四川动物  2015, Vol. 34(2) 216-222

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赵健, 张媛, 李宗波, 杨大荣
ZHAO Jian, ZHANG Yuan, LI Zongbo, YANG Darong
佩妃延腹榕小蜂雌蜂触角感器的扫描电镜观察
Scanning Electron Microscopy Observation on Antenna Sensilla of Female Philotrypesis dunia (Hymenoptera: Agaonidae)
四川动物, 2015, 34(2): 216-222
Sichuan Journal of Zoology, 2015, 34(2): 216-222
10.3969/j.issn.1000-7083.2015.02.010

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收稿日期:2014-08-18
接受日期:2014-10-17
佩妃延腹榕小蜂雌蜂触角感器的扫描电镜观察
赵健1, 张媛1,2, 李宗波1 , 杨大荣3    
1. 西南林业大学林学院, 云南省森林灾害预警与控制重点实验室, 昆明 650224;
2. 西南林业大学云南生物多样性研究院, 昆明 650224;
3. 中国科学院西双版纳热带植物园, 昆明 650223
摘要:佩妃延腹榕小蜂是一种与鸡嗉子传粉榕小蜂同步寄生于接收期榕果的非传粉专性寄生蜂。为探索佩妃延腹榕小蜂寄主定位机制,应用扫描电镜观察了其雌蜂触角感器的类型、分布和超微形态。结果显示:佩妃延腹榕小蜂雌蜂触角呈膝状,长775.50 μm±38.39 μm,由柄节、梗节和11个鞭小节组成的鞭节构成。触角上共发现5种感器类型,分别为毛形感器、刺形感器(Ⅰ型和Ⅱ型)、多孔板形感器、锥形感器、栓锥型乳突状感器。其中,刺形感器Ⅰ和多孔板形感器是其主要感器,前者集中分布于鞭节的第4~第8鞭小节,后者分布于第4~第11鞭小节。结合触角感器的形态、分布和佩妃延腹榕小蜂的产卵行为,对各触角感器的功能进行了探讨。
关键词佩妃延腹榕小蜂     接收期榕果     雌蜂     触角感器     扫描电镜    
Scanning Electron Microscopy Observation on Antenna Sensilla of Female Philotrypesis dunia (Hymenoptera: Agaonidae)
ZHAO Jian1, ZHANG Yuan1,2, LI Zongbo1, YANG Darong3     
1. Key Laboratory of Forest Disaster Warning and Control in Yunnan Province, College of Forestry, Southwest Forestry University, Kunming 650224, China;
2. Yunnan Academy of Biodiversity, Southwest Forestry University, Kunming 650224, China;
3. Xishuangbanna Tropical Botanical Garden, Chinese Academy of Sciences, Kunming 650223, China
Abstract:Philotrypesis dunia (Hymenoptera: Agaonidae) is a galler parasite of Ficus semicordata at receptive stage allowing its associated fig-pollinators, Ceratosolen gravelyi, to enter the lumen for pollinations and laying eggs. To provide background information for the ongoing research on P. dunia host location, the types, distribution and ultramorphology of antennal sensilla of female adults P. dunia were examined using scanning electron microscopy (SEM). Antennae of female P. dunia is geniculate in shape, ca. 775.50 μm±38.39 μm in length, and consisting of scape, pedicel and 11 flagellomeres. Five morphological sensillar types were found in female wasps, including sensilla trichoid, two types of chaetica sensilla (type Ⅰ and type Ⅱ), multiporous placoid sensilla, basiconica sensilla and basiconic capitate peg sensilla. According to their distribution and abundance, the chaetica sensilla type Ⅰ and multiporous placoid sensilla were the main sensillar types in the antennae of female wasps. Chaetica sensilla type Ⅰ mainly distributed on the 4th-8th flagellomere, however, multiporous placoid sensilla were the most conspicuous plate-like chracteristics and only occurred on the 4th-11th flagellomere. Their possible roles were discussed on basis of sensillar morphology, distribution and oviposition behaviors of P. dunia.
Key words: Philotrgpesis dunia     receptive figs     female     antennal sensilla     scanning electron microscopy    

