森林自养呼吸是陆地生态系统碳循环过程的重要组成部分(Maier et al., 2004; King et al., 2006; Piao et al., 2010; Galbraith et al., 2013; Antonio et al., 2014)，森林生态系统总初级生产力(gross primary productivity, GPP)的50%~70%通过自养呼吸进入到大气中(Luyssaert et al., 2007; Wood et al., 2012; Rowland et al., 2014)。全球森林生态系统的自养呼吸过程每年向大气释放约44~ 55 Pg C(Wang et al., 2010; Maier et al., 2010; Yang et al., 2012)，占整个大气CO₂含量的1/15，相当于化石燃料燃烧释放CO₂的6~7倍(Xu et al., 2001; DeLucia et al., 2007)。作为森林生态系统碳循环过程的重要组成部分，树干表面CO₂通量(E_s)约占整个森林生态系统自养呼吸的12%~42%(Teskey et al., 2002; Maier et al., 2006)，且森林生态系统树干表面CO₂通量及其温度敏感性的改变还可能在一定程度上对气候变暖产生反馈作用(King et al., 2006; Piao et al., 2010; Galbraith et al., 2013)。因此，探讨树干表面CO₂通量及其温度敏感性的影响机制有助于解析森林生态系统碳固定对于全球变暖进程产生影响的正、负效应。

树干表面CO₂通量是指林木树体木质部、韧皮部和形成层等组织的活细胞通过有氧呼吸生理代谢产生CO₂气体到达树干表面的总量，涉及到一系列复杂的生理生化反应和物理扩散过程(王秀伟等, 2011)。树干组织活细胞进行的自养呼吸是产生CO₂的主动过程，而树干表面CO₂通量却是由扩散系数和浓度梯度等物理因子共同决定的被动过程，它不仅受到活细胞自养呼吸产生CO₂浓度的影响(Maier et al., 2006;Saveyn et al., 2008；朱丽薇等, 2011)，还受溶解在木质部液流中CO₂浓度的影响(Saveyn et al., 2008; Davidson et al., 2006; Thornley et al., 2000；王秀伟等, 2013)。同时，基于Michaelis-Menten方程的理论认为底物供应状况会对呼吸的表观温度敏感性(Q₁₀值)产生影响(Davidson et al., 2006)。然而，大多数基于过程的树干表面CO₂通量估算模型却均将Q₁₀假定为恒定值(Q₁₀=2)，而并不随底物供应状况的改变而发生变化(Thornley et al., 2000)，这就必然导致对树干表面CO₂通量的估算产生一定偏差。此外，碳水化合物(carbohydrates)不仅是植物光合反应的主要产物，同时还是树干呼吸生理代谢过程重要的底物。树木冠层所合成的大部分光合产物都会在树体内经过次生代谢过程转化成木质素、纤维素、半纤维素和果胶等结构性碳水化合物直接参与植物体结构与形态的构建过程(郑云普等, 2014)。另有小部分的光合产物以非结构性碳水化合物(主要包括葡萄糖、蔗糖、果糖及果聚糖等可溶性糖和不溶性的淀粉)的形式储存在树体的不同器官或组织内，为植物的生长和代谢过程提供能量，其在树体中含量的变化很大程度影响着树木的生长状况以及树干表面CO₂通量等多种关键过程(张海燕等, 2013; 张海燕等, 2013)。非结构性碳水化合物作为树干内生理生化反应的主要底物形式，其供应状况对树干表面CO₂通量产生影响的机制尚不清楚，探讨树干非结构性碳水化合物变化，有助于深入理解光合产物供应状况对树干表面CO₂通量的影响机制，进一步明确森林生态系统通过固定CO₂的形式对减缓全球气候变暖产生的正效应。

