四川动物  2015, Vol. Issue 34 (6): 896-902

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齐钦, 戎芳, 李文博, 吴云鹤, 韩德民, 方杰
QI Qin, RONG Fang, LI Wenbo, WU Yunhe, HAN Demin, FANG Jie
卡氏步甲触角感器的超微结构
Ultrastructure of the Antennal Sensilla of Carabus casaleianus (Coleoptera: Carabidae)
四川动物, 2015, 34 (6): 896-902
Sichuan Journal of Zoology, 2015, 34 (6): 896-902
10.11984/j.issn.1000-7083.20150080

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收稿日期: 2015-03-09
接受日期: 2015-06-23
卡氏步甲触角感器的超微结构
齐钦, 戎芳, 李文博, 吴云鹤, 韩德民, 方杰     
安徽大学生命科学学院, 合肥 230601
摘要: 利用扫描电子显微镜,研究了卡氏步甲Carabus casaleianus成虫触角感器的类型、数量和分布规律。结果表明:卡氏步甲雌、雄成虫触角的各节长度和总长度差异均不显著;触角表面存在7类、12种感器类型,包括3种刺形感器、3种毛形感器、2种锥形感器、Böhm氏鬃毛、腔锥形感器、腔形感器和钟形感器;两性间触角感器的类型和分布无明显差异,但数量差异明显。研究结果为其后的电生理学、行为生态学等研究提供基础资料。
关键词: 卡氏步甲     触角     感器     超微结构     扫描电子显微镜    
Ultrastructure of the Antennal Sensilla of Carabus casaleianus (Coleoptera: Carabidae)
QI Qin, RONG Fang, LI Wenbo, WU Yunhe, HAN Demin, FANG Jie     
College of Life Science, Anhui University, Hefei 230601, China
Abstract: The typology, number, and distribution pattern of the antennal sensilla of Carabus casaleianus were studied using scanning electron microscopy. The results showed that there was no significant difference of the length of each segment and the total length of the antennal between male and female C. casaleianus. The antennal had seven types of sensilla, including three sensilla chaetica, three sensilla trichodea, two sensilla basiconica, one sensilla coeloconica, one sensilla cavity, one sensilla campaniformia and one Böhm bristles. These results suggested that there was no remarkable difference in the types and distribution of antennal sensilla in both genders, even though the numbers were significantly different. This work provided basic data for future electrophysiological and behavioural experiments.
Key words: Carabus casaleianus     anntenal     sensilla     ultrastructure     scanning electron microscopy    

感器是昆虫与周围环境中大量化学信息发生联系的重要途径(Ilango,2000),而触角是感器最为集中的部位,起到化学感受器和信息素接受器等作用,是一套与自身生理生化过程和生态环境相适应的感器(宋月芹等,2012)。

卡氏步甲Carabus casaleianus为Deuve于1994年首次在中国发现,隶属于鞘翅目Coleoptera步甲科Carabidae步甲属Carabus,目前在湖北、安徽、河南、江西的部分地区均有发现,是中国特有种(Deuve,1997)。国内外学者先后对Bembidion属(Merivee et al.,20002002)、Carabus属(刘桂清,田明义,2008)、Platynus属(Weisa et al.,1999Merivee et al.,2001Ploomi et al.,2003)、Paussus属(Giulio et al.,2012)和Typhlocharis属(Gonzalez & Zaballos,2013)等步甲科昆虫的触角感器进行了描述,并结合电生理试验对主要感器的功能进行了探讨(Ploomi et al.,2004Milius et al.,20062011刘桂清,田明义,2008),但尚未有关于卡氏步甲触角感器的任何报道。

本文采用扫描电镜技术对卡氏步甲成虫触角表面的感器进行观察,研究了感器的类型、数量和分布特点以及雌、雄个体间的差异,旨在为其后的电生理学、行为生态学等研究提供基础资料,以利于对该物种的保护、管理和合理利用。

