干旱对作物生长发育的胁迫可影响取食作物的植食性昆虫^[1], 甚至可影响寄生后者的寄生性天敌昆虫。一方面, 干旱胁迫可直接影响害虫的生长发育和繁殖, 例如, 干旱胁迫会导致褐飞虱(Nilaparvata lugens)若虫发育历期延长、存活率下降^[2]; 而甜菜夜蛾(Spodoptera exigua)雌虫喜欢在干旱胁迫的棉花叶片上产卵, 卵粒和卵块数均随干旱胁迫程度的增强而增多^[3]。干旱胁迫可通过改变植物的物理性质、营养状况和次生代谢物质^[4]以及作物与害虫物候协调而间接影响害虫种群^[5]。例如, Cabrera等^[6]研究发现麦二叉蚜(Schizaphis graminum)取食受持续干旱胁迫的小麦后, 其发育速率和相对生长率都一定程度地降低; 黏虫(Mythimna separata)幼虫对高水平干旱胁迫处理小麦的取食量、体增重和食物转化率等均明显降低^[7]; 干旱胁迫下的番茄(Lycopersicon esculentum)叶片内酚类化合物的含量会提高, 使得取食其叶片的甜菜夜蛾生长减缓^[8]。但植物体内次生物质的改变对昆虫也并非都有害, 如随着干旱胁迫程度的加强, 葱芥(Alliaria petiolata)中的芥子油苷含量降低, 反而导致植食性昆虫对其取食量增加^[8]。干旱胁迫对天敌的影响也会影响到天敌对害虫的控制能力, 如菜粉蝶(Pieris rapae)幼虫取食干旱胁迫下的葱芥(芥子油苷含量减少)时幼虫发育减缓, 从而增大被天敌发现的概率^[9]。另一方面, 干旱胁迫造成的一些植物韧皮部的变化可能不利于寄生性天敌搜寻寄主, 并导致一些寄主的反抗能力加强^[10], 如徐红星等^[11]观察到干旱胁迫能降低稻虱缨小蜂(Anagrus nilaparvatae)对褐飞虱卵的寄生能力和选择性。这些研究初步说明, 干旱胁迫寄主植物对植食性昆虫尤其咀嚼口器昆虫的影响比较复杂, 既有负面的也有正面的影响, 但受影响的生活史特征因植物或昆虫种类不同而异。

黏虫食性广泛, 可危害小麦、玉米等100多种植物, 严重发生时可造成作物大幅减产甚至颗粒无收^[12]。黏虫有多种寄生性天敌, 其中, 斑痣悬茧蜂(Meteorus pulchricornis)是其幼期常见的寄生蜂种之一^[13], 其寄主范围包括棉铃虫(Helicoverpa armigera)、斜纹夜蛾(Spodoptera litura)和甜菜夜蛾等重要鳞翅目害虫^[14]。斑痣悬茧蜂广泛分布于古北区, 其亚洲种群主营产雌孤雌生殖, 欧洲种群多营两性生殖^[15]。对于内寄生蜂来说, 寄生蜂幼虫的整个发育过程都在寄主体内完成, 寄主为寄生蜂幼虫提供食物和空间, 其体型大小和营养质量直接影响寄生蜂的发育情况^[16]。长期以来, 对干旱胁迫影响作物的研究颇为重视, 但对干旱如何影响农作物上的害虫及其寄生性天敌的影响关注较少。本研究为探查干旱胁迫下小麦对黏虫及其斑痣悬茧蜂子代蜂生长发育的影响, 以期为评估气候变化对小麦生产的潜在影响和害虫综合治理提供科学依据。

供试小麦(Triticum aestivum)品种为‘宁麦13号’, 由江苏省农业科学院粮食作物研究所提供。黏虫由河北省农业科学院植物保护研究所提供, 在养虫室相对湿度(60±10)%、光/暗为14 h/10 h]内用主要成分为玉米叶粉和麦胚粉等制成的半人工饲料^[17]饲喂多代, 分别以刚孵化和3龄幼虫作为供试昆虫。

斑痣悬茧蜂由采自南京市浦口区珠江镇大豆田的斜纹夜蛾幼虫中育出, 从斑痣悬茧蜂羽化之日起, 每日用棉线蘸取10%的蜂蜜水饲喂2次, 并用2~3龄的黏虫幼虫作为寄主继代繁殖。选取5~6日龄成蜂备用。