近年来，随着全球气候变暖等环境问题的日益加剧，人工林的可持续经营已成为当前重要的研究热点之一。就人工林而言，在最大限度提供木材的同时，通过固定CO₂减缓全球气候变暖进程是人工林生态系统必然的发展趋势。农田防护林是一种典型的农林复合生态系统，为我国北方地区人工林建设的重要组成部分，它不仅能够有效防止水土流失，还有利于改善农田生态系统的小气候，成为区域农业生产重要的生态保护屏障。毛白杨(Populus tomentosa)作为华北平原区农田防护林的主栽树种之一，长期以来人们主要关注的是其经济价值和防护效益，而忽视其在陆地生态系统碳循环方面所起到的关键性作用。如何通过科学合理的经营和管理措施，使毛白杨农田防护林具有防护和经济价值的同时再产生一定的生态效益，是亟待解决的关键问题。环剥是热带产脂树种或果树常用的管理措施之一，主要目的是提高树脂或水果的产量和品质，但环剥对毛白杨防护林生态效益方面的研究关注较少。此外，环剥处理还可能改变光合产物的供应状况。目前关于环剥如何改变光合产物供应状况，进而影响毛白杨树干呼吸过程还存在较大的不确定性。鉴于此，本文以毛白杨农田防护林为研究对象，通过环剥处理改变光合产物供应，连续监测毛白杨树干表面CO₂通量和树干温度变化，旨在探明光合产物供应对树干表面CO₂释放通量及其温度敏感性的影响机制。

1 材料与方法 1.1 试验地概况

本研究的样地设置在河北省邯郸市南郊区的典型毛白杨农田防护林内(114°30′E，36°25′N)。该研究区属于典型的暖温带半湿润大陆性季风气候，日照充足，雨热同期，四季交替明显。该地区多年平均降雨量548.9 mm，主要集中在7—8月份，年平均气温14 ℃，最冷月份(1月)平均气温-2.5 ℃，最热月份(7月)平均气温27 ℃，全年无霜期200天，年日照2 557 h。研究样地内的土壤质地以粉砂和轻壤为主；pH值7.5~8.0；土壤有机质含量较低，为6~10 g·kg^-1；全N含量为0.5~0.7 g·kg^-1。

1.2 样地选择及试验设计

本研究于2015年11月份在试验区建立3个30 m × 30 m的样地，并在每个研究样地内随机选取2个样方(10 m × 10 m)，分别作为对照和环剥处理，各个样方之间相距10 m，即本研究中以3个样地作为空间上完全重复样本。随机在每个样方内选取2株长势良好、生长状况相似的毛白杨(对照和环剥处理各有6株，共计12株)(表 1)用于树干表面CO₂通量和树干温度的长期连续监测(图 1a)。

1.3 树干表面CO₂通量的测定

树干表面CO₂通量测定采用Li-Cor 6400便携式光合作用测量仪配套使用的土壤呼吸测量气室(LI-6400-09)。先将PVC环的一端切割成弧形以匹配树干的弧度，另一端磨平以连接土壤呼吸测量室(图 1b)。分别在选择的毛白杨树干1 m和1.5 m高度南向安装用于树干表面CO₂通量测定的PVC环(内径10 cm，深度5 cm)。安装前轻微刮掉表层树皮，尽量确保树干表面的平整性，但不能损伤到形成层组织。用硅胶将呼吸环固定在树干表面上，检查其密封性，确保不漏气。在呼吸环的右侧5 cm位置钻取一个深约3 cm的细孔，使Li-Cor 6400自带的温度探头刚好插进树干，在监测树干表面CO₂通量的同时测量树干温度(图 1b)。在对树干表面CO₂通量监测4个多月后，于2016年8月26日在树干距离地面1.3 m处进行环剥处理。

选择树体上约1.3 m处较平滑的部位(即位于上述已安装2个PVC环的中间位置)，将高度为5 cm的树皮、韧皮部和形成层组织轻轻剥掉(图 1c)。环剥时需注意上刀要直立切割，下刀切割时要外宽内窄，稍有倾斜，以防止雨水存积和病菌滋生。剥离的皮层用刀尖轻轻去除, 不留残余皮层，此过程要注意避免对木质部组织造成机械损伤。在整个环剥处理过程中，继续不间断地监测树干表面CO₂通量和树干温度(图 1d)。对照组的树木除不进行环剥处理外，其他自然条件均与环剥处理的树木保持一致。

1.4 可溶性糖含量的测定

利用生长锥钻取树芯样品。选取样品的木质部位置，在液氮内研磨后称取干燥的粉末状样品60 mg，加入80%乙醇10 mL，24 h萃取后4 000 r·min^-1离心10 min，将离心后的上清液倾入容量瓶；在残留沉淀物中再加入80%乙醇5 mL，继续离心5 min，获取上清液；定容后用于可溶性糖浓度测定(Hendrix et al., 1995)。

