大气二氧化碳(CO₂)浓度升高是影响陆地生态系统可持续性的主要全球变化因子之一^[1]。土壤是陆地生态系统中最大的碳氮储存库, 而大气CO₂浓度升高将显著影响土壤碳氮的生物化学循环过程。一方面, 大气CO₂浓度升高加强植被光合作用和生物量碳的累积^[2-4], 最终导致陆地生态系统净生产力(NPP)和土壤碳汇效应增加^[5-6]。另一方面, 大气CO₂浓度升高导致的施肥效应将会改变土壤生物和非生物环境条件, 促进土壤温室气体大量排放, 从而加速全球气候变暖进程^[7]。除了CO₂以外, 甲烷(CH₄)和氧化亚氮(N₂O)是2种更长效温室气体。旱地土壤是重要的N₂O排放源, 主要是通过土壤硝化和反硝化的微生物过程产生, 尤其是受土壤活性碳氮底物和水分的影响^[8]。湿地(包括稻田)是大气CH₄的主要排放源, 同时旱地土壤还扮演甲烷吸收汇的功能, 主要取决于参与甲烷产生和氧化的相关功能微生物的相互作用^[9]。湿地CH₄排放主要与植株生长、土壤碳底物以及水分条件相关^[10]。相关研究表明, 大气CO₂浓度升高将直接或间接影响驱动土壤CH₄和N₂O排放的生物和理化环境因子, 如驱动CH₄和N₂O产生和排放的功能微生物丰度及组成、植株地下生物量碳的累积与分配、土壤矿质氮水平及水分状况等^[10-13]。然而, 大气CO₂浓度升高导致的土壤碳的汇效应可能在一定程度上被其所引起的温室气体排放的源效应所抵消^{[3, 14-16]}。因此, 大气CO₂浓度升高条件下如何评价陆地生态系统对气候变化的反馈效应是当前全球变化研究领域亟待解决的重要科学问题。同时, 也亟待研究影响陆地生态系统碳氮过程对大气CO₂浓度升高响应的主要生物和非生物环境控制因子及其交互效应。综上所述, 大气CO₂浓度升高背景下, 对陆地生态系统碳平衡的合理与科学估算将有助于预测未来气候变化情景下陆地生态系统对全球变化的反馈效应与贡献。

众多研究表明, 大气CO₂浓度升高显著增加陆地生态系统植被碳库^{[6, 17-18]}, 主要源于对光合作用和作物生长的直接促进作用^[19]以及通过影响植株气孔导度减少自养呼吸碳损失的间接效应^[20-21]。同时, 相对于植被地上部分碳而言, 大气CO₂浓度升高显著提高植被地下部分碳的累积与分配, 即植株碳的根冠比^[22]。由此可见, 大气CO₂浓度升高有利于促进作物根系分泌物的产生与释放, 增加土壤活性碳源供给^[6]。传统土壤氮胁迫理论认为, 大气CO₂浓度升高对作物生长的促进效应会受到土壤养分尤其是氮的限制^{[12, 23]}。总体而言, 大气CO₂浓度升高有利于促进作物根系的生长, 增强作物对土壤养分的获取能力。然而, 也有一些研究认为, 大气CO₂浓度升高对植被生长的促进作用只是一种短期效应(数月或数年), 大气CO₂浓度上升并不能通过增加植被碳库来缓和大气CO₂浓度的增长。甚至有一些研究得出, 提高大气CO₂浓度会引起植被生物量的降低或对其没有影响^{[13, 24]}。主要机制:首先, 在大气CO₂浓度升高条件下, 植被会出现生育期缩短、早熟的现象, 从而加速植被碳库周转, 影响植被碳库累积^[24]; 其次, 植被生长对大气CO₂浓度的增加可能会产生一定的适应性, 随着时间的推移, 其对植被生长的促进效应将会有所缓和^[25]。另外, 根据土壤氮胁迫理论, 大气CO₂浓度升高对植被碳库的影响很大程度上取决于土壤活性氮源的供给能力, 在土壤氮相对富余的条件下其对作物生长的促进作用也将相对较为明显^[23]。因此, 探讨大气CO₂浓度升高对植被生长的影响有待长期观测研究。虽然土壤碳库是植被碳库的2~3倍, 但是土壤中的有机质绝大部分都以植被生长不能直接吸收的形式存在, 必须经过微生物矿化作用。大气CO₂浓度升高会导致土壤可利用养分的大量消耗, 尤其是导致土壤含氮养分的胁迫增强^[26-27], 其机制可能是大气CO₂浓度升高引起植被对土壤养分吸收的增强, 而不是土壤微生物对土壤可利用养分固定的增加^[28-29]。因此, 大气CO₂浓度升高可以通过加速氮循环的方式来缓解氮对植物生长的限制作用^[30], 而其是如何影响土壤氮循环相关功能微生物组成、结构及群落多样性等问题还有待长期而系统的原位观测研究。