聚乙二醇(PEG6000)购自广州市西陇化工股份有限公司。

将小麦种子催芽后放在不透光的方形塑料盆(长40 cm、宽30 cm、高10 cm)中用霍格兰营养液^[18]进行水培, 待小麦长出4叶1心时进行干旱胁迫处理, 干旱胁迫设置对照(清水)和含不同质量浓度PEG6000的3个处理:0.05、0.10和0.20 g·mL^-1, 分别代表低、中、高水平的干旱胁迫; 根据Michel and Kaufmann的公式^[19]计算出相应处理的小麦渗透势分别为0和-0.05、-0.15、-0.50 MPa。根据小麦渗透势与叶卷的关系, 本研究所设的高水平干旱胁迫可使小麦叶片处于生理性干旱状态, 不表现出叶卷等形态反应^[20], 以此保证黏虫幼虫对小麦叶片的取食和发育。

将1头刚孵化的黏虫幼虫接于各干旱胁迫处理的盆栽小麦叶片上, 用纱笼罩住花盆以避免其他昆虫干扰, 每5 d更换1次营养液。每隔12 h观察1次, 直至化蛹。将雌雄蛹分别单独放入玻璃试管中, 内垫吸水棉纸以便羽化。2日龄蛹称鲜质量(MettlerAL204-lC电子天平, 下同)。统计幼虫存活率、成虫羽化率等, 并将羽化出的雌虫放在80 ℃烘箱(上海森信实验仪器有限公司生产的DGG-9070A型)中烘24 h后称干质量。每处理重复30次。

将黏虫初孵幼虫分别接于各干旱胁迫处理的盆栽小麦叶片上, 并用纱笼罩住花盆以避免其他昆虫干扰。每日观察1次, 待幼虫生长至3龄时, 取体型大小接近的幼虫1头与1头斑痣悬茧蜂共同放入一透明玻璃试管内, 持续观察直到寄生蜂在寄主上产卵; 将寄生过的寄主幼虫单头放入培养皿中, 用原干旱胁迫处理的盆栽小麦叶片继续饲喂, 并及时更换至结茧化蛹。收集蛹茧称鲜质量, 单头饲养至成蜂羽化, 雌成虫则至死亡。数码解剖镜下(SM2-143)测量雌蜂后足胫节长度(测量精确0.001 mm), 以此代表子代蜂的体型大小。每处理重复40次。

用一般线性模型拟合体质量和后足胫节长度, 广义线性Poisson模型拟合发育历期, 广义线性Binomial模型拟合存活率; 将对照作为基线分别与各胁迫处理水平进行比较, 以确定胁迫到何种程度会影响昆虫的发育表现。以α=0.05作为差异显著性水平。数据分析使用R统计软件^[21]。

与对照相比, 高水平干旱胁迫(0.20 g·mL^-1 PEG6000)处理显著延长幼虫发育历期, 比对照(18.91 d)延长0.87 d, 而低(0.05 g·mL^-1 PEG6000)和中(0.10 g·mL^-1 PEG6000)水平干旱处理的幼虫发育历期与对照无显著差异(图 1-A); 高水平干旱胁迫处理下的黏虫幼虫存活率比对照(78.33%)降低21.00%, 而低、中水平干旱处理与对照无显著差异(图 1-B); 中、高水平干旱胁迫处理下的黏虫蛹历期显著缩短, 比对照(10.16 d)分别缩短0.32和0.30 d, 而低水平干旱胁迫与对照无显著差异(图 1-C)。

	图 1 不同干旱胁迫处理的黏虫幼虫历期(A)、幼虫存活率(B)和蛹历期(C) Figure 1 Larval duration(A), larval survival(B)and pupal duration(C)of Mythimna separata under different treatments of drought stress on wheat plants *表示胁迫与对照相比差异显著, 柱图中竖柄代表标准误。下同。 *indicates the significant difference between each drought treatment and the control, and the vertical bars represent standard error of the mean. The same below.
图选项

干旱胁迫处理对黏虫蛹体鲜质量和成虫体干质量均具有显著影响。与对照(340 mg)相比, 低、中和高水平干旱胁迫处理下的黏虫蛹体鲜质量均明显小于对照, 分别降低28、37和35 mg(图 2-A); 与对照的雌成虫体干质量(56 mg)相比, 各胁迫水平分别减少6、9和11 mg(图 2-B)。

	图 2 不同干旱胁迫处理下黏虫蛹体鲜质量(A)和成虫体干质量(B) Figure 2 Pupal fresh weight(A)and female adult dry weight(B)of M. separata under different treatments of drought stress on wheat plants
图选项

