文(—) 娅韵(796) 雌性 2018.6.5 48
韵武(—) 娅韵(796) 雄性 2018.6.5 45
注:— 2018年幼仔的谱系号尚未公布
Note:— pedigree numbers of the infant born in 2018 have not been published
1.2 数据采集

用Shure VP89M指向性麦克风(频率范围:20 Hz~20 kHz,+0.9/-4 dB)和Tascam DR-100MKII录音机(频率范围:10 Hz~40 kHz,+0.1/-0.5 dB)采集声音,并使用SONY FDR-AXP55摄像机同步摄像。声音录制时观察母兽行为,将幼仔发出叫声时的情境分为2种:一是当幼仔发出叫声时,母兽回应;二是当幼仔发出叫声时,母兽不回应。

根据听觉分辨、肉眼对声音窄带语图和结构的的观察等,对声音类型进行区分。使用Adobe audition 3.0对声音数据进行分析,声音参数包括基频平均数(mean f0)、主频平均数(dominant frequency)、时长(duration)和谐波数(number of harmonics)。

1.3 行为观测和行为谱

采用焦点动物取样法和连续记录法观察和记录母兽行为。

参照胡锦矗等(1985)刘定震等(2002)Snyder等(2003)张志和和魏辅文(2006)对圈养大熊猫行为的定义,以及何永果等(2015)对大熊猫育幼期行为的研究结果对大熊猫母兽在育幼期的行为进行分类(表 2)。

表 2 大熊猫母兽育幼期的行为类型和描述 Table 2 Type and description of mother giant panda behaviors during the breeding stage
行为类型
Behavior type
行为的定义和描述
Description and definition of behavior
调整 用手掌调整幼仔在身体上的位置
舔仔 舔幼仔的身体(除肛门周围外)
舔肛 舔幼仔肛门处刺激排便
弃仔 放下幼仔并离开超过10 cm
叼仔 用嘴含住幼仔
哺乳 回应幼仔进行哺乳
调姿 改变自己的身体位置
摄食 进食/饮水
休息 以各种姿势休息或者睡觉
嗅仔 鼻吻部嗅闻幼仔身体的某一部位
抱仔 将幼仔放在身上让其睡觉
凝视 观看幼仔超过1 s
1.4 数据分析

对所有用于分析的声音,使用主成分分析法对提取出的参数进行概述,然后将获得的主成分得分值输入判别分析中进行评价,从而将叫声类型分成不同的组别。判别分析的结果使用声音分类正确的百分数表示。对分辨出的声音分类后,将对声音有回应的母兽行为进行分类,累计各个行为的频次并计算该种行为在所有行为频次中所占的百分比;然后通过卡方检验对不同叫声下的行为差异性进行比较。所有数据均使用SPSS 22分析,显著性水平设置为α=0.05。

2 结果 2.1 声音分类结果

幼仔声音被分成3种类型,Squawk:基频值较高(820.53 Hz±160.45 Hz)、主频值较高(931.98 Hz± 435.12 Hz)、时长最短(290.48 ms±148.70 ms)、谐波数最多(11.33±2.61),当幼仔发出Squawk叫声时,嘴巴是张开的;Squall:基频值最高(1 160.96 Hz± 224.99 Hz)、主频值最高(2 239.94 Hz±742.73 Hz)、时长较长(294.31 ms±99.67 ms)、谐波数较多(10.65±2.27),当幼仔发出Squall叫声时,嘴巴是张开的;Croak:基频值最低(728.74 Hz± 120.34 Hz)、主频值最低(735.92 Hz±138.48 Hz),但时长最长(447.74 ms±167.49 ms)、谐波数最少(1.82±0.74),当幼仔发出Croak叫声时,嘴巴是闭合或轻微张开的(图 1)。

图 1 大熊猫初生幼仔3种叫声的时域和频域特征 Fig. 1 Time-domain and frequency-domain of the 3 call types of infant giant pandas A. Squawk, B. Squall, C. Croak