1 材料与方法 1.1 供试昆虫

卡氏步甲成虫于2014年5—9月采自安徽省鹞落坪国家级自然保护区,标本浸泡于75%乙醇内,-4 ℃冰箱保存备用。

1.2 样品制备和观察

选取卡氏步甲成虫标本,区分雌、雄,在莱卡显微镜下观察并测量触角长度。切取标本头部,放入蒸馏水中,超声波清洗5次,每次10 min。放入70%乙醇中过夜,次日依次放入75%、80%、85%、90%和100%的乙醇中进行脱水,每次10 min,风干。用双面导电胶分雌、雄的背、腹粘于样品台,Hitachi E-1010离子溅射仪喷金,于Hitachi S-4800扫描电子显微镜下观察并拍照,工作电压为5 kV。

1.3 感器的命名

参考Schneider(1964)的方法对感器进行命名。

1.4 数据统计与分析

根据扫描电镜拍摄的照片,利用ImageJ软件测量感器的长度和基部直径,利用Photoshop CS 6.0软件对电镜照片进行处理,利用SigmaPlot 10.0软件作图。所有数据经SPSS 15.0软件进行处理。

2 结果与分析 2.1 触角的一般形态

卡氏步甲雌、雄成虫的触角形态类似,均为丝状,角质化程度高。由柄节、梗节和9个鞭节共同组成。触角基部通过一圆形结构与头壳相连,便于触角的运动,基部4节相对光滑,鞭节3~5节有软毛,但逐渐减少,末节端部具少量软毛。触角各节长度见图 1,卡氏步甲雌、雄成虫触角的平均长度分别为17.25 mm±1.29 mm和18.18 mm±0.32 mm,二者差异无统计学意义(P>0.05)。同时,雌、雄成虫的柄节、梗节和鞭节各节的长度差异亦无统计学意义(P>0.05)。

图 1 卡氏步甲触角的长度(平均值±标准误, n=6) Fig. 1 Measurement of antennal segments of Carabus casaleianus (Mean±SE, n=6) Sca. 柄节, Pe. 梗节, F1~F9. 鞭节1~9。 Sca. Scape, Pe. Pedicel, F1-F9. Flagellomeres 1-9.
2.2 感器的类型

扫描电镜下可见触角表面具大量感器,根据感齐钦等:卡氏步甲触角感器的超微结构器的外形和分布位置等特点,可分为3种刺形感器、3种毛形感器、2种锥形感器、Bhm氏鬃毛、腔锥形感器、腔形感器和钟形感器(表 1)。

表 1 卡氏步甲触角感器的形态特征(平均值±标准误,n=10; 单位:μm) Table 1 Morphological characteristics of antennal sensilla of Carabus casaleianus (Mean±SE,n=10;unit: μm)
类型Type of sensilla 长度Length 基部直径Diameter 顶端Tip 壁Wall 形状Shape 基部窝Basal socket
S.Ch.1 21.75±2.63 4.69±0.76 尖锐 纵脊
S.Ch.2 49.48±12.53 4.91±0.44 尖锐 纵脊
S.Ch.3 232.22±50.59 11.32±3.30 光滑
S.T.1 164.86±35.90 8.32±1.30 尖锐 纵脊
S.T.2 179.17±75.79 9.54±2.16 光滑
S.T.3 149.61±25.04 7.96±1.13 尖锐 纵脊
S.B.1 4.43±0.33 3.18±0.30 光滑
S.B.2 5.07±0.04 2.77±0.29 光滑
B.B 38.61±8.33 9.68±1.16 光滑
S.Co 3.74±0.72
S.Ca 7.56±1.18
S.Cam 1.09±0.14 1.45±0.32
S.Ch.1:1型刺形感器, S.Ch.2:2型刺形感器, S.Ch.3:3型刺形感器, S.T.1:1型毛形感器, S.T.2:2型毛形感器, S.T.3:3型毛形感器, S.B.1:1型锥形感器, S.B.2:2型锥形感器, B.B:Bhm氏鬃毛, S.Co:腔锥形感器, S.Ca:腔形感器, S.Cam:钟形感器;下同。S.Ch.1: Type 1 sensilla chaetica, S.Ch.2: Type 2 sensilla chaetica, S.Ch.3: Type 3 sensilla chaetica, S.T.1: Type 1 sensilla trichodea, S.T.2: Type 2 sensilla trichodea, S.T.3: Type 3 sensilla trichodea, S.B.1: Type 1 sensilla basiconca, S.B.2: Type 2 sensilla basiconca, B.B: Bhm bristles, S.Co: Sensilla coeloconica, S.Ca: Sensilla cavity, S.Cam: Sensilla campaniformia; the same below.