目前, 大量的FACE(free-air CO₂ enrichment)试验主要集中在大气CO₂浓度升高对植被地上生物量及生理特性的影响, 对土壤碳库影响的研究相对较少。虽然相关研究认为, 大气CO₂浓度升高可以提高植被向土壤碳库的输入, 但并不能被简单地理解成是陆地碳库增加的标志^[31], 还应结合土壤碳库和土壤呼吸对大气CO₂浓度升高的响应变化。整合分析研究发现, 大气CO₂浓度升高促进土壤有机碳库增加, 尤其是对土壤活性碳库的增加效应更明显^[32]。大气CO₂浓度升高土壤有机氮库也相应增加, 但其增加效应并不显著, 且土壤矿质氮组分的积累显著减少。土壤活性氮组分的减少主要是由于大气CO₂浓度升高导致土壤水分含量增加, 对土壤氮的胁迫效应增强, 很大程度上降低土壤氮的有效性或增加土壤氮的多途径损失^[33]。大气CO₂浓度升高土壤微生物氮库也呈增加趋势, 但不及对土壤微生物碳库的增加效应明显。通过综合土壤微生物C、N组分及其C/N对大气CO₂浓度升高的响应结果, 发现大气CO₂浓度升高有利于增加土壤微生物活性, 且趋向于改变原有的土壤微生物碳和氮的分配平衡^{[11, 34]}。

大气CO₂浓度升高可以增加土壤碳库储量, 但同时也导致土壤温室气体排放增加。大量来自于作物活性碳源的输入将会不同程度促进土壤有机质快速分解及土壤呼吸排放^{[7, 35]}。在厌氧条件下, 产甲烷古菌主要依赖于作物光合作用同化的碳源作为其自身产甲烷的底物来源。大气CO₂浓度升高促进作物生长和根系分泌物形成, 为产CH₄微生物提供丰富的含碳底物^[36-38]。而且, 大气CO₂浓度增加不仅有利于甲烷的产生, 同时还通过抑制蒸腾作用促进甲烷向地表输送^[39-40]。Ineson等^[41]研究认为, 大气中CO₂浓度增加促进CH₄排放主要是由于长期高浓度CO₂抑制其在土壤传输过程中的氧化。但也有学者持不同的观点, Cotmfo等^[42]认为, 在大气CO₂浓度升高条件下形成的高C/N在作物残体分解时导致土壤微生物氮营养供应不足, 分解速率下降, 最终导致CH₄排放变化不明显。整合分析研究表明, 大气CO₂浓度升高增加湿地CH₄排放, 同时降低旱地土壤CH₄的吸收汇功能, 一定程度上增加大气CH₄的排放源强度^[32]。其主要原因可能是大气CO₂浓度升高增加了土壤含水量, 进而抑制土壤甲烷氧化微生物的活性^[3]。土壤N₂O主要是通过硝化和反硝化过程产生, 相比于化能自养微生物主导的硝化过程, 反硝化细菌主要依赖于土壤活性碳源的输入为其提供能量来源, 而大气CO₂浓度升高导致的土壤活性碳源的增加可以提高土壤反硝化微生物的活性, 促进土壤N₂O产生和排放^{[3, 43]}。然而, 这种外源碳输入对土壤反硝化的贡献直接受土壤氮的有效性限制, 或间接受与土壤固氮微生物的竞争机制影响^[44]。基于全球原位观测资料的整合分析结果也表明, 大气CO₂浓度升高显著降低土壤活性氮底物的富集强度, 尤其是土壤硝态氮(NO₃^--N)底物的含量^[32]。同时, 大气CO₂浓度升高导致的土壤CH₄和N₂O排放量的增加与植被地下生物量碳的变化显著正相关^[32]。因此, 大气CO₂浓度升高促进土壤CH₄和N₂O排放主要是通过增加植株地下生物量碳的分配和根系分泌物来实现^[2-3]。