1.5 数据处理与分析

$A = \frac{{{{\rm{ \mathsf{ π} }}^2}}}{{720}}{D_{\rm{c}}}{D_{\rm{s}}}\arcsin \left({\frac{{{D_{\rm{c}}}}}{{{D_{\rm{s}}}}}} \right)^\circ $

(1)

式中，A指PVC环所围的树干面积，D_c指PVC环的直径，D_s指树干直径。

$H = \left[ {{V_{\rm{c}}} - {{\left({{D_{\rm{c}}}/2} \right)}^2}\mathit{\boldsymbol{\pi }}d} \right]/{\left({{D_{\rm{c}}}/2} \right)^2}{\mathit{\boldsymbol{\pi }}_{\rm{o}}} $

(2)

式中，H指有效插入深度，V_c和D_c指树干上PVC环的体积和直径，d为气室插入PVC环的有效深度。

${E_{\rm{s}}} = {\beta _0}{{\rm{e}}^{{\beta _1}T}} $

(3)

式中，E_s指在温度为T时的树干表面CO₂通量，β₀为当树干温度为零时的树干CO₂释放通量，β₁为温度系数，T为树干温度。

根据公式(3)拟合出树干表面CO₂通量和树干温度的关系后，计算出树干温度为15 ℃时的树干表面CO₂通量，即可将树干表面CO₂通量统一矫正为15 ℃时的基础呼吸速率(R₁₅)。

采用SPSS 21.0软件对数据进行分析处理，利用单因素方差(One-way ANOVA)分析环剥处理对毛白杨树干表面CO₂通量及其温度敏感性影响的显著性，采用Sigmaplot软件绘图。

2 结果与分析 2.1 环剥对树干温度、树干表面CO₂通量及可溶性糖浓度的影响

整个研究期内(2016年4月—2017年4月)对照组(non-girdled, NG)、环剥点上部(above girdle, AG)和环剥点下部(below girdle, BG)的树干温度(T_stem)呈现一致的“钟形”变化趋势，即T_stem随季节变化先升高后降低，最高的T_stem均出现在2016年9月(约34 ℃)，而2017年1月份的T_stem最低仅为3 ℃(图 2a)。在树干环剥前，NG、AG和BG在生长季的树干表面CO₂通量(E_s)差异不明显，均随树干温度的改变呈现较为一致的变化(图 2b)。环剥处理30天后，在生长季NG、AG和BG的E_s差异开始显著增加，即环剥处理导致AG的E_s升高57%和BG的E_s降低43%(图 2b)。随着季节的变化毛白杨进入非生长季，NG、AG和BG的E_s数值差异不大，但仍同T_stem呈现相似的变化趋势(图 2b)。另外，环剥处理导致生长季(2016年10月份)可溶性糖浓度AG (62.1 mg·g^-1)和BG (69.8 mg·g^-1)比NG(79.9 mg·g^-1)分别降低28.7%和14.5%。然而，环剥处理使非生长季可溶性糖浓度BG(75.6 mg·g^-1)相比NG(70.3 mg·g^-1)增加约10%，但却导致AG的可溶性糖浓度(61.3 mg·g^-1)降低约15%(图 2c)。

2.2 环剥对E_s与T_stem关系的影响

在整个研究期内NG、AG和BG的E_s均同T_stem之间存在较好的指数函数关系，但环剥明显降低T_stem对E_s变化的解释率，即NG的T_stem可以解释E_s变化的92%，而AG和BG的T_stem分别解释E_s变化的86%和81% (图 3a)。对整个研究期划分为生长季和非生长季后，不同季节的E_s和T_stem也同样存在较好的指数函数关系，且在生长季或非生长季NG的T_stem对E_s变化解释率均高于AG和BG，即环剥在不同季节均降低T_stem对E_s变化的解释率。生长季NG的T_stem解释E_s变化的93%，而环剥处理下AG和BG的T_stem分别决定E_s变化的66%和77%(图 3b)。在非生长季NG、AG和BG的T_stem对E_s变化解释率分别为84%、76%和52%(图 3c)。另外，在生长季AG(66%)的T_stem对E_s变化解释率低于BG(77%)，而在非生长季却呈现出相反的规律，即在非生长季AG(75%)的T_stem对E_s变化的解释率高于BG(52%)。