刺形感器(sensilla chaetica,S. Ch) :垂直于触角表面,长短不一,整体刚直。顶端尖或钝,基部窝宽或窄。本文分为3种亚型:S.Ch.1,S.Ch.2和S.Ch.3。

S.Ch.1:长度21.75 μm±2.63 μm,基部直径4.69 μm ±0.76 μm。直立于触角表面,顶端尖,壁的下半部有纵脊,但上半部光滑,表面无小孔,基部窝窄(图 2:A)。

图 2 卡氏步甲触角感器 Fig. 2 Sensilla on the antenna of Carabus casaleianus A. 1型刺形感器, B. 2型刺形感器, C. 3型刺形感器, D. 1型毛形感器, E. 2型毛形感器, F. 3型毛形感器, G. 1型锥形感器, H. 2型锥形感器, I. Bhm氏鬃毛, J. 腔锥形感器, K. 腔形感器, L. 钟形感器。
A. Type 1 sensilla chaetica, B. Type 2 sensilla chaetica, C. Type 3 sensilla chaetica, D. Type 1 sensilla trichodea, E. Type 2 sensilla trichodea, F. Type 3 sensilla trichodea, G. Type 1 sensilla basiconca, H. Type 2 sensilla basiconca, I. Bhm bristles, J. Sensilla coeloconica, K. Sensilla cavity, L. Sensilla campaniformia.

S.Ch.2:长度49.48 μm±12.53 μm,基部直径4.91 μm±0.44 μm。直立于触角表面,顶端尖,有的向基部弯曲,感器壁表面有环绕的纵脊,基部窝窄(图 2:B)。

S.Ch.3:长度232.22 μm±50.59 μm,基部直径11.32 μm±3.30 μm。刺形感器中最长的一种,顶端钝,整体略弯曲,基部具凹陷宽窝,数量少。主要存在于各节顶端(图 2:C)。

毛形感器(sensilla trichodea,S. T) :毛状,长短不一,顶端尖或钝,整体直立或微弯,基部窝宽或窄。本文分为3种亚型:S.T.1,S.T.2和S.T.3。

S.T.1:长度164.86 μm±35.90 μm,基部直径8.32 μm±1.30 μm。感器整体弯曲程度较大,似镰 刀,顶端钝尖,壁上有凸起的纵脊,基部窝窄(图 2:D)。

S.T.2:长度179.17 μm±75.79 μm,基部直径9.54 μm±2.16 μm。感器整体笔直,从2/3处开始变细,顶端尖,壁上有凸起的纵脊,基部窝宽(图 2:E)。

S.T.3:长度149.61 μm±25.04 μm,基部直径7.96 μm±1.13 μm。感器末端细长,且呈明显的弯曲,顶端尖,壁上有凸起的纵脊,基部窝窄(图 2:F)。

锥形感器(sensilla basiconca,S. B) :形似锥子,生长于圆形穴上或穴内,较其他感器短,顶端钝,基部窝宽或窄。本文分为2种亚型:S.B.1和S.B.2。

