四川动物  2015, Vol. 34(1) 99-102

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张士强, 王思敏, 王振龙, 李庆军, 匡三傲, 路纪琪
ZHANG Shiqiang, WANG Simin, WANG Zhenlong, LI Qingjun, KUANG Sanao, LU Jiqi
首例太行山猕猴双胞胎初报
First Occurrence of Twins in Provisioned Free-ranging Rhesus Macaques in Mt. Taihangshan Area, China
四川动物, 2015, 34(1): 99-102
Sichuan Journal of Zoology, 2015, 34(1): 99-102
10.3969/j.issn.1000-7083.2015.01.017

文章历史

收稿日期:2014-06-11
接受日期:2014-09-15
首例太行山猕猴双胞胎初报
张士强1, 王思敏1, 王振龙1* , 李庆军2, 匡三傲2, 路纪琪1*     
1. 郑州大学生物多样性与生态学研究所, 郑州 450001;
2. 济源市五龙口景区管理局, 河南济源 454650
摘要:2014年4月21日17:30,在河南省济源市五龙口风景区的一个太行山猕猴Macaca mulatta tcheliensis群(WLK-1)内首次发现了太行山猕猴一胎双生的现象。采用焦点动物取样法对双胞胎母亲和婴猴进行了观察和记录,旨在对母猴早期育婴行为特征和婴猴个体发育进行初步研究。这是国内首次报道野外条件下猕猴的双胞胎现象。
关键词太行山猕猴     双胞胎     行为     个体发育    
First Occurrence of Twins in Provisioned Free-ranging Rhesus Macaques in Mt. Taihangshan Area, China
ZHANG Shiqiang1, WANG Simin1, WANG Zhenlong1* , LI Qingjun2, KUANG Sanao2, LU Jiqi1*     
1. Institute of Biodiversity and Ecology, Zhengzhou University, Zhengzhou 450001, China;
2. Administration of Wulongkou Scenic Area, Jiyuan, Henan Province 454650, China
Abstract:In a free-ranging rhesus macaque Macaca mulatta tcheliensis group (WLK-1) (Wulongkou Scenic Area, Jiyuan, Henan province, China), we observed a case of twin infants carried by an adult female at 17:30 on April 21, 2014. Focal animal sampling method was used to describe the behavior characteristics of this female and the twins' development during early lactation. This was the first occurrence of twin infants in rhesus macaques in the field in China.
Key words: rhesus macaques     twins     behavior     individual development    

非人灵长类(non-human primates)一胎双(多)生现象多见于原猴亚目Strepsirrhini的物种(Pasztor & Horn,1976Chapman,1990Ah-King & Tullberg,2000),而类人猿亚目Anthropoidea种类多为一胎单生,双胞胎或多胞胎则较为罕见(Leutenneger,1979),如日本猴Macaca fuscata生双胞胎的概率仅为0.073%(Sugiyama et al.,2011)。但是,双胞胎现象在类人猿亚目动物中仍时有报道,如吼猴Alouatta palliate(Chapman & Chapman,1986)、黑猩猩Pan troglodytes schweinfurthii(Matsumoto-Oda,1995)、卷毛猴Cebus paella(Mannu & Ottoni,2000)、台湾猕猴M. cyclopis(Hsu et al.,2000)、皇狨猴Saguinus imperator(Windfelder,2000)、蜘蛛猴Ateles belzebuth belzebuth(Link et al.,2006)、日本猴(Nakamichi,1983Sugiyama et al.,2011)、黄山短尾猴M. thibetana(Xia et al.,2012)等。

猕猴M. mulatta是世界上分布最广的非人灵长类物种(Fooden,2000),有关其双胞胎的观察报道多见于一些圈养种群(Spencer-Booth,1968Bercovitch et al.,2002),而在野外自然条件下尚未见报道。太行山猕猴M. m. tcheliensis目前主要分布于太行山和中条山南部地区(宋朝枢,瞿文元,1996Lu et al.,2007),被列为国家Ⅱ级重点保护野生动物。每年的10—12月为太行山猕猴的交配期,3—6月为产仔期,一胎单生(宋朝枢,瞿文元,1996侯进怀等,1998Tian et al.,2013)。笔者在对太行山猕猴进行野外行为观测时,于2014年4月21日首次发现其一胎双生现象,现予以报道。1 研究方法1.1 研究地点

