作物疫病曾被称为“植物瘟疫”, 19世纪中期欧洲的马铃薯晚疫病大流行导致几百万人饿死或逃亡, 这场“爱尔兰大饥荒”(The Irish Famine)也被视作人类历史的转折点。目前疫病依然是大豆、马铃薯、蔬菜等作物生产和生态环境的重要威胁, 每年在全球造成的损失高达200多亿美元, 严重威胁着全球粮食生产和生态安全。作物疫病在田间发病快、危害重, 缺少有效的杀菌剂而且作物抗病性容易丧失, 病害防控非常困难。效应子是病原菌攻击植物的关键武器, 疫霉菌致病过程中分泌大量效应子来干扰植物细胞的抗病反应, 而植物又能识别特定效应子产生抗性, 因此效应子是疫霉菌致病和植物抗病的关键因素。

XEG1是疫霉菌侵染早期分泌到植物细胞间的效应子。XEG1属于GH12家族糖基水解酶, 其水解酶活性能够降解植物细胞壁以帮助疫霉菌顺利侵染。通过对XEG1互作蛋白的分析, 发现植物分泌到细胞间的水解酶抑制子GIP1能够结合XEG1并抑制XEG1的水解酶活性, 从而干扰XEG1促进疫霉菌侵染的作用(图 1)。在进化的过程中, 疫霉菌通过基因复制又获得了XEG1的酶活丧失突变体——XLP1。XLP1与XEG1在疫霉菌侵染过程中具有相同的表达模式, 并且XLP1对抑制子GIP1具有更强的蛋白结合能力。有趣的是, XLP1自身不具有糖基水解酶活性, 即“攻击”的本领, 其促进疫霉菌侵染的贡献在于以“诱饵”的方式, 竞争性结合抑制子GIP1, 干扰GIP1对XEG1降解植物细胞壁的抑制作用, 即“掩护”XEG1对植物的“攻击”(图 1)。XEG1和XLP1对于疫霉菌的致病性缺一不可, 表明二者协同攻击植物免疫系统。这种“诱饵模式”分别在大豆疫霉和烟草疫霉与其寄主的互作中得到证实。由于“XEG1-XLP-GIP1”在不同的病原菌-寄主植物互作体系中都是保守存在的, 因此, “诱饵模式”代表了病原菌攻击植物的一种全新机制。

	图 1 XEG1相关的疫霉菌-植物互作分子机制 Figure 1 XEG1-associated phytophthora-plant interactions network
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除了攻击植物免疫系统以外, XEG1也是疫霉以及其他一些病原真菌和细菌中广泛存在的一种植物免疫诱导因子或病原相关模式分子(pathogen-associated molecular pattern, PAMP)。XEG1诱导一系列的植物免疫反应, 包括活性氧迸发、胼胝质的积累及抗病相关基因的表达, 并造成植物细胞坏死。XEG1可被大豆、烟草、辣椒和番茄等多种植物识别, 表明植物中存在一种保守的对该类模式分子的识别机制。进一步研究发现植物对XEG1的识别依赖于细胞膜上的类受体蛋白BAK1, BAK1通过与其他受体蛋白互作形成复合体介导免疫信号的传递(图 1)。研究还发现疫霉菌分泌的效应子Avh23能够进入到植物细胞, 通过干扰植物组蛋白乙酰化修饰重要复合体SAGA的形成, 抑制组蛋白乙酰化介导的防卫基因表达从而破坏植物抗病性的启动(图 1)。这类进入植物细胞内的效应子, 有一些也能够被植物免疫系统识别(如:Avh238);有意思的是, Avh238在自然界的疫霉群体中存在丰富的序列变异, 能够通过多种点突变的方式逃避植物抗病性的激活。

上述研究结果表明疫霉菌与植物互作过程中存在着复杂而精密的攻与守的“军备竞赛”。该成果解释了效应子在致病过程中扮演的角色, 并从全新的角度揭示了疫病成灾的分子机制, 不但对改良作物持久抗病性具有重要指导意义, 也为未来开发新型生物农药提供了新的理论支持与材料基础。“诱饵模式”也是植物与动物科学研究领域关于病原菌致病机制的全新发现, 并且在多种动植物病原菌与寄主互作过程中具有普遍性, 研究成果得到国际自然科学界广泛认可。该成果在《Science》以“A paralogous decoy protects Phytophthora sojae apoplastic effector PsXEG1 from a host inhibitor”为题长文发表后, 《Nature Chemical Biology》副主编Grant Miura教授随即在该杂志以“Plant infection:a decoy tactic”为题对本文进行了亮点评述; 牛津大学van der Hoorn教授在《Trends in Plant Science》杂志撰文“Bodyguards:pathogen-derived decoys…”, 认为该研究发现的“诱饵模式”是病原菌趋同进化形成的一种共有的致病模式, 对植物抗病工程的分子设计具有重要指导意义; 《Molecular Plant》《Current Opinion in Plant Biology》《Plant Physiology》等也进行了亮点评述、综述或引用; 因在本领域的广泛影响, 该成果一文也入选了“ESI高被引论文”。