S.B.1:长度4.43 μm±0.33 μm,基部直径3.18 μm±0.30 μm。表皮上有一凹陷,内生一圆 锥,顶端钝,壁光滑,具孔,无纵脊,基部窝宽(图 2:G)。

S.B.2:长度5.07 μm±0.04 μm,基部直径2.77 μm±0.29 μm。基部有一基座,整体呈锥形,数量较少。顶端钝圆,壁光滑,无纵脊,基部窝窄或无,有花纹似贝壳状(图 2:H)。

Böhm氏鬃毛(Bhm bristles,B. B) :长度38.61 μm±8.33 μm,基部直径9.68 μm±1.16 μm。大多垂直于触角表面,像一根根小刺成簇地分布在柄节和梗节的节间周围。比刺形感器更短更尖,光滑无孔,基部窝宽(图 2:I)。

腔锥形感器(sensilla coeloconica,S. Co):感器腔直径3.74 μm±0.72 μm,无缘毛,表皮凹陷,边缘无缘毛或缘刺,中央生有一根感觉锥或无(图 2:J)。

腔形感受器(sensilla cavity,S. Ca):感器腔直径7.56 μm±1.18 μm,表皮内陷形成的空腔,是数量最多的一类感器(图 2:K)。

钟形感器(sensilla campaniformia,S. Cam) :长度1.09 μm±0.14 μm,基部直径1.45 μm±0.32 μm。半椭圆状或半球状,着生于盘形穴中,周围有一圈光滑而清晰的厚壁边缘,形似纽扣,中间为乳头状突起,端部钝圆(图 2:L)。

2.3 感器的数量和分布

表 2可知,卡氏步甲基部4节感器类型和数量均较少,共存在刺形感器、锥形感器和Bhm氏鬃毛3种感器类型;鞭节的3~9节感器的类型和数量较多,共存在刺形感器、毛形感器、锥形感器、腔形感器、腔锥形感器和钟形感器6种感器类型。

表 2 卡氏步甲触角感器的数量和分布 Table 2 Number and distribution of sensilla on the antenna of Carabus casaleianus
类型Type of sensilla 性别Gender 位置Position 柄节Scape 梗节Pedicel 鞭节Flagellomeres 总数Total
1 2 3 4 5 6 7 8 9
S.Ch.1 雄性 背面 0 0 0 0 0 0 20 78 86 0 0 184
腹面 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
雌性 背面 0 0 0 0 0 0 0 27 63 38 0 128
腹面 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
S.Ch.2 雄性 背面 0 0 0 0 21 20 18 14 4 0 0 77
腹面 0 0 0 0 14 11 4 5 1 0 0 35
雌性 背面 0 0 0 0 10 5 18 24 13 3 0 73
腹面 0 0 0 0 9 12 1 0 0 0 0 22
S.Ch.3 雄性 背面 1 0 6 14 6 5 3 3 1 0 0 39
腹面 0 0 2 12 6 6 4 3 1 0 0 33
雌性 背面 1 0 11 16 2 6 5 5 4 4 0 54
腹面 0 0 5 17 7 4 1 0 0 1 0 35
S.T.1 雄性 背面 0 0 0 0 41 39 38 16 9 0 0 143
腹面 0 0 0 0 38 40 14 7 2 0 1 102
雌性 背面 0 0 0 0 41 16 18 42 17 12 7 153
腹面 0 0 0 0 35 25 15 0 0 0 0 75
S.T.2 雄性 背面 0 0 0 0 200 182 109 47 13 3 1 555
腹面 0 0 0 0 131 121 29 78 25 1 4 389
雌性 背面 0 0 0 0 69 47 97 132 85 44 3 477
腹面 0 0 0 0 145 69 24 0 0 0 3 241
S.T.3 雄性 背面 0 0 0 0 10 8 7 4 0 0 2 31
腹面 0 0 0 0 9 5 3 6 0 0 2 25
雌性 背面 0 0 0 0 3 2 3 8 6 2 10 34
腹面 0 0 0 0 7 4 2 0 0 0 6 19
S.B.1 雄性 背面 58 61 52 50 0 0 0 0 0 0 0 221
腹面 42 109 80 63 0 0 0 0 0 0 0 294
雌性 背面 68 72 57 53 0 0 0 0 0 0 0 250
腹面 55 91 81 68 0 0 0 0 0 0 0 295
S.B.2 雄性 背面 0 0 0 0 0 0 2 0 4 3 0 9
腹面 0 0 0 0 16 5 1 11 6 4 0 42
雌性 背面 0 0 0 0 0 0 0 2 0 0 0 2
腹面 0 0 0 0 9 0 0 0 0 0 0 9
Bhm 雄性 背面 61 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 61
腹面 77 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 77
雌性 背面 67 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 67
腹面 63 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 63
S.Co 雄性 背面 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 5 5
腹面 0 0 0 0 9 5 7 7 8 2 0 38
雌性 背面 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 4 5
腹面 0 0 0 0 8 2 6 3 3 7 5 34
S.Ca 雄性 背面 0 0 0 0 2 29 31 148 268 361 428 1267
腹面 0 0 0 0 6 68 66 378 456 423 389 1786
雌性 背面 0 0 0 0 109 201 79 197 478 490 515 2069
腹面 0 0 0 0 53 176 421 461 431 431 409 2382
S.Cam 雄性 背面 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1
腹面 0 0 0 0 3 2 0 3 0 0 1 9
雌性 背面 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 1
腹面 0 0 0 0 2 0 0 0 0 0 0 2
总数 493 333 294 305 1021 1115 1046 1711 1984 1829 1796 11 927