除了土壤碳的输入, 土壤理化性质在影响温室气体排放对大气CO₂浓度升高响应方面也具有十分重要的作用。一方面, 大气CO₂浓度升高增加土壤水分含量, 促进土壤呼吸排放, 尤其是在干旱和半干旱的生态系统中表现更为突出, 主要是由于大气CO₂浓度升高在一定程度上能提高作物对水分的利用效率, 减少土壤水分的损失消耗^{[3, 35, 45]}; 另一方面, 相关研究发现, 土壤C/N是影响CH₄和N₂O排放对大气CO₂浓度升高响应的重要因子。大气CO₂浓度升高导致的土壤CH₄和N₂O排放增加与土壤C/N呈显著负相关^[32], 表明大气CO₂浓度升高对CH₄和N₂O排放的促进效应随土壤C/N的增加呈减弱的趋势, 而且大气CO₂浓度升高提高了与温室气体排放相关的土壤功能微生物的活性, 包括微生物量碳氮水平、微生物群落多样性及结构组成^{[11, 34]}, 且这种增加效应会随大气CO₂浓度的升高而增强^[32]。因此, 大气CO₂浓度升高条件下相关土壤功能微生物的活性主要取决于作物地下生物量碳和氮的输入分配及其底物有效性。

此外, 土壤温室气体排放对大气CO₂浓度升高的响应还受大气CO₂富集强度和作物生长的影响。基于对全球观测资料的集成研究发现, 大气CO₂浓度升高条件下, 旱地CH₄的吸收汇功能随大气CO₂富集强度的增加而增加, 而土壤CH₄和N₂O排放的净综合温室效应却随大气CO₂富集强度增加而呈减弱趋势^[32]。因此, 大气CO₂浓度升高对温室气体排放的增加效应随其富集强度的增加而减弱, 可能是因为大气CO₂浓度升高使土壤C/N提高, 从而降低土壤氮的有效性。通过与作物生物量组分的相关分析发现, 大气CO₂浓度升高导致的CH₄和N₂O排放变化与作物地下部分净生产力的变化呈显著负相关关系。综合以上研究结果表明, 大气CO₂浓度升高导致温室气体排放量的增加并不会因大气CO₂富集强度的增加而增强, 主要受土壤理化特性、土壤微生物活性和作物生长的共同影响。此外, 相对于土壤CH₄和N₂O排放, 大气CO₂浓度升高对土壤呼吸排放的增加效应很大程度上还依赖于土壤原有碳氮水平, 与土壤碳氮含量显著负相关^[32]。

