林业科学  2019, Vol. 55 Issue (4): 42-50   PDF    
DOI: 10.11707/j.1001-7488.20190405
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文章信息

王怡霖, 王卫锋, 张芸香, 常淑君, 郭晋平.
Wang Yilin, Wang Weifeng, Zhang Yunxiang, Chang Shujun, Guo Jinping.
碧玉杨叶形态结构与生理特性对干旱的响应
Responses of Leaf Morphological Structure and Physiological Characteristics of Populus euramericana cv. 'BYu' to Drought Stress
林业科学, 2019, 55(4): 42-50.
Scientia Silvae Sinicae, 2019, 55(4): 42-50.
DOI: 10.11707/j.1001-7488.20190405

文章历史

收稿日期:2018-07-27
修回日期:2019-01-25

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王怡霖
王卫锋
张芸香
常淑君
郭晋平

碧玉杨叶形态结构与生理特性对干旱的响应
王怡霖1, 王卫锋1, 张芸香1, 常淑君1,2, 郭晋平1     
1. 山西农业大学林学院 太谷 030801;
2. 美国陶氏杜邦公司 华尔明顿 19803
摘要:【目的】以群众杨为对照,探讨干旱胁迫下碧玉杨的叶形态、结构和光合、水分生理特性的关系及其影响植株生物量积累的内在成因,进一步揭示碧玉杨和群众杨的抗旱机制,为区域造林绿化杨树的抗旱生理研究和品种推广提供参考。【方法】以碧玉杨与和群众杨1年生扦插苗为研究对象,应用盆栽控水法模拟干旱条件,对比分析不同干旱胁迫程度下2个品种的叶面积、叶脉密度、叶氮素利用效率、光合特性及叶水分输导能力的响应,及其对植株生物量和抗旱能力的影响。【结果】干旱胁迫程度加剧,2个杨树品种的叶脉密度(LVD)和单位干质量叶氮含量(Nmass)上升,碧玉杨的LVD增幅大、Nmass增幅小;净光合速率(Pn)、植株总光合速率(PTL)、最大净光合速率(Pnmax)、光合日累积量、蒸腾日累积量、叶导水率(Kleaf)、水分利用效率(WUE)、光合氮利用效率(PNUE)、叶面积(LA)以及植株生物量(TB)均下降,碧玉杨的降幅均小。相较群众杨而言,碧玉杨的LA、LVD、PNUE、TB和日均耗水量在干旱胁迫前后均高,PnKleaf、WUE和Nmass在干旱胁迫前后均低,PTL和Tr日累积在中度和重度干旱胁迫下高,PnmaxPn日累积和Tr在重度干旱胁迫下高。PTL较Pn与TB相关关系更紧密,PNUE较Nmass与TB相关关系更紧密。【结论】干旱胁迫下碧玉杨的叶形态结构与生理特性呈现出低效水分利用、高效叶形态结构调整、高效氮素利用和高效光合固碳的平衡制约关系。2个品种的抗旱机制不同,抗旱能力强的碧玉杨其叶结构调整更高效,抗旱能力弱的群众杨其光合特性对干旱更敏感,叶结构与抗旱性关联最大,其次是光合特性。
关键词:碧玉杨    干旱胁迫    叶形态结构    光合特性    水分生理特性    植株生物量    
Responses of Leaf Morphological Structure and Physiological Characteristics of Populus euramericana cv. 'BYu' to Drought Stress
Wang Yilin1, Wang Weifeng1, Zhang Yunxiang1, Chang Shujun1,2, Guo Jinping1     
1. College of Forestry, Shanxi Agricultural University Taigu 030801;
2. DowDuPont Inc. Wilmington 19803
Abstract: 【Objective】This study aimed to explorethe relationships between leaf morphological structure, photosynthetic characteristics and water physiological characteristics, and the internal causes affecting plant biomass accumulation of Populus euramericana cv. 'BYu' in comparison with P. popularis '35-44' and further reveal the drought-resistant of P.euramericana cv.'BYu' and P. popularis '35-44', which could lay foundations for the drought physiology research and the promotion of poplar varieties in regional afforestation.【Method】A pot experiment with one-year-old cuttings of P.popularis '35-44' and P.euramericana cv.'BYu' was conducted to investigate the effect of different drought stress on leaf area (LA), leaf vein density (LVD), leaf nitrogen use efficiency, photosynthetic characteristics and leaf hydraulic conductance(LHC), and their influence on plant biomass accumulation and drought-resistant ability.【Result】With the increase of drought stress, LVD and leaf nitrogen content per mass(Nmass) of two poplar varieties increased, and LVD increased more and Nmas increased less for P.euramericana cv.'BYu'.Net photosynthetic rate(Pn), photosynthetic rateper plant(PTL), maximum net photosynthetic rate (Pnmax), daily accumulation of Pn and Tr, Kleaf, water use efficiency(WUE), photosynthetic nitrogen use efficiency(PNUE), LA and plant total biomass(TB) all decreased, with decreased less for P.euramericana cv.'BYu'.Compared with P.popularis '35-44', P.euramericana cv.'BYu' had higher LA, LVD, PNUE, TB, and daily water consumption, lower Pn, Kleaf, WUE, Nmass before and after drought stress, higher PTL, Pnmax, and daily accumulation of Tr under moderate and severe drought stress, and higher Pnmax, daily accumulation of Pn, and Tr under severe drought stress. PTL was more closely related to TB than Pn, and, PNUE was more closely related to than Nmass.【Conclusion】Under drought stress, the leaf morphological structure and physiological characteristics of P.euramericana cv.'BYu' presented a balanced constraint relation between inefficient water utilization, efficient adjustment of leaf morphological structure, efficient nitrogen utilization, efficient assimilation of carbon.Drought resistance mechanism of these two varieties wasdifferent, P.euramericana cv.'BYu' with strong drought-resistancehad more efficient leaf structure adjustment, P.popularis '35-44' with weak drought-resistancehad more sensitive photosynthetic characteristics to drought. Leaf structure was most associated with drought resistance, followed by photosynthetic characteristics.
Key words: Populus euramericana cv. 'BYu'    drought stress    leaf morphological structure    photosynthetic characteristic    water physiological characteristic    plant biomass    