榕树繁殖群落包括两类重要的寄生蜂类群,一类是与榕树Ficus spp.形成高度互惠共生的传粉榕小蜂(Weiblen,2002);一类为寄生于不同发育阶段榕果的非传粉榕小蜂,包括造瘿者、拟寄生者和寄生者,种类众多(Cook & Rasplus,2003)。榕果具有5个发育阶段,仅雌花期可释放特异性挥发物引诱传粉榕小蜂进入榕果为其传粉(Ware et al.,1993;Grison-Pigé et al.,2002a;Hossaert-McKey et al.,2010)并进行产卵;而雌花前期、雌花期和间花期可被不同类群的非传粉榕小蜂寄生,寄生于同一寄主的非传粉榕小蜂可达30多种(Cook & Rasplus,2003)。已有研究证实:无论是传粉榕小蜂还是非传粉榕小蜂,均依赖特定阶段榕果释放的特异性挥发物进行寄主的选择(Proffit et al.,20072009;Hossaert-McKey et al.,2010;Cornille et al.,2012)。但截止目前,榕小蜂寄主选择的研究主要集中于传粉榕小蜂,而非传粉榕小蜂则较为少见,仅Proffit等(2007)对聚果榕内的非传粉榕小蜂进行了定性测定。另外,非传粉榕小蜂与寄主榕树之间被证明存在专一的对应关系(Cook & Rasplus,2003),这也意味着不同榕树寄主供应着不同的榕蜂繁殖群落。因此,推测不同榕蜂繁殖群落、不同的非传粉榕小蜂应存在不同的信息利用和分配模式。

在已知的11种榕树中(Hossaert-McKey et al.,2010),鸡嗉子榕最为特殊,其传粉榕小蜂Ceratosolen gravelyi以"自私通道"形式(Raguso,2008;Chen et al.,2009;Soler et al.,2010)利用特异性挥发物4-对苯甲基醚和吲哚识别寄主,这2种信号化合物仅存在于接收期榕果,雌花前期和传粉1~2 d后未发现(Chen et al.,2009;李宗波,2010)。鸡嗉子榕协同4种非传粉榕小蜂,包括佩妃延腹榕小蜂Philotrypesis dunia、拉长鞘榕小蜂Platyneura cunia、缩腹榕小蜂Apocrypta sp.和伪鞘榕小蜂Sycoscapter trifemmensis(甄文全等,2004b)。我们前期对佩妃延腹榕小蜂产卵行为进行了观察,结果表明其从鸡嗉子传粉榕小蜂进入榕果后即开始果外产卵(图版Ⅰ: a,d),持续期1~2 d,即接收期结束。因此,对于这样的一个榕蜂繁殖群落,佩妃延腹榕小蜂寄主选择所利用的化学信息与鸡嗉子传粉榕小蜂有何异同?高含量的4-对苯甲基醚(>90%)和传粉后消失的挥发物成分(如吲哚、紫苏烯)有何功能?为解答这些问题,并为开展气相色谱-触角电位联用仪(GC-EAD)研究提供支持信息,有必要对佩妃延腹榕小蜂与外界环境进行信息联系的媒介-触角感器进行观察,确定触角感器的类型、分布和超微形态;并结合佩妃延腹榕小蜂果面产卵的行为特征,探讨各感器类型的功能。 1 材料与方法 1.1 佩妃延腹榕小蜂

佩妃延腹榕小蜂雌雄性二型(图版Ⅰ:b,c)。雌蜂体长(头至腹部第9节末端)1.97 mm±0.15 mm(n=35),产卵器长4.25 mm±0.23 mm(n=35);体背有黑色条斑,其余为黄褐色,足淡黄色(图版Ⅰ:b);仅产卵于鸡嗉子接收期的雄果(图版Ⅰ:a,d)。雄蜂无翅,黄色,终生生活于榕果果腔内,与雌蜂交配后即死去(图版Ⅰ:c)。

图版Ⅰ 佩妃延腹榕小蜂形态及其在接收期榕果果面产卵的行为特征(白色箭头示鸡嗉子传粉榕小蜂进果时遗留下的翅) PlateⅠ External morphology and oviposition behavior of Philotrypesis dunia at the receptive stage of Ficus semicordata (the white arrow indicated loss of wings while female Ceratosolen gravelyi passed through the ostiolar scales) (a)正在果面产卵的佩妃延腹榕小蜂雌蜂,(b)佩妃延腹榕小蜂雌蜂背面观,(c)佩妃延腹榕小蜂雄蜂背面观,(d)正在果内产卵的鸡嗉子传粉榕小蜂。
(a)Philotrypesis dunia ovipositing on the syconium of Ficus semicordata,(b)The dorsal view of female P. dunia,(c)The dorsal view of male P. dunia,(d)Many pollinating fig wasps,Ceratosolen gravelyi,ovipositing on the syconium lumen.
1.2 雌蜂的收集与保存