卡氏步甲触角感器的分布在两性间无明显差异,且具有相似的分布模式。刺形感器可分为3种亚型,1型刺形感器成簇分布于鞭节的5~8节,2型刺形感器零散分布于鞭节的5~8节,3型刺形感器分布于除梗节和鞭节第9节外的所有各节末端。毛形感器可分为3种亚型,分布于鞭节的3~9节。锥形感器可分为2种亚型,1型锥形感器分布于柄节、梗节和鞭节的1、2节,2型锥形感器零散分布于鞭节的3~8节。Bhm氏鬃毛仅分布于柄节的基部。腔锥形感器零散分布于鞭节的3~9节。腔形感器分布于鞭节的3~9节。钟形感器零散分布于鞭节的3、4、6、9节。

对卡氏步甲背、腹面的感器数量进行比较发现,感器数量在触角上分布并不均匀。其中,3种刺形感器和3种毛形感器总数背面多于腹面,腔锥形感器总数腹面多于背面,2种锥形感器、Bhm氏鬃毛、腔形感器和钟形感器总数在背、腹面差异不明显。

3 讨论

昆虫触角上的感器在种间和种内信息交流及取食行为中发挥着重要作用(张毅等,2014),有关步甲触角感器形态和功能的研究也一直在进行(Weisa et al.,1999Merivee et al.,200020012002Ploomi et al.,2003刘桂清,田明义,2008Giglio et al.,2008Giulio et al.,2012Gonzalez & Zaballos,2013)。本研究共发现7种类型触角感器,分别是毛形感器、刺形感器、锥形感器、Bhm氏鬃毛、腔锥形感器、腔形感器和钟形感器,其中,刺形感器和毛形感器包括3种亚型,锥形感器包括2种亚型。