叶性状与植物的抗旱对策紧密相关,如叶片大小、叶脉特性、化学成分含量、光合能力等形态结构与生理特性的改变对碳同化与水分的利用和运输具有重要作用(Reich,2003)。干旱胁迫下叶脉密度增大会增加叶片的水分运输通道从而改善叶片导水能力(韩玲等,2017Sack et al., 2013),进而缓解因胁迫造成的光合速率(Blonder et al., 2011)和水分利用效率的下降(Mckown et al., 2010),以利维持较高生物量积累(刘忠霞等,2013)。植物也可能通过优化叶片氮素利用效率作为影响光合速率的途径,从而提高抗旱能力(Ghannoum et al., 2005)。但也有研究表明,叶脉密度由基因决定,对环境变化没有响应(Zhu et al., 2012),其与叶片导水率之间正相关、负相关及不相关均有报道(Nardini et al., 2012; Caringella et al., 2016; Sommerville et al., 2012),与光合速率之间显著相关及不存在显著的协同变异关系也均有报道(Brodribb et al., 2010; Walls, 2011)。可见,干旱胁迫下植物叶形态、结构与叶光合、水分生理特性的关系及其影响生物量积累的内在机制仍存在争议,尚需系统的定量研究。

不同品种杨树在形态建成、生理特性、产量形成等方面对干旱胁迫的敏感性差异显著(Cao et al., 2014Monclus et al., 2006)。群众杨(Populus popularis ‘35-44’)是干旱区人工林和植被恢复中常见的品种,在干旱瘠薄的土壤中适应性强,是研究品种抗旱性成因机制的极好模板(刘建伟等,1994)。碧玉杨(P. euramericana cv‘BYu’)于2006年获得国家新品种保护权,在内蒙、甘肃多地引种栽培,不仅具有很强的抗旱性,其生长表现也很优异(李爱平等, 2015陈金龙,2018),但对其抗旱生理机制还缺乏定量的系统研究。碧玉杨是否有较强的抗旱特性,是否表现为叶形态、结构与叶光合、水分生理特性的权衡关系,及其影响生物量积累的内在机制是否一致,目前尚缺乏相应的研究。本研究以碧玉杨为分析对象,以群众杨为对照,采用盆栽试验的方法,对比分析2个品种的叶面积、叶脉密度、叶氮素利用效率和光合特性、叶水分生理及植株生物量等多方面对不同干旱胁迫程度的响应,并综合评价2个品种的抗旱性,探讨碧玉杨的叶形态结构和生理特性的权衡关系及其对植株生物量和抗旱能力的影响,为杨树的抗旱生理研究和品种推广提供理论依据。