采集即将出蜂的鸡嗉子雄果(雄花期),放入120目的纱网袋带回实验室,待其出蜂后立即用乙酸乙酯杀死,并用10%的生理盐水洗涤3次,然后挑选形态和触角完好的置于2.5%的戊二醛固定液中,4 ℃下保存待用。保存时间小于15 h。 1.3 扫描电镜观察

电镜观察参照Li等(2009)的方法。首先将样品用超声波清洗,然后梯度脱水(50%、75%、80%、95%、无水乙醇、乙酸异戊酯),脱水后的样品经临界点干燥(Quorum K850),于体视镜下摘取触角,按照背面、腹面和侧面3个方向粘台,每个面5只触角。最后经Quorum Q150RS镀金仪镀金,用蔡司EVO LS10应用型扫描电子显微镜观察,扫描电压10 kV。 1.4 感器的命名与统计

关于触角感器的分类和命名,主要基于感器的外部形态、表面特征、孔的有无等,并参照Zacharuk(1985)Amornsak等(1998)Keil(1999)Onagbola和Fadamiro(2008)Li等(2009)的原则。利用Photoshop 7.1移除背景色,用Screen Ruler测量各感器的长宽或基部直径。对于各部分着生的感器数量,鞭节部分按照Renthal等(2003)的方法进行计算,其他部分按照背面和腹面相互叠加。采用Kruskal-Wallis test分析感器数量和长度的分布差异性。 2 结果与分析 2.1 触角的一般形态

雌蜂触角呈膝状,由柄节、梗节和11个鞭小节组成,全长775.50 μm±38.39 μm。柄节呈圆柱形,长217.95 μm±24.27 μm。梗节呈椭锤形,长68.62 μm±2.47 μm。鞭节由11个鞭小节组成,其中环节3节,索节5节,棒节3节,总长496.97 μm±28.96 μm。其中,最为特殊的柄节基部,其连接的一节完全与柄节分离,称为转节,加之表面着生数量不等的刺形感器(图版Ⅱ:D),其应被视为独立的一节;转节长39.47 μm±2.33 μm;基部着生于触角的凹槽内,其功能可能是为触角转动提供支点。

图版Ⅱ 佩妃延腹榕小蜂雌蜂触角感器的类型、形态和分布特征 PlateⅡ Type,morphology and distribution of different sensilla on the antennae of female Philotrypesis dunia A. 棒节处着生的感器,B. 棒节第3小节着生的感器,C. 棒节第1小节处感器的分布特征,D. 转节及其感器,E. 多孔板形感器和刺形感器Ⅰ的表面特征,F. 锥形感器和毛形感器表面特征,G. 毛形感器,H. 栓锥型乳突状感器。
A. clava and sensilla,B. sensilla on the 3rd clava,C. sensilla on the 1st calva,D. radicula and sensilla,E. the surface of multiporous placoid sensilla and chaetica sensilla typeⅠ,F. the surface of basiconic sensilla and sensilla trichodea,G. the external morphology of sensilla trichodea,H. the external morphology of basiconic capitate peg sensilla.
2.2 触角感器的类型 2.2.1 毛形感器(Sensilla trichodea,ST)

分布最广、数量较多的感器类型(表 1),着生于臼形窝内;感器表面无孔,具有8条纵向沟槽,与触角主轴呈30~60°夹角;中部略微弯曲指向触角主轴(图版Ⅱ:A~C,F,G);感器长21.74 μm±3.20 μm,基部直径1.22 μm±0.27 μm。鞭节是毛形感器分布最为集中的区域,特别是棒节端第3小节,占21.17%(表 1)。Kruskal-Wallis测试表明ST在各节长度差异不明显(χ2=16.88,P=0.08)。

图 1 佩妃延腹榕小蜂雌蜂触角整体形态 Fig. 1 The whole antennae of female Philotrypesis dunia Rd. 转节,Sc. 柄节,Pd. 梗节,F. 鞭节,An. 环节,Fn. 索节,Cl. 棒节。Rd. radicula,Sc. scape,Pd. pedicel,F. flagellum,An. anelli,Fn. funicle,Cl. clava.