主成分分析法将基频、主频、时长和谐波数提取主成分因子(PC1:53.5%,PC2:26.5%,PC3:12.8%,PC4:7.2%),其中,PC1和PC2能够代表声音中80%的变量(表 3),因此,选择PC1和PC2对声音进行分类分析。其中,PC1与基频、主频和时长参数显著相关(χ2=228.43,df=31,P<0.01),PC2与谐波数显著相关(χ2=203.83,df=17,P<0.01);利用主成分分析法获得叫声散点图(图 2)。声音类型判别函数揭示出声音类型之间的差异有统计学意义(n=263,Wilks'λ=0.144,χ2=503.663,df=4,P<0.01),263个声音数据中有235个被正确分类,正确率达到89.4%。

表 3 大熊猫初生幼仔各声音变量的主成分分析 Table 3 Principal component analysis of the voice variables of infant giant pandas
声音变量
Voice variable
主成分PC 声音类型Call type
1 2 3 4 Squawk (n=90) Squall (n=95) Croak (n=78)
基频/Hz 0.823 0.409 820.53±160.45 1 160.96±224.99 728.74±120.34
主频/Hz 0.821 0.404 931.98±435.12 2 239.94±742.73 735.92±138.48
时长/ms -0.500 0.759 290.48±148.70 294.31±99.67 447.74±167.49
谐波数 0.733 -0.393 11.33±2.61 10.65±2.27 1.82±0.74
特征值 2.139 1.062 0.511 0.298
变化百分数/% 53.463 26.540 12.770 7.228
累计百分数/% 53.463 80.004 92.770 100.000

图 2 利用主成分分析法获得的叫声散点图 Fig. 2 Scatterplot of the different call types by principal component analysis
2.2 母兽对幼仔叫声的行为回应

263个声音数据中,Squawk叫声共90个,母兽回应的有52个(57.8%);Squall叫声共95个,母兽回应的有64个(67.4%);Croak叫声共78个,母兽回应的有46个(59.0%),表明母兽对幼仔不同的叫声的回应比例有差异,但差异无统计学意义。

对于幼仔发出的3种叫声,母兽回应的行为类型以及所占的比例不同:在幼仔发出Squawk叫声时,母兽回应的行为包括舔仔(37.0%)、叼仔(44.2%)、哺乳(5.7%)、调姿(9.6%)、抱仔(3.8%) 5种行为;在Squall叫声的刺激下,母兽回应的行为有舔仔(37.5%)、叼仔(36.0%)、哺乳(15.6%)、调姿(4.6%)、调整位置(6.2%)5种行为;在听到幼仔的Croak叫声后,母兽则是用舔仔(67.3%)、叼仔(6.5%)、抱仔(6.5%)、调姿(15.0%)、调整位置(4.3%)等5种行为进行回应。同一种回应行为在不同叫声的刺激下的比例不同:当幼仔发出Squawk和Squall叫声时,母兽舔仔行为比例之间的差异无统计学意义(χ2=0.11,df=1,P>0.05),而在Croak叫声的刺激下,母兽舔仔行为的比例显著高于Squawk(χ2=9.29,df=1,P<0.05)和Squall(χ2=9.57,df=1,P<0.05);在听到Croak叫声时,母兽的叼仔行为显著低于Squawk(χ2=17.81,df=1,P<0.05)和Squall(χ2=12.83,df=1,P<0.05),而Squawk和Squall之间的差异无统计学意义(χ2=0.825,df=1,P>0.05);哺乳、调整位置、抱仔和调姿等行为在不同类型叫声刺激下的差异均无统计学意义(图 3)。

图 3 大熊猫幼仔3种叫声类型下母兽回应行为占比 Fig. 3 Proportions of the mother behavior responding to the 3 call types of infant giant pandas * P < 0.05
3 讨论

本研究将大熊猫幼仔的叫声分为3个类型,与Baotic等(2014)划分类型一致,但本文中Croak叫声的基频参数(728.74 Hz±120.34 Hz)与之(36.89 Hz±15.06 Hz)差异较大。Riede和Brown(2013)明确指出动物叫声的基频与身体大小成反比,大熊猫初生幼仔个体仅有近百克,该体质量对应的叫声基频为1 000 Hz,因此,本研究的Croak叫声的基频参数应当是可信的,上述差异推测与2个研究中的录音设备以及环境不同有关。