研究地点位于河南省太行山猕猴国家自然保护区济源管理局所辖的五龙口管理分局(35°12′49″N,112°41′25″E),此处也是一个以猕猴为主要观赏对象的生态旅游景区(孔小刚等,2012)。该地区属暖温带大陆性季风气候,四季分明,年平均气温14.3 ℃,年均降水量约675 mm。研究地区山势陡峭,海拔高度为430~1058 m(剑过顶),森林植被较为退化,以野皂荚Gleditsia microphylla、黄刺玫Rosa xanthina等灌丛为主,仅在山顶残存小片的天然次生林(宋朝枢,瞿文元,1996柴文斌等,2013)。1.2 研究对象

研究期间,活动于五龙口景区的猕猴主要有4群,以其群体大小及活动区域等依次命名为WLK-1~WLK-4群(柴文斌等,2013)。依据田军东等(2011)对太行山猕猴的年龄分组标准和个体识别方法,对景区内的猕猴进行识别和分组,各群的年龄-性别组成见表 1。其中,WLK-1群和WLK-2群主要活动于景区的核心区域,与游客接触频繁,食物来源为管理人员每天的投食(以玉米为主,花生为辅)和自由觅食;WLK-3群主要活动于核心景区周边地带,常与游客接触,自由觅食,但每天会来投食场取食残余食物;而WLK-4群长期活动于景区边缘地带,与游客接触较少,以自由觅食为主。本次报道中双胞胎婴猴的母亲约7岁,为便于观察和表述将其命名为裸背(Luobei,LB)。LB属于WLK-1群,在群内的等级较低,有产仔经历,2013年未生育,2014年4月21日生产双胞胎,包括1雌1雄共2只婴猴。

表 1 五龙口景区4个猕猴群的年龄-性别组成(截至2014年3月) Table 1 Composition of the four rhesus macaque groups(till the end of March 2014)
群 Group成年雄性 Adult males成年雌性 Adult females青少年 Juveniles婴幼 Infants总计 Total
WLK-120794847194
WLK-2824262381
WLK-381571242
WLK-461414943
1.3 研究方法

于2014年4月21日17∶30,首次发现LB在猕猴公园同时为2只婴猴哺乳,疑其为双胞胎。随即采用焦点动物取样法(focal animal sampling)(Altmann,1974),对LB及其幼仔进行连续跟踪观察,最终确认该双胞胎事件;同时,记录了LB及其婴猴的行为特征并拍照、录像。2 观察结果2.1 婴猴的性别

经跟踪观察、拍照确认、近距鉴别,确定本次LB所生双胞胎婴猴的性别为1雄1雌,且雌性婴猴的体型稍大(图版Ⅰ:a),但二者均小于同龄的单生婴猴。

图版Ⅰ 雌猴LB育婴早期行为特征(b和f摄于2014年4月,其他摄于2014年5月) PlateⅠ The behavior characteristics of mother macaque(LB)during early lactation(b and f photographed in April,2014; others photographed in May,2014) a. 哺育雄性婴猴; b. 双手环抱哺育双胞胎; c. 四肢行走,双胞胎婴猴携带于胸腹部,前后各一; d. 其他成年雌性(右)协助照料双胞胎; e. 独自照看双胞胎; f. 左手携抱双胞胎婴猴于胸腹部,其余三肢行走。

a. LB fed the male infant only; b. LB fed the twins in arms; c. LB walked on all fours while hanging the twins at her belly,one infant in front of another; d. Other female macaques(right)helped LB care for the twins; e. Twins played on the ground and LB looked after them alone; f. LB cradled the twins with left h and and walked with other limbs.
2.2 雌猴LB育婴早期行为特征

观察结果表明,在双胞胎婴猴诞生后的早期阶段,LB哺育双胞胎婴猴的行为主要有两类:1)采取坐姿,双手或单手环抱双胞胎婴猴哺育,左右各一(图版Ⅰ:b);2)采取坐姿,但仅哺育1只婴猴(图版Ⅰ:a)。LB携带双胞胎婴猴的行为包括2种方式:1)将双胞胎携带于胸腹部,左右或前后各一,以四肢行走(图版Ⅰ:c);2)以左手携抱双胞胎婴猴于胸腹部,用其余三肢行走(图版Ⅰ:f)。LB以2种方式照料双胞胎婴猴:1)将双胞胎婴猴置于身边,独自照料(图版Ⅰ:e);2)独自照料但有其他成年雌性协助(图版Ⅰ:d)。2.3 婴猴的发育