表 1 佩妃延腹榕小蜂触角感器的类型、数量和分布 Table 1 Type,abundance and distribution of different sensilla on the antennae of female Philotrypesis dunia

2.2.2 刺形感器(Chaetica sensilla,ChS)

末端尖锐的刚毛状感器,根据其形态、刚性程度、着生方式等将其分为2种:刺形感器Ⅰ(Chaetica sensilla typeⅠ,ChSⅠ)和刺形感器Ⅱ(Chaetica sensilla typeⅡ,ChSⅡ)。ChSⅠ分布于柄节、梗节及鞭节的大部分区域(图版Ⅱ:A~C,表 1),与触角主轴平行,末端指向触角端部的方向(图版Ⅱ:C);感器表面光滑,末端尖锐(图版Ⅱ:E);ChSⅠ长42.30 μm±2.55 μm,基部直径1.36 μm±0.10 μm。ChSⅡ分布于转节及其柄节与梗节交界的节间膜上(图版Ⅱ:D),表面无孔,刚硬,近直立于触角主轴;ChSⅡ长4.08 μm±1.84 μm,基部直径0.67 μm±0.08 μm。 2.2.3 多孔板形感器(Multiporous placoid sensilla,MPS)

分布于鞭节第4~第11鞭小节(表 1),形似板状,明显隆起于触角表皮(图版Ⅱ:A)。该感器从基部到端部宽度基本一致,端部钝圆,顶端与触角主轴分离(图版Ⅱ:B,C),两列板形感器之间着生数量不等的毛形感器和(或)刺形感器(图版Ⅱ:A~C)。感器长42.27 μm±3.79 μm,宽4.25 μm±0.45 μm,表面具孔(图版Ⅱ:E)。各鞭小节MPS的数量以索节第4小节处最多(表 1),棒节第3小节最少,但鞭小节MPS的长度基本一致,没有明显的差异(χ2=1.67,P=0.197)。 2.2.4 锥形感器(Basiconic sensilla,BS)

末端钝圆的感觉毛,仅分布于棒节第3小节端部(表 1),与触角主轴呈0~45°夹角,明显高于其他感器(图版Ⅱ:B)。锥形感器表面光滑,无孔(图版Ⅱ:F),长10.03 μm±4.54 μm,基部直径1.13 μm±0.35 μm。 2.2.5 栓锥型乳突状感器(basiconic capitate peg sensilla,BCPS)

位于棒节第1~第3小节的腹面端部,每小节仅有1~2个(图版Ⅱ:A,表 1),形似乳突,端部膨大,表面具有11条纵向沟槽,坐落于一个近圆形的凹槽内(图版Ⅱ:H)。该感器长2.34 μm±0.39 μm,最大直径0.82 μm±0.11 μm。 3 讨论 3.1 触角感器的功能

一般认为,膜翅目昆虫触角上的毛形感器为机械感器(Keil,1997;Gao et al.,2007;van Baaren et al.,2007)。透射电镜研究表明,在对叶榕传粉榕小蜂(Li et al.,2009)、木瓜榕传粉榕小蜂(李宗波等,2012)、钝叶榕传粉榕小蜂(Li et al.,2014)的毛形感器上没有发现任何微孔,因此推断其没有嗅觉功能。从毛形感器的着生方式和空间排列判断其可能具有机械感器的功能(Ochieng et al.,2000)。佩妃延腹榕小蜂雌蜂触角上的毛形感器与对叶榕传粉榕小蜂、木瓜榕传粉榕小蜂和钝叶榕传粉榕小蜂触角上的毛形感器非常相似,推测其具有机械感受功能。

依据刺形感器的形态和基部凹槽,2种刺形感器均应为机械感器或本体感器(Schneider,1964;Keil,1997;Li et al.,20092014),与佩妃延腹榕小蜂的果面行为是相关的。ChSⅠ分布于触角的柄节、梗节及其鞭节的大部分区域(表 1),尤其是鞭节区域,其下着生大量的化学感器,加之其直立刚硬,这可能有利于避免佩妃延腹榕小蜂触角横扫果面时对其化学感器造成损伤。ChSⅡ基部较为粗壮,长度较短,且仅分布于转节基部和柄节与梗节之间的节间膜上,推测有感受触角位置和运动的功能。