1 材料与方法 1.1 试验地概况

试验地位于山西省晋中市太谷县的山西农业大学林学院试验基地(112°55E,37°42N),海拔792 m,属温带大陆性季风气候,年均温9.8 ℃,1月均温-2 ℃,7月均温27 ℃,年均降水量458 mm。试验在四面通风的高透光遮雨棚下进行。

1.2 试验设计与材料

试验采用2品种×3处理×17重复随机区组设计。设3个供水梯度,包括正常供水CK(土壤相对含水量75%~80%,即盆栽土壤含水量占最大田间持水量的百分数)、中度干旱MS(土壤相对含水量40%~45%)和重度干旱SS(土壤相对含水量25%~30%)。

试验材料为群众杨1年生种条,分别来自中国林业科学研究院林业研究所和包头林源生物技术有限公司。种条置于背阴处,用保湿材料覆盖。2015年3月30日,选取长势一致的种条(每品种51株),剪成长度18 cm左右的插穗(基径0.4~0.42 cm),每盆扦插1株,统一浇水、除草管理。

供试土壤为褐土采自山西农业大学林学院试验基地内苗圃耕作层(0~20 cm表土),土壤有机质含量1.79 g·kg-1,全氮含量2.4 g·kg-1,全磷含量1.5 g·kg-1,土壤pH7.22,最大田间持水量26.94%。试验用盆为直径30 cm、高20 cm的塑料盆。每盆装相同风干土15 kg,为避免堵塞和土壤板结,盆底平铺一层鹅卵石,上铺报纸与土隔离,通过插到鹅卵石上的硬质塑料管浇水(扦插苗、盆、石子、管的总质量控制在2 kg)。

6月26日干旱胁迫开始,在经历了7、8月的生长高峰期后,9月11日干旱胁迫结束,期间采用称质量法控制土壤含水量,日均浇水量见表 1。从每品种的每个处理中随机选择6株为标记植株,选择每个标记植株向阳面的上部第三或第四片叶为标记叶片。6月26日和9月11日测定标记植株的株高、地径和叶片数,9月5—9日测定标记叶片的光合生理指标,9月10日将离体标记叶片带回试验室,测定叶导水率、叶面积、叶脉密度、单位干质量叶氮含量和光合氮利用效率,9月11日测定植株生物量。

表 1 2个杨树品种7—9月日均耗水量 Tab.1 Daily water consumption of two poplar varieties in June, August and September
1.3 叶生理指标的测定 1.3.1 瞬时光合指标的测定

采用美国Li-COR公司生产的LI-6400及携式光合仪设置光合有效辐射强度(PAR)为1 000 μmol·m-2s-1,流速为500 μmol·s-1,叶温为26 ℃,相对湿度为45%,外界CO2浓度为390 μmol·mol-1,于10:00—11:30 am,记录标记叶片的净光合速率(Pn)和蒸腾速率(Tr),计算水分利用效率(WUE= Pn/Tr)(Centritto et al., 2000),单株总光合速率(PTL=Pn × LAtotal,式中LAtotal为单株叶面积)(黄绢等, 2016)。

1.3.2 最大净光合速率的测定

采用Li-6400光合仪设置PAR梯度为1 800、1 600、1 400、1 200、1 000、800、600、400、300、200、150、100、60、40、20、0 μmol·m-2s-1,于10:00—11:30am,记录标记叶片的Pn,测定时使用开放气路。采用非直角双曲线模型拟合Pn-PAR响应曲线(Farquhar et al., 2001),按照下列公式计算最大净光合速率(Pnmax):

$ \begin{array}{c}{P_{\mathrm{n}}=\left[\alpha \times \mathrm{PAR}+P_{\mathrm{nmax}}-\right.} \\ {\sqrt{\left(\alpha \times \mathrm{PAR}+P_{\mathrm{nmax}}\right)^{2}-4 \times \alpha \times \mathrm{PAR} \times k \times P_{\mathrm{nmax}}} ] /} \\ [2 \times k]-R_{\mathrm{d}}。\end{array} $ (1)