2.3 环剥对树干表面CO₂通量温度敏感性(Q₁₀)的影响

在整个研究期，环剥导致树干表面CO₂通量温度敏感性(Q₁₀)呈现降低的趋势，但NG、AG和BG之间的差异均未达到显著水平(P>0.05)(图 4a)。然而，环剥导致生长季BG的树干表面CO₂通量温度敏感性(Q₁₀)显著降低21%(P < 0.05)，AG的Q₁₀增加14%(P>0.05)，且AG在生长季的Q₁₀明显高于BG约50%(P < 0.01)(图 4b)。另外，环剥导致非生长季树干表面CO₂通量的Q₁₀呈现与生长季相似的变化趋势，即环剥导致非生长季AG的Q₁₀升高，而BG的Q₁₀降低，尽管NG、AG和BG之间Q₁₀的差异并不显著(P>0.05)(图 4c)。

2.4 环剥对树干基础呼吸(R₁₅)的影响

为了比较相同树干温度下环剥和非环剥毛白杨林木树干表面CO₂通量的差异，将树干表面CO₂通量统一矫正为15 ℃时的基础呼吸速率(R₁₅)。整个研究期内，环剥导致AG的R₁₅分别比NG和BG显著提高55%(P<0.05)和124%(P<0.001)，但NG和BG之间R₁₅的差异却并不显著(P>0.05)(图 5A)。生长季环剥条件下AG的R₁₅为BG的1.4倍(P<0.001)，且NG的R₁₅显著高于BG约77%(P<0.01)(图 5B)。尽管非生长季环剥也同样导致AG和BG的R₁₅呈现与生长季相似的变化趋势(AG升高50%和BG降低58%)，但环剥对R₁₅产生的影响却未达到显著水平(P>0.05)(图 5c)。

3 讨论

树干液流速度、组织含氮量、树木生长速率、树干温度以及大气CO₂浓度等多个因素均直接或间接影响林木的树干表面CO₂通量(Edwards et al., 2002; Wertin et al., 2008; 王秀伟等, 2011; 2013)。另外，非结构性碳水化合物(carbohydrates)不仅是森林冠层光合反应过程的产物，还是林木树干呼吸过程的主要底物形式，故此树体非结构性碳水化合物含量直接反映树干呼吸过程的底物供应状况(王秀伟等, 2011)。然而，通过环剥树干改变光合产物供应状况进而影响树干表面CO₂通量的研究较少(Maier et al., 2010)，光合产物同树干表面CO₂通量的关系至今未有较好的解释(Lavigne et al., 2004; Zhao et al., 2009; 朱丽薇等, 2011)。本研究中生长季环剥导致AG和BG的可溶性糖浓度分别低于NG约30%和15%，表明树干环剥处理阻断了光合同化产物由源到汇的纵向运输，对毛白杨林冠光合反应速率产生抑制作用，导致环剥样地树干的可溶性糖含量低于对照样地。此外，值得关注的是非生长季BG的可溶性糖浓度高于AG和NG，表明毛白杨可能在非生长季将根部储存的可溶性糖或淀粉沿树干向上运输，为树干的维持呼吸过程提供能量物质(王文杰等, 2007)。

目前，树干环剥改变光合产物供应进而影响树干表面CO₂通量的研究较少(Edwards et al., 2002)，且多数研究基于林木幼苗(Wertin et al., 2008)，而高大树木的光合产物从树冠合成后再运输到树干需要经过较长的距离，光合产物在树体中的迁移、转化和分配状况对树干表面CO₂通量的影响更加复杂(Zha et al., 2004)。本研究发现，树干环剥处理后毛白杨林木AG的E_s显著高于BG，表明树干环剥可能阻断了韧皮部纵向运输光合产物的路径(Wang et al., 2006)，导致大量非结构性碳水化合物(NSC)在环剥点上方累积(Zhao et al., 2009)，而环剥点下方的NSC随着树干表面CO₂通量的消耗逐渐减少(Ogawa et al., 2006;Maier et al., 2010)，且无法得到冠层光合产物的输入和补充，表明树干韧皮部、形成层和木质部的代谢活动与林木冠层的光合反应过程紧密耦合(Wertin et al., 2008)。本研究中生长季AG的可溶性糖含量低于BG主要是由于AG的E_s显著高于BG而造成的，即环剥处理30天后，环剥树干上部(AG)较高的E_s相比环剥点下部(BG)消耗更多的光合产物，故AG剩余的可溶性糖含量低于BG，表明毛白杨树干经环剥处理后，树体非结构性碳水化合物含量降低(王文杰, 2007)，光合产物的供应状况改变(Ogawa et al., 2006; Wang et al., 2006)，进而影响树干表面CO₂通量(Maier et al., 2010)。