从结构上看,本文卡氏步甲触角感器类型划分与其他步甲的触角感器描述有相同的地方,但也有不同点。如Ploomi等(2003)与本文有相似的地方,锥形步甲Bembidion lamprosB. properans和宽步甲Platynuss dorsalis划分的2型刺形感器与本文相同,但将3型刺形感器定义为4型刺形感器。Kim和Yamasaki(1996)为步甲C. fiduciurius划分感器类型,将本文2型刺形感器分别定义为3型毛形感器和2型毛形感器。本文是依据感器是否直立于触角表面来区分刺形感器和毛形感器,这与刘桂清和田明义(2008)通过感器与触角表面连接的臼状窝的宽窄来区分奇步甲C. prodigus有所不同,刘桂清和田明义(2008)Giglio等(2007)将本文1型毛形感器定义为1型刺形感器,但刘桂清和田明义(2008)将本文1型刺形感器定义为锥形感器,而Giglio等(2007)在食蚁步甲中未见本文1型刺形感器。此外MacKay等(2014)为暗褐断眼天牛Tetropium fuscum定义的1型锥形感器和1型刺形感器与本文相似,但将本文1型和2型毛形感器定义为2型刺形感器,仅将3型毛形感器定义为毛形感器。

从功能上看,卡氏步甲刺形感器多被认为是 典型的机械感器,可感触气流或物体震动(陈静,花保 祯,2014)。在昆虫各类感器的研究中,机械感器存在着相对统一的特征:毛状或刺状,体壁无孔,表面光滑或具表皮刻纹,端部尖细(Merivee et al.,2001)。本研究结果显示卡氏步甲的刺形感器外部形态符合机械感器的特征。其中3型刺形感器与Merivee等(2001)报道的2型刺形感器相似,位于节末端边缘,推测具有鞭节间机械感受的功能(Dyer & Seabrook,1975),有助于控制触角的弯曲程度。本研究结果表明卡氏步甲的毛形感器密布于鞭节上,这可能是因为毛形感器具有聚集信息素的接受器功能的原因,聚集信息素已被证明存在于一些步甲中,但影响步甲属昆虫性吸引或聚集的信息素目前尚不清楚(Hallberg et al.,1994)。锥形感器是一种常见的感器类型,已有关于锥形感器具有化学感器功能的报道(刘桂清,田明义,2008)。本研究在1型锥形感器上发现孔结构,为这一结果提供了证据。Bhm氏鬃毛分布于头部与柄节之间,之前常被认为是刺形感器的一种,Schneider(1964)认为Bhm氏鬃毛是一种特别的机械感受器,可以感受重力的存在,当遇到机械刺激时,通过缓冲重力从而控制触角位置下降的速度,但本研究发现,在卡氏步甲的Bhm氏鬃毛中存在不同形态,一种形态为顶端带齿,另一种形态为感器中间向内凹陷,推测Bhm氏鬃毛可能不仅仅只有一种感器功能,尚需要进行更多的研究。腔锥形感器和腔形感器均为微小的凹陷结构,其中腔锥形感器的凹陷内具锥形结构或无,外有一圈环绕的表皮,为嗅觉感器(Romani et al.,2009),而腔形感器在步甲中首次发现,为表皮上的凹陷结构,似火山口,描述相同的感器在蓟马科Thripidae中也有发现,为湿度感受器的功能(李维娜,2013),是在卡氏步甲中数量最多的一种感器。钟形感器分布于鞭节上且数量少,已被证实可以敏锐感知温度(Must et al.,2010),步甲依靠钟形感器可以对栖息地进行选择,避免过热或过冷的情况出现,这在其他步甲上也有所描述,如通缘步甲Pterostichus aethiops(Merivee et al.,2003)。而其他昆虫中,这类感器会着生在翅、足和平衡棒上靠近某一关节的位置,感知机械变形所引发的表皮压(刘桂清,田明义,2008)。

本研究通过扫描电镜对卡氏步甲触角感器的超微结构进行了观察,对感器的类型、数量、分布和两性间的差异进行了分析,并初步探讨了各感器的功能,为今后进一步开展步甲科昆虫的形态学、电生理学和行为生态学等研究提供了基础资料,为卡氏步甲的保护、管理和合理利用提供微观形态的依据。然而,本研究推测归纳的卡氏步甲各类感器的功能仍然缺乏准确性,具体功能还有待于结合透射电镜和电生理学方法来进一步研究证实。

参考文献
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