式中,Pn为净光合速率;PAR为光量子通量密度;α为光响应曲线的初始斜率;Pnmax为光饱和时的最大净光合速率;Rd为暗呼吸速率;k为非直角双曲线的凸度。

1.3.3 光合日累积量和蒸腾日累积量的测定

采用LI-6400光合仪从7:00—19:00,每2 h测定1次,记录标记叶片的PnTr,测定时不进行任何条件设置。按照下列公式计算Pn日累积量(张永平等, 2011):

$ \sum A=\frac{1}{2} \sum\limits_{i=1}^{n-1}\left(A_{i}+A_{i+1}\right) \times t_{i}。$ (2)

式中,∑A为光合日累积量;Ai为第i次实测的净光合速率;ti为第i次与第i+1次净光合速率测定的间隔时间(秒);n为全天净光合速率测定的总次数;i为1、2、3,……n。并以此公式计算Tr日累积量。

1.3.4 叶导水率的测定

采用EFM法(The evaporative flux measurement)测定叶导水率(Kleaf)(Xiong et al., 2015)。选择标记叶片,记录当蒸腾速率稳定时的数值Tr(PAR为1 200 μmol·m-2s-1,叶温为26 ℃)。之后将叶片取下迅速置于美国MPS公司生产的1505D-EXP压力室中测定叶水势值ΨleafKleaf计算公式如下:

$ {K_{{\rm{ leaf }}}} = Tr/\left({0 - {\mathit{\Psi }_{{\rm{ leat }}}}} \right) = Tr/\Delta {\mathit{\Psi }_{{\rm{ leaf}}}}。$ (3)
1.4 叶形态结构指标的测定 1.4.1 叶面积的测定

使用日本EPSON公司生产的DS-50000扫描仪测定叶面积(LA)和单株叶面积(LAtotal)(王林等, 2016)。

1.4.2 叶脉密度的测定

本试验中的叶脉密度(LVD)是除去主叶脉的所有叶脉的总长度与单位面积的比值(Tabassum et al., 2016)。在每个标记叶片靠近中脉的右侧中上部选取1 cm2区域,使用SA3300光学显微镜(北京科技仪器)随机选择3个视野进行拍照(40倍镜下),即得18次重复,用自带的图像分析软件测量并计算LVD,用测微尺计算像素和毫米的换算关系得到不同倍镜下照片的观察面积,LVD=叶脉长度/观察面积。

1.4.3 叶氮含量和光合氮利用效率的测定

将标记叶片在75 ℃下烘干24 h至恒质量,使用精度万分之一分析天平称取叶干质量(LM)。采用硫酸加速剂混合消煮法结合德国OMNILab公司生产的凯氏定氮仪(FoodALYTD5000)测定叶片全氮含量(LNC),单位干质量叶氮含量(Nmass)是LNC与LM的比值,按照下列公式计算光合氮利用效率(PNUE) (Regina et al., 2001):

$ \mathrm{PNUE}=P_{\mathrm{nmax}} /\left(N_{mass} / \mathrm{SLA}\right)。$ (4)

式中,SLA是LA与LM之比。

1.5 植株生长指标的测定 1.5.1 株高与基径的测定

使用卷尺与游标卡尺测量标记植株的株高与地径。

1.5.2 植株总生物量的测定

将所有标记植株连根拔起后小心冲洗干净,置于牛皮纸袋中,放入烘箱105 ℃杀青15 min,80 ℃烘干72 h,用万分之一分析天平称量植株总生物量(TB)。

1.6 数据处理

各性状在不同供水条件间的差异分析和比较采用单因素方差分析(one-way ANOVA)与LSD (least significant difference)多重比较(P < 0.05)。对数据进行log10对数转换使之符合正态分布,用皮尔逊(Pearson)相关系数表示性状间的相关关系。在主成分分析的基础上,提取主成分,即综合指标,结合隶属函数法,求出各综合指标的隶属函数值,再累加求平均值,即综合评价值,综合评价值越大,抗旱性则越强(黄承玲等,2011)。分析与绘图使用SPSS13.0统计软件与Sigma Plot12.0绘图软件。