以往研究发现，树干呼吸的Q₁₀存在较大的时空变率(Jiang et al., 2003;王淼等, 2008; 石新立等, 2010)，野外实测的树干表面CO₂通量和树干温度数据拟合得到的Q₁₀值仅反映树干表面CO₂通量的表观温度敏感性，并不代表其对温度变化的真实响应(Yang et al., 2012)。本研究发现，环剥点上部(AG)的Q₁₀值均高于环剥点下部(BG)的Q₁₀值，直接支持了上述观点。从理论上来讲，树干表面CO₂通量的Q₁₀值可能受多种因素影响，而冠层输入的光合产物作为树干呼吸过程的基质，直接或间接决定着林木树干表面CO₂通量温度敏感性的变异程度(Ogawa et al., 2006;Maier et al., 2010)。同时，基于Michaelis-Menten方程[R=(V_max×C)/(K_m+C)]的理论认为最大反应速率(V_max)和半饱和常数(K_m)均具有温度敏感性，当底物供应低时(C与K_m相当)，V_max和K_m的温度敏感性相互抵消，造成呼吸总温度敏感性的下降；反之，当底物供应高时(C≫K_m)，呼吸温度敏感性主要取决于V_max的温度敏感性(Yang et al., 2012)。另外，由于生长呼吸不随树干温度的变化而改变，而维持呼吸却对树干温度的变化极其敏感(Brito et al., 2010)，故不同季节维持呼吸和生长呼吸所占比例的差异也可能混淆光合产物对Q₁₀值的影响。方差分析的结果显示，生长季AG和BG的Q₁₀值差异较为显著，而在非生长季的差异并不显著。笔者认为，造成树干呼吸AG和BG的Q₁₀值在不同季节产生差异的原因可能是由于在生长季生长呼吸和维持呼吸共同作用导致了其具有较高的温度敏感性；在非生长季以维持呼吸占据主导作用，而维持呼吸对温度的高度敏感性高于生长季的Q₁₀值，且环剥上部较多的营养物质积聚，使得上部的维持呼吸较活跃，故在非生长季环剥上部的Q₁₀值仍要大于环剥下部的Q₁₀值(Wang et al., 2003)。因此，该Q₁₀值并不反映树干呼吸过程的真实敏感性，而是与其他因素混淆在一起的表观温度敏感性(Brito et al., 2010；Yang et al., 2012)。

林木在生长季的树干基础呼吸速率(R₁₅)明显高于非生长季(Zha et al., 2004)，表明树干组织在生长季的代谢活性更高，且同时可以得到冠层输入更多光合产物(Damesin et al., 2002)。以往研究已经实证冠层光合作用改变呼吸底物的供应状况(Zha et al., 2004)，进而影响树干表面CO₂通量(Maier et al., 2010)。本研究结果表明，毛白杨的树干基础呼吸在生长季和非生长季的差别较大，这可能是由于生长季的树干呼吸包含维持呼吸和生长呼吸2个部分，即树干呼吸过程不仅要保证活细胞正常的生理代谢，还要为树干合成新的组织提供能量(Wertin et al., 2008)。非生长季的树干呼吸仅维持呼吸，此时树干停止细胞分裂和生长，故非生长季的树干表面CO₂通量明显低于生长季。本研究中生长季和非生长季环剥点上部的毛白杨树干基础呼吸均高于环剥点下部，这也间接证明环剥上部具有较大的代谢活性，且环剥点上部具有比较充足的光合作用产物供应，使得环剥点上部的树干基础呼吸明显高于环剥点下部。

4 结论

1) 环剥阻断了光合产物的输入，分别提高环剥点上部的可溶性糖含量和降低环剥点下部的可溶性糖含量。

2) 环剥通过改变树体可溶性糖含量导致环剥点上部的树干表面CO₂通量及其温度敏感性上升，而环剥点下部的树干表面CO₂通量及其温度敏感性下降。

3) 毛白杨树干表面CO₂通量及其温度敏感性对环剥的响应在不同季节(生长季和非生长季)存在明显差异。