声音通讯是动物交流信息的重要手段(孙儒泳,2001),不同参数特征的声音信号能够传达发声个体当前的状态和需求等信息(Charlton et al., 2009, 2010Cui et al., 2010)。相比于其他通讯方式,声音通讯具有传播距离远、不容易受到遮蔽障碍物屏蔽以及发声个体不需要进行非常复杂的行为等特征(孙儒泳,2001潘载扬,2015),这种通讯方式非常适合初生时发育程度十分低下、缺乏视力和行动能力的大熊猫幼仔(胡锦矗,2001)。

育幼期是动物生长发育和种群延续的关键时期,而育幼行为则是能够保障下一代健康成长的关键。藏酋猴Macaca thibetana幼仔体温下降或感到不适时会发出哭叫声,进而引起母兽的注意和帮助(Blumberg & Sokoloff,2001);黑猩猩Pan troglodytes幼仔遇到危险时,会发出尖叫声向母兽寻求帮助(Levréro & Mathevon,2013)。根据声音信号参数、结构的不同,大熊猫幼仔叫声可以划分为Squawk、Squall、Croak 3种类型(Baotic et al., 2014)。对任意一种叫声,母兽的动作回应都有舔仔、叼仔,而其他育幼行为则只出现在1种或2种叫声中。这表明舔仔、叼仔这2种行为可能是母兽用于解决幼仔需求的最优先行为。当幼仔发出Squawk和Squall叫声后,母兽主要的回应方式是通过叼仔、抱仔和调姿等行为让幼仔能够更舒适地待在自己身上;同时当幼仔发出Squawk、Squall叫声,母兽做出的同一种行为反应在比例上并不具有显著的差异性,因此我们认为Squawk和Squall在本质上是具有相同功能的叫声类型,通过高频叫声来给予母兽强烈的刺激,从而使母兽能够在短时间内满足自身的迫切需求。这种声音能够向母兽传达的信息可能会相对单一,但能够使母兽尽快进行行为回应。而当幼仔发出Croak叫声时,母兽则通过舔仔和调姿进行回应。同时相对于其他2种叫声,Croak叫声得到的行为回应有显著的差异,这表明Croak叫声是独立的一种叫声类型,幼仔可能更多使用这种叫声来表达出一些并不迫切的需求,而母兽会通过舔舐幼仔安抚并进一步确认幼仔的状态,以便做出下一步的行为回应。因此,我们认为大熊猫幼仔不同的叫声类型是具有明确的功能意义差别,能够引导母兽对其作出正确的行为回应从而更好地抚育幼仔。

虽然声音通讯在大熊猫育幼过程中起到了重要作用,但它并不是大熊猫个体之间的主要交流方式(Nie et al., 2012魏辅文,2018)。大熊猫幼仔眼睛在出生40 d左右会睁开(黄祥明等,2001),视力逐渐清晰,对外界的感知能力会增强,运动能力也会随着成长不断增强。在黑猩猩中,随着幼仔成长,母幼之间的交流方式逐渐从声音通讯向其他通讯方式过渡(Levréro & Mathevon,2013)。因此,推测大熊猫母幼之间的通讯方式也会随着幼仔的发育产生变化,从而更好地适应外界环境以提高生存几率。虽然随着幼仔的成长,声音通讯的作用会逐渐减弱,但在个体发育前期,通过分析幼仔发出叫声的类型,能够快速对幼仔的状态和需求进行初步判断,这在一定程度上能够减少人工育幼过程中对幼仔不同状况的反应时间,从而提高个体的生存几率和生存质量。