2 结果分析 2.1 干旱胁迫下2个杨树品种的光合特性

2个杨树品种的Pn、PTL、PnmaxPn日累积量在不同供水条件间差异均显著(P < 0.05)(表 2),且随干旱胁迫加剧均下降,同等供水条件下碧玉杨的Pn、PTL、PnmaxPn日累积量降幅小,如中度干旱胁迫下群众杨降幅35.51%、73.48%、37.99%和30.53%,碧玉杨降幅30.02%、70.95%、18.37%和24.83%,重度干旱胁迫下群众杨降幅54.62%、84.13%、55.85%和52.65%,碧玉杨降幅41.79%、81.6%、35.24%和41.84%。

表 2 干旱胁迫下2个杨树品种的光合特性 Tab.2 Drought stress on photosynthetic characteristics of two poplar varieties
2.2 干旱胁迫下2个杨树品种的叶水分生理特性

群众杨的TrTr日累积量和Kleaf在不同供水条件间差异显著(P < 0.05)(表 3),碧玉杨差异不显著(P>0.05),除碧玉杨的Tr在正常供水和中度干旱胁迫之间差异显著(P>0.05),随干旱胁迫加剧2个杨树品种的TrTr日累积量和Kleaf均下降,同等供水条件下碧玉杨的TrTr日累积量和Kleaf降幅小,如中度干旱胁迫下群众杨降幅15.12%、9.34%和13.53%,碧玉杨降幅10.52%、1.6%和12.01%,重度干旱胁迫下群众杨降幅29.47%、23.92%和34.95%,碧玉杨降幅15.7%、4.69%和18.02%。2个杨树品种的WUE在不同供水条件间差异均不显著(P>0.05),且随干旱胁迫加剧群众杨的WUE先下降后上升,碧玉杨的WUE先上升后下降。

表 3 干旱胁迫下两个杨树品种的叶水分生理特性 Tab.3 Drought stress on leaf water physiological characteristics of two poplar varieties
2.3 干旱胁迫下2个杨树品种的叶形态结构特性

2个杨树品种的LA、LVD、PNUE在不同供水条件间均差异显著(P < 0.05)(表 4),除群众杨的LVD在正常供水和中度干旱胁迫之间差异不显著(P>0.05)。群众杨的Nmass在中度干旱胁迫下即有显著差异(P < 0.05),碧玉杨的Nmass在重度干旱胁迫下才有显著差异(P < 0.05)。随干旱胁迫加剧两个杨树品种的LA、PNUE下降,LVD、Nmass升高。中度干旱胁迫下群众杨的LA、LVD、Nmass、和PNUE变幅为52.46%、1.81%、59.51%和65.56%,碧玉杨的为42.35%、4.98%、7.95%和41.79%,重度干旱胁迫下群众杨的变幅为65.57%、10.16%、76.06%和78.23%,碧玉杨的为55.29%、22.19%、59.47%和77.98%。

表 4 干旱胁迫下两个杨树品种的叶形态结构特性 Tab.4 Drought stress on leaf morphological and structural characteristcs of two poplar varieties
2.4 干旱胁迫下两个杨树品种的生长情况

2个杨树品种的TB在不同供水条件间差异显著(P < 0.05)(图 1),且均随干旱胁迫加剧而下降,中度干旱胁迫下碧玉杨和群众杨的TB分别降幅40.9%和48.94%,重度干旱胁迫下碧玉杨和群众杨的TB分别降幅53.44%和53.49%。干旱胁迫开始前,株高、地径和叶片数在2个品种间出现差异(表 5),群众杨的生长情况比碧玉杨好,但各自品种在不同供水条件间无差异。经历了7、8两个月的生长期,干旱胁迫结束时株高、地径和叶片数不仅在2个品种间出现差异,各自品种在不同供水条件间也存在差异。

图 1 干旱胁迫下两个杨树品种的植株生物量 Fig. 1 Drought stress on plant biomass of two poplar varieties CK:正常供水Normal watering; MS:中度干旱Moderate drought stress; SS:重度干旱Severe drought stress.不同小写字母表示差异显著(P < 0.05)。 Small letters in the figure meant significant difference among treatments at 0.05 level.
表 5 干旱胁迫前后2个杨树品种的株高、地径和叶片数 Tab.5 Height of plant, diameter of stem and leaf number of two poplar varieties before and after drought stress
2.5 抗旱性综合评价