多孔板形感器是膜翅目昆虫触角上典型的感器类型(Barlin & Vinson,1981;Basibuyuk & Quicke,1999)。表面多孔特征允许气味分子进入感器淋巴腔,是一种典型的嗅觉器官(Steinbrecht,1997),具有感知来自栖境的长距离信息化学物质。另一方面,多孔板形感器内部存在专化性和泛化性2种神经元细胞,分别感知信息素和植物挥发物(Schneider & Steinbrecht,1968)。佩妃延腹榕小蜂仅寄生于鸡嗉子榕果的雄果内,加之接收期榕果的结果方式、颜色、气味等高度类似(Weiblen,2002;Chen et al.,2009),意味着佩妃延腹榕小蜂触角上的多孔板形感器可能更趋向于专化性。

佩妃延腹榕小蜂触角上的锥形感器与很多寄生蜂上的单孔味觉感器(Isidoro et al.,1996)、凹槽形锥形感器(Norton & Vinson,1974)、单孔锥形感器(Li et al.,20092014;李宗波等,2012)类似。由于首先与寄主表面接触,一般认为其具有味觉功能(Bleeker et al.,2004)。佩妃延腹榕小蜂触角上的锥形感器仅分布于棒节端部,且明显高于其他感器,小蜂在进行产卵之前要用棒节不断敲打果面寻找产卵位点(甄文全等,2004b),推测其应该为味觉感器。

对于栓锥型乳突状感器的功能有两种看法,一些研究者(Steinbrecht,1997;Keil,1999;van Baaren et al.,2007;Silva et al.,2010)认为该感器具有感知气味的功能,特别是一些信息素等特殊信息物质具有选择性;而另外一些研究者(Amornsak et al.,1998)认为该感器为一种湿热感器。我们赞同第一种观点。在佩妃延腹榕小蜂触角上,栓锥型乳突状感器仅分布于棒节腹面处(表 1),数量少,且位于所有感器下面,并不利于与榕果表面直接接触,因而嗅觉功能应该值得肯定。 3.2 与传粉榕小蜂触角感器的数量和分布比较

触角感器是昆虫与外界联系的桥梁与媒介,感器类型、数量、分布及其排列形式等反映了昆虫的生活习性(Carbajal & Catalá,2002)。非传粉榕小蜂和传粉榕小蜂共同寄生于榕果的雌花内,同步发育完成,但两者寄生榕果的阶段、寿命等存在明显的不同。并且,随着榕果的发育,榕果释放挥发物种类、释放量等均明显低于接收期的榕果(Grison-Pigé et al.,2002b;Borges et al.,2008;Proffit et al.,2008)。因此,从进化角度来看,非传粉榕小蜂和传粉榕小蜂所受到的进化压力既有相似的一面,又存在差异的一面,通过佩妃延腹榕小蜂与传粉榕小蜂触角感器数量和分布的对比(表 2),发现佩妃延腹榕小蜂触角上的感器总量较少,但其刺形感器的数量明显较多,这可能与其果外产卵的习性有关,加之产卵时并不像传粉榕小蜂进入榕果(Weiblen,2002),而是在不同榕果间探索产卵(甄文全等,2004a),说明佩妃延腹榕小蜂可能对其下的化学感器具有更多的保护。特别是棒节第3小节处柔弱的毛形感器替代了刚硬的刺形感器,使味觉感器能触及榕果表面获得榕果的理化性质或探测传粉榕小蜂是否进入榕果,这从反面印证了刺形感器的分布功能。而另一方面,化学感器,包括多孔板形感器、栓锥型乳突状感器和锥形感器,数量上要小于传粉榕小蜂。Angioy等(2003)发现昆虫嗅觉感器极其敏感,低于6个气味分子即可引起强烈的行为反应,意味着感器的感受能力与其数量、排列形式和表面积等无关,而取决于神经元空间刺激模式或专性气味突触(Aldworth & Stopfer,2012),以便指导昆虫的行为定位(Aldworth & Stopfer,2012)。因此,下一步结合电生理技术和神经行为学技术进行深入研究,将有利于我们了解佩妃延腹榕小蜂的寄主定位和化学信息的利用模式。

表 2 佩妃延腹榕小蜂与传粉榕小蜂触角感器的数量和分布比较 Table 2 The comparison between the quantity of sensilla of Philotrypesis dunia and fig pollinators
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