目前, 国际上学者对大气CO₂浓度升高条件下陆地生态系统碳平衡的估算研究已取得初步进展。总体而言, 有关陆地碳平衡对全球大气CO₂浓度升高的响应还存在很大的分歧。陆地碳库主要分为植被碳库和土壤碳库, 大气CO₂浓度升高主要是通过影响光合作用、土壤养分、水分供应、光照条件、群落组成、光合产物分配等方式影响植被碳库; 而土壤碳库的响应机制主要包括光合产物向土壤的输入、凋落物组成与质量、养分循环、根系周转以及微生物活动等(图 1)。Liu等^[32]估算结果表明, 大气CO₂浓度升高导致全球自然湿地和稻田CH₄的年排放总量分别为1.90和0.30 Pg · a^-1(以CO₂当量计)。其中, 稻田的估算结果与之前的估算研究^[3]基本一致, 而对自然湿地CH₄的估算结果显著高于之前的研究报道^[3]。综合不同生态系统类型, Liu等^[32]估算发现, 大气CO₂浓度升高所增加的CH₄和N₂O源强度为2.76 Pg · a^-1, 显著高于之前仅基于部分土地利用类型和温室气体组分的不完全估算结果^{[3, 46]}。对于土壤碳库变化而言, Liu等^[32]估算发现, 大气CO₂浓度升高所增加的土壤碳汇效应达2.42 Pg · a^-1。Schlesinger等^[47]通过Meta分析研究发现, 大气CO₂浓度升高所提升的土壤固碳潜力为4 Pg · a^-1, 但其估算所采用的观测资料仅局限于森林生态系统。比较而言, 基于陆地生态系统过程模型的自上而下(top-down)反演发现, 大气CO₂浓度升高可增加陆地生态系统碳汇效应达6.8 Pg · a^-1[48], 但该预测结果显著高于Liu等^[32]基于全球原位观测资料的自下而上(bottom-up)的推算结果(3.99 Pg · a^-1)。因此, 气候变化背景下, 对于陆地生态系统温室气体排放的观测研究仍然存在漏失的碳汇^[49]。

图 1 陆地生态系统碳氮循环过程对大气CO2浓度升高的响应和反馈机制 Fig. 1 Response and feedback mechanism of terrestrial carbon and nitrogen cycling to elevated atmospheric CO2 NPP:净初级生产力Net primary productivity; NEP:净生态系统生产力Net ecosystem productivity; SGWP:温室气体持续增温潜势Flux-sustained global warming potential; SOM:土壤有机质; Methanotrophic:甲烷氧化微生物; Methanogenic:产甲烷微生物; Heterotrophs:异养呼吸微生物; Nitrifying bacteria:硝化细菌; Denitrifying bacteria:反硝化细菌; Aerobic:好氧; Anaerobic:厌氧。

图选项

综合国内外研究现状, 目前有关陆地生态系统碳氮循环对大气CO₂浓度升高的响应与反馈研究主要存在以下不足:1)已有的工作仍主要局限于针对单一因子的短期试验研究, 尚缺少针对与其他气候变化因子(如增温、干旱胁迫)的长期复合效应研究^{[6, 16, 50]}。而且, 目前已有的观测研究绝大多数分布在全球温带和亚热带地区, 温室气体排放风险较高的热带地区只有较少的研究报道^[48]。2)全球土壤遭受大气氮沉降的影响日趋严重, 尤其在热带、亚热带地区^[51], 大气CO₂浓度升高对土壤碳库的增汇效应很大程度上受土壤氮的有效性限制。因此, 大气氮沉降作为土壤氮库的重要补充和来源, 其与大气CO₂浓度升高对土壤碳氮循环影响的交互效应还有待系统而深入的研究。3)除了影响碳氮耦合效应外, 大气CO₂浓度升高是如何影响其他土壤营养元素(如磷和钾)循环以及和其他养分协同影响土壤碳氮循环过程的相关机制还不清楚, 也是未来需要解决的科学问题。尤其是对大气CO₂浓度升高条件下驱动土壤碳氮循环过程的相关功能微生物的响应机制还有待系统而深入的研究。4)在观测研究的基础上, 需要进一步发展和完善有关陆地生态系统碳氮循环对气候变化响应和反馈研究的相关方法学, 主要是如何将观测研究与陆地生态系统碳氮循环的机制模型研究有机结合, 以科学预测陆地生态系统对气候变化的反馈效应。