低水平干旱胁迫下斑痣悬茧蜂子代蜂卵+幼虫的历期(10.15 d)显著高于对照(9.55 d), 但高水平干旱处理下的历期与对照没有显著差异(图 3-A)。与对照相比, 高水平干旱胁迫下斑痣悬茧蜂茧鲜质量显著下降, 从对照的8.15 mg下降至7.84 mg, 而低水平干旱胁迫处理对子代蜂茧质量无显著影响(图 3-B)。与对照相比, 高水平干旱胁迫下子代蜂雌成虫后足胫节长度显著缩短, 从对照的1.605 mm缩短至1.570 mm, 而低水平干旱胁迫对子代蜂后足胫节长度无显著影响(图 3-C)。

	图 3 不同干旱胁迫处理下斑痣悬茧蜂子代的卵+幼虫历期(A)、茧鲜质量(B)和雌成虫后足胫节长度(C) Figure 3 Egg-larval duration(A), cocoon fresh weight(B)and female adult hind tibia length(C) under different treatments of drought stress on wheat plants
图选项

本研究发现, 干旱胁迫处理对黏虫的发育具有不利影响, 但影响大小随胁迫强度或虫态不同而略有差异, 其中高水平胁迫可缩短幼虫历期、减小幼虫存活率; 中、高水平胁迫处理可缩短蛹历期、降低蛹体鲜质量、减小成虫体型, 但中、高水平胁迫处理之间没有明显差异。该结果说明, 小麦干旱胁迫对黏虫发育具有不利影响, 而且影响与干旱胁迫程度有一定关联。干旱胁迫寄主植物对取食植物的昆虫造成不利影响的现象亦存在于其他昆虫中, 如桑白蚧(Pseudaulacapsis pentagona)取食长期缺水的桑树后不仅发育历期延长, 而且存活率下降^[22]; 甜菜夜蛾取食干旱胁迫的棉叶后存活率下降^[3]。导致昆虫发育不良的机制是多方面的, 如寄主植物在干旱胁迫下组织内含水量的下降, 可能导致取食昆虫的发育历期延长^[23-24]; 在食物质量比较差的情况下, 许多鳞翅目昆虫幼虫往往通过延长取食和发育时间来弥补营养的不足^[25]; 但干旱胁迫可使一些害虫幼虫的发育历期明显缩短, 如取食棉花的害虫^[3]。不同干旱水平处理苹果(Malus domestica)树对食叶的棉叶虫(Spodoptera littoralis)具有不同程度的影响^[26]。植物干旱胁迫影响植食性昆虫的机制, 可能与寄主植物体内资源在生存与防御之间的平衡分配有关。干旱胁迫一方面可降低植物的光合速率、减少地上生物量、降低叶膨压, 但增大渗透液浓度^[27]; 另一方面, 植物为了生存必须投入足够的资源用于防御物质的合成, 从而导致对植食性昆虫的营养价值降低^{[1, 28]}。该机制可解释本研究中干旱胁迫小麦阻碍黏虫发育的结果, 因为此前的研究发现:黏虫取食干旱胁迫的小麦叶片后, 取食量减少10.4%, 体增质量减小10.6%, 食物转化率减小8.0%^[7]。

寄生蜂幼虫的发育表现与其寄主的品质密切相关^[16]。所以, 当寄主昆虫取食干旱胁迫的植物而发育不良时, 可能影响到寄主体内寄生蜂幼虫的发育。本研究发现, 干旱胁迫处理对斑痣悬茧蜂发育具有不利影响:低水平干旱胁迫延长发育历期, 而高水平干旱胁迫处理使蛹和成虫体型减小。说明干旱胁迫小麦可间接对寄生黏虫的寄生蜂发育造成负面影响。有趣的是, 低水平干旱处理延长寄生蜂发育时间, 而高水平干旱处理与对照无差异。这种表现可能与黏虫幼虫发育历期有关, 因为低水平干旱胁迫处理下的黏虫幼虫发育历期相比于对照有缩短的趋势, 在寄主缩短发育历期的情况下, 其对寄生蜂幼虫的营养质量可能下降, 从而使寄生蜂幼虫需要更长的时间获得足够的营养, 来完成幼期发育后爬出寄主化蛹。寄生蜂幼虫发育时间随寄主品质变化而调整的现象常见于寄生蜂中^[29]。当然, 也不排除干旱胁迫通过影响寄主的防御反应而间接影响寄生蜂的发育。如木薯粉蚧跳小蜂(Apoanagyrus diversicornis)在干旱胁迫处理下体型变小, 其原因可能在于干旱胁迫促进寄主木薯粉蚧(Phenacoccus herreni)对该寄生蜂的包囊化免疫防卫反应^[10]。