本试验中有12个指标在干旱胁迫后较正常供水呈显著性差异(P < 0.05),运用主成分分析法对这12个指标进行筛选。第1主成分的方差贡献率为57.063%,第2主成分的方差贡献率为35.827%,前2项主成分的累计方差贡献率达到92.891%,符合累计率85%的原则。在第1主成分中,Nmass(-0.998%)和LA(0.961%)等叶结构指标的构成载荷较大,在第2主成分中,Pn日累积量(0.995%)、Pnmax(0.954%)和PTL(0.936%)等叶光合生理指标的构成载荷较大。利用主成分特征向量分别求出2个杨树品种的2个综合指标值,再利用隶属函数法的计算公式,求出各综合指标的隶属函数值,再累加求平均值,即综合评价值。结果表明,碧玉杨的综合评价值比群众杨高(表 6)。

表 6 2个杨树品种抗旱能力综合评价值及排序 Tab.6 Comprehensive evaluation on the drought-resistance ability of two poplar varieties
3 讨论 3.1 干旱胁迫下叶形态结构、生理特性与植株生物量的关系

赵燕等(2010)指出植株生物量与Pn相关性不大,但与PTL和LA密切相关。群众杨的Pn虽在干旱胁迫前后均高,但干旱胁迫下的降幅也大,属于光合敏感型。碧玉杨的PTL对重度干旱胁迫敏感度低,其PTL相较Pn与TB的相关更紧密(群众杨的TB与PTL、Pn间相关系数分别为0.979**、0.885**,碧玉杨为0.965**、0.918**),体现碧玉杨单株叶面积尺度的光合能力耐旱性强,有利于维持生物量的高效积累。反映2个品种的PTL相较Pn均与TB的相关关系更加紧密。光合潜力大小和光合累积量对于叶面积的增长具有显著的促进作用(黄绢等, 2016)。碧玉杨的PnmaxPn日累积量在正常供水和中度干旱胁迫下低,但在重度干旱胁迫下降幅小而值高,说明碧玉杨的光合性能在干旱胁迫下具有一定耐旱优势,有利于维持大的LA。因此,植株生物量的积累不仅取决于光合能力的耐旱性,也依赖于LA的有效维持。

叶脉特性对KleafPn的耦合有影响(Brodribb et al., 2007)。LVD增加意味着叶片维管系统在叶肉组织中覆盖的表面积大,能缩短水分通过叶肉间隙的距离,从而提高Kleaf(李乐等, 2013)。2个杨树品种的LVD在干旱后有所上升,是对干旱应答的一种体现,但2个杨树品种间LVD对干旱的响应程度有明显的差异。群众杨的LVD在中度干旱胁迫下没有显著变化,在重度干旱胁迫下才出现较正常供水的显著增大,是其叶脉特性面对干旱胁迫相对保守的体现。相反,在中度与重度干旱胁迫下碧玉杨的LVD均有显著的增大,反映其叶脉构建模式在干旱胁迫下的调控更积极。但有研究表明,LVD増加的同时增加了木质部空穴化、细叶脉中木质部导管的变形或塌陷的风险从而导致木质部水分运输能力的下降(Scoffoni et al., 2017)。因此干旱胁迫下碧玉杨具有较群众杨更大的LVD值和增幅,其目的是提高Kleaf以应对干旱,却可能仅对Kleaf下降的程度进行缓解。抗旱性强的植物,Pn的降低程度小(Hong, 2007)。碧玉杨的Kleaf的变化在3个水分梯度之间差异不显著(P>0.05),且PnKleaf在同等干旱胁迫下降幅较群众杨小,说明碧玉杨的PnKleaf对干旱敏感度较低。可见,碧玉杨侧重于LVD的提升以增加气体交换面积和水分运输路径,最大限度对光合功能与水分输导的耦合产生影响,有利于维持高的植株生物量积累。