参考文献
何永果, 宋仕贤, 马凯, 等. 2015. 哺乳期圈养雌性大熊猫圈舍转移及其育幼行为变化[J]. 兽类学报, 35(3): 342-347.
胡锦矗, Scheller GB, 潘文石, 等. 1985. 卧龙的大熊猫[M]. 成都: 四川科学技术出版社.
胡锦矗. 2001. 大熊猫研究[M]. 上海: 上海科技教育出版社.
黄祥明, 李光汉, 余建秋, 等. 2001. 提高大熊猫幼仔存活率的研究[J]. 兽类学报, 21(4): 318-320. DOI:10.3969/j.issn.1000-1050.2001.04.012
刘定震, 张贵权, 魏荣平, 等. 2002. 性别与年龄对大熊猫行为的影响[J]. 动物学报, 48(5): 585-590.
潘载扬. 2015.圈养大熊猫声音通讯及其生态学意义研究[D].长沙: 中南林业科技大学. http://cdmd.cnki.com.cn/Article/CDMD-10538-1015654360.htm
孙儒泳. 2001. 动物生态学原理[M]. 北京: 北京师范大学出版社.
魏辅文. 2018. 野生大熊猫科学探秘[M]. 北京: 科学出版社.
张志和, 魏辅文. 2006. 大熊猫迀地保护理论与实践[M]. 北京: 科学出版社.
Baotic A, Stoeger AS, Li DS, et al. 2014. The vocal repertoire of infant giant panda (Ailuropoda melanoleuca)[J]. Bioacoustics, 23(1): 15-28. DOI:10.1080/09524622.2013.798744
Blumberg MS, Sokoloff G. 2001. Do infant rats cry?[J]. Psychological Review, 108(1): 83-95. DOI:10.1037/0033-295X.108.1.83
Charlton BD, Keating JL, Li R, et al. 2010. Female giant panda (Ailuropoda melanoleuca) chirps advertise the caller's fertile phase[J]. Proceedings of the Royal Society B:Biological Sciences, 277(1684): 1101-1106. DOI:10.1098/rspb.2009.1431
Charlton BD, Zhang ZH, Snyder RJ. 2009. The information content of giant panda, Ailuropoda melanoleuca, bleats:acoustic cues to sex, age and size[J]. Animal Behaviour, 78(4): 893-898. DOI:10.1016/j.anbehav.2009.06.029
Collins KT, Terhune JM, Rogers TL, et al. 2006. Vocal individuality of in-air weddell seal (Leptonychotes weddellii) pup "Primary" calls[J]. Marine Mammal Science, 22(4): 933-951. DOI:10.1111/j.1748-7692.2006.00074.x
Cui JC, Wang YS, Brauth S, et al. 2010. A novel female call incites male-female interaction and male-male competition in the Emei music frog, Babina daunehina[J]. Animal Behaviour, 80(2): 181-187. DOI:10.1016/j.anbehav.2010.05.012
Levréro F, Mathevon N. 2013. Vocal signature in wild infant chimpanzees[J]. American Journal of Primatology, 75(4): 324-332. DOI:10.1002/ajp.22108
Nie YG, Swaisgood RR, Zhang ZJ, et al. 2012. Giant panda scent-marking strategies in the wild:role of season, sex and marking surface[J]. Animal Behaviour, 84(1): 39-44. DOI:10.1016/j.anbehav.2012.03.026
Phillips AV, Stirling I. 2006. Vocal individuality in mother and pup South American fur seals, Arctocephalus australis[J]. Marine Mammal Science, 16(3): 592-616.
Riede T, Brown C. 2013. Bodysize, vocal fold length, and fundamental frequency-implications for mammal vocal communication[J]. Nova Acta Leopoldina:Abhandlungen der Kaiserlich Leopoldinisch-Carolinisch Deutschen Akademie der Naturforscher, 110(380): 295-314.
Snyder RJ, Zhang AJ, Zhang ZH, et al. 2003. Behavioral and developmental consequences of early rearing experience for captive giant pandas (Ailuropoda melanoleuca)[J]. Journal of Comparative Psychology, 117(3): 235-245. DOI:10.1037/0735-7036.117.3.235
Stoeger AS, Baotic AB, Li DS, et al. 2012. Acoustic features indicate arousal in infant giant panda vocalisations[J]. Ethology, 118(9): 896-905. DOI:10.1111/j.1439-0310.2012.02080.x