双胞胎婴猴在出生后3 d内一直被LB抱在怀里(图版Ⅰ:b);至第4 d时,观察到双胞胎婴猴被LB置于地上,但均不能直立,一直趴在地上尖叫;18 d内,双胞胎婴猴均被LB长时间携带;18 d后,双胞胎婴猴开始被LB置于身前地上,但双胞胎婴猴均抓着母猴身体,未离开母猴身体独立玩耍;24 d后,雌性婴猴开始在LB身旁行走、玩耍(图版Ⅰ:a);至30 d左右时,双胞胎婴猴均开始独立在LB身旁行走、玩耍(图版Ⅰ:e)。而对群内单生婴猴的观察结果表明,一般在出生14 d后即开始表现出独立行走、玩耍的行为。3 讨论

本文首次报道了太行山猕猴在野外条件下诞生双胞胎的现象,并对母猴的早期育婴行为特征和婴猴个体发育进行了初步描述。本研究发现,单生的太行山猕猴婴猴在2周龄时就逐渐表现出在母猴身旁玩耍的行为,而双胞胎婴猴则至少推迟1周。这说明双胞胎婴猴的生长发育要比单生婴猴慢,其原因可能在于母猴需要同时照顾、抚育2只婴猴,使每只婴猴得到的乳汁、看护等被稀释,这也说明双胞胎母亲的繁殖投入要远大于单只婴猴母亲(Mannu & Ottoni,2000Link et al.,2006)。

作为双胞胎婴猴的母亲,LB携带双胞胎的行为类型与已报道的蜘蛛猴(Link et al.,2006)、黄山短尾猴(Xia et al.,2012)等类似。但是在观察期间,我们发现一个太行山猕猴独特的携带行为:与LB同群的成年雌性猕猴嘟嘟(Dudu,DD)经常协助LB携带双胞胎婴猴(图版Ⅰ:d)。这种行为罕见于非人灵长类动物(Link et al.,2006)。据观察,DD的等级低于LB,在其协助LB携带双胞胎婴猴期间,受到LB攻击的次数减少,而受到LB理毛的次数增加。理毛行为(grooming behavior)在非人灵长类动物中非常普遍,是个体之间关系发展的重要组成部分(Dunbar,1988),具有加强个体间的社会联系(Sade,1965)和调节等级关系(Goodall,1986)等作用。据此推测,DD通过协助LB携带双胞胎,可以争取到更多被LB理毛的机会,进而加强其与LB之间的社会联系。此外,我们还发现DD照料双胞胎婴猴中的雄性个体较多,仅观察到1次照料雌性婴猴的事件(1/26),具体原因尚待进一步研究。

以往有关非人灵长类双胞胎的报道多基于圈养种群,关注重点亦在双胞胎婴猴行为发育(Spencer-Booth,1968Nakamichi,1983Chapman & Chapman,1986Geraldine & Thomas,1994)、母猴抚养策略(Link et al.,2006Xia et al.,2012)、双胞胎诞生频率(Sugiyama et al.,2011)、父权鉴定(Bercovitch et al.,2002)、疾病(Canfield et al.,2000Hsu et al.,2000)等方面。另外,非人灵长类的双胞胎婴猴常因疾病、营养不良、照顾不周等原因造成双胞胎死亡或仅幸存一只,这在黑猩猩(Matsumoto-Oda,1995)、卷毛猴(Mannu & Ottoni,2000)、台湾猕猴(Hsu et al.,2000)、恒河猴(Canfield et al.,2000)等均有报道。截止目前,本文中的太行山猕猴双胞胎婴猴均生长正常、发育良好(图 1),有关其存活、个体发育、行为发育等将予以持续观察,并通过分子生物学进行亲权鉴定,分析本案中双胞胎婴猴异性的原因,完善猕猴婚配制度理论。

图 1 雌猴LB与其双胞胎婴猴(摄于2014年5月21日) Fig. 1 Mother macaque(LB) and her twins(photographed on May 21,2014)

致谢:本文的野外观察和数据采集得到河南省济源市五龙口景区管理局匡振京和康亚利同志的支持,谨致谢意。
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