叶氮含量和叶氮利用效率对干旱胁迫下的适应性响应,也是树木的抗旱性机制之一。叶氮含量高意味着叶片内部光合作用酶的数量高,从而提高叶片光合速率(Domingues et al., 2010)。较碧玉杨而言,群众杨的Nmass高且增幅大,是其适应干旱胁迫的策略之一,但高的Nmass并不意味叶氮在光合器官中分配的比例大。在干旱环境下,大部分叶氮用于增强其细胞壁韧性和(或)增加叶肉细胞密度,从而降低叶氮向光合酶的分配比例,导致PNUE降低(Mu et al., 2016)。PNUE越大,叶片生长速率越快,生产力就相对越高(Catoni et al., 2013)。本研究中,中度干旱胁迫下碧玉杨的PNUE和TB降幅比群众杨的小,体现碧玉杨具有更大竞争能力。重度干旱胁迫下碧玉杨和群众杨的PNUE降幅接近,2个品种的TB降幅也接近,是因为碧玉杨本身叶氮含量少,干旱胁迫下Nmass的增幅也小,因而有限的叶氮无法再维持用于光合的分配比例,使PNUE的降幅增大,最终对植株生物量积累产生负面影响。此外,群众杨的TB与PNUE、Nmass间相关系数分别为0.954**、-0.910**,碧玉杨的TB与PNUE、Nmass间相关系数分别为0.870**、-0.658**,也反映2个杨树品种的PNUE相较Nmass与TB相关关系更紧密。可见,氮素的高效利用是干旱胁迫下碧玉杨为维持高的光合固碳能力而采取的应对机制之一。

植物通常采取提高WUE以提高用水能力来抵御干旱(徐颖等, 2016),但也有研究表明在水分限制条件下维持高WUE对植物并不一定是有利的,这与植物的抗旱策略有关。在水资源丰富的环境中群众杨表现出高效光合与高效水分利用的耦合。中度和重度干旱胁迫下,群众杨始终提高WUE以维持较强的节水能力。碧玉杨的WUE在中度干旱胁迫下上升但在重度干旱胁迫下降低,说明中度干旱迫胁是碧玉杨对水资源利用策略出现改变的转折点。低WUE的植物较耐旱因而具有一定的竞争性(白文娟等, 2010)。碧玉杨的WUE低、TrTr日累积量受干旱影响小及日均耗水量高,都说明碧玉杨的叶水分生理特性的抗旱策略是以低的WUE和高的蒸腾耗水为代价,从而提高固碳能力。

此外,有研究指出,植物并不能同时最优化利用水分和氮素,其利用策略为对一种资源的高效利用是以另一种资源的浪费为代价(Cosentino et al., 2012; 展小云等, 2012),即具有高水分利用效率的植物往往氮素利用效率低,而氮素利用效率高的植物其对水分的利用低效(Sheng et al., 2011)。干旱胁迫下碧玉杨的PNUE高而WUE低,体现水分与氮素资源的利用达到一种平衡状态。

3.2 2个杨树品种的抗旱性综合评价

应用主成分分析可以将关系错综复杂的植株生长、叶结构以及叶生理等单项指标转换成少数几个彼此独立的综合方面,并根据各自贡献率的大小确定其相对重要性。杜明凤等(2017)在分析3个家系马尾松(Pinus massoniana)幼苗生长和生理特征的抗旱途径时发现,抗旱能力最强的GX01在渗透调节能力及根生长上表现较好,生长指标与抗旱性关联最大。张江涛等(2018)对干旱胁迫下美洲黑杨2025 (Populus deltoides cv.Lux(I-69/55)×P.deltoids cv.‘Shan Hai Guan’)、中红杨(P.deltoids cv.‘Zhonghong’)和全红杨(P.deltoids cv.‘Quanhong’)的光合特性以及叶片叶绿素等色素含量的响应进行分析得出,抗旱能力最弱的全红杨其叶绿素和类胡萝卜素含量对干旱最敏感,叶绿素a、b和类胡萝卜素是衡量品种抗旱性的首要指标。本研究中,较群众杨而言,碧玉杨的叶面积、叶脉密度和叶氮利用效率对干旱的调控更积极,结合重度干旱胁迫下光合特性发挥一定耐旱优势,有利于光合功能与水分输导的耦合,以维持植株生物量的有效积累;较碧玉杨而言,群众杨的叶光合、水分生理特性在正常供水下表现更好,但对中度和重度干旱胁迫非常敏感,尤其叶结构对干旱的调控相对迟钝。2个杨树品种的抗旱途径有明显差异,,碧玉杨抗旱能力更强,在叶形态结构、光合水分生理特性及植株生长3个方面中,叶形态结构如LA、LVD、Nmass和PNUE在第一主成分中贡献率(0.961、0.871、-0.998、0.778)均较大,可较好地指示抗旱能力,其次是光合特性。

4 结论

干旱胁迫下碧玉杨以低水分利用效率和高蒸腾耗水为代价,通过更积极的叶面积和叶脉调节模式、更高效的叶氮利用、更低的光合敏感性为应对策略,表现出比群众杨更高的植株生物量积累,呈现低效水分利用、高效叶形态结构调整、高效氮素利用和高效光合固碳的平衡制约关系。2个杨树品种叶性状的抗旱途径有明显差异,抗旱能力强的碧玉杨其叶结构调整更高效,抗旱能力弱的群众杨其光合特性对干旱更敏感,叶形态结构与抗旱性关联最大,其次是光合特性。

参考文献(References)
白文娟, 郑粉莉, 董莉丽, 等. 2010. 黄土高原水蚀风蚀交错带不同生境植物的叶性状. 生态学报, 30(10): 2529-2540.
(Bai W J, Zheng F L, Dong L L, et al. 2010. Leaf traits of species in different habits in the water-wind erosion region of the Loess Plateau. Acta Ecologica Sinica, 30(10): 2529-2540. [in Chinese])
陈金龙. 2018. 干旱区碧玉杨地膜覆盖扦插育苗生长观测及苗期管理研究. 林业科技, 43(4): 9-11, 29.
(Chen J L. 2018. Growth observation and seedling management of Populus sp. poplar covered with plastic film in arid region. Forestry science technology, 43(4): 9-11, 29. [in Chinese])
杜明凤, 丁贵杰, 赵熙州. 2017. 不同家系马尾松对持续干旱的响应及抗旱性. 林业科学, 53(6): 21-29.
(Du M F, Ding G J, Zhao X Z. 2017. Responses to continuous drought stress and drought resistance of different Masson Pine families. Scientia Silvae Sinicae, 53(6): 21-29. [in Chinese])
韩玲, 赵成章, 冯威, 等. 2017. 张掖湿地芨芨草叶脉密度和叶脉直径的权衡关系对3种生境的响应. 植物生态学报, 41(8): 872-881.
(Han L, Zhao C Z, Feng W, et al. 2017. Trade-off relationship between vein density and vein diameter of Achnatherum splendens in response to habitat changes in Zhangye wetland. Chinese Journal of Plant Ecology, 41(8): 872-881. [in Chinese])
黄承玲, 陈训, 高贵龙. 2011. 3种高山杜鹃对持续干旱的生理响应及抗旱性评价. 林业科学, 47(6): 48-55.
(Huang C L, Chen X, Gao G L. 2011. Physiological response of seedlings of three Azalea species of drought stress and evaluation of drought resistance. Scientia Silvae Sinicae, 47(6): 48-55. [in Chinese])
黄绢, 李丹, 王宁宁, 等. 2016. 不同配置方式杨树超短轮伐人工林光合特性及生长差异. 林业科学, 52(8): 131-137.
(Huang J, L D, Wang N N, et al. 2016. Differences in photosynthetic characteristics and growth in short-rotation poplar of different spacing configurations. Scientia Silvae Sinicae, 52(8): 131-137. [in Chinese])
李爱平, 苏晓华, 王晓江, 等. 2015. 欧美杨新品种在内蒙古中西部的引种试验. 东北林业大学学报, 43(1): 5-8.
(Li A P, Su X H, Wang X J, et al. 2015. Introduction Trial of New Varieties of Populus×euramericana cn in Inner Mongolian. Journal of Northeast Forestry University, 43(1): 5-8. DOI:10.3969/j.issn.1000-5382.2015.01.002 [in Chinese])
李乐, 曾辉, 郭大立. 2013. 叶脉网络功能性状及其生态学意义. 植物生态学报, 37(7): 691-698.
(Li L, Zeng H, Guo D L. 2013. Leaf venation functional traits and their ecological significance. Chinese Journal of Plant Ecology, 37(7): 691-698. [in Chinese])
刘建伟, 刘雅荣, 王世绩. 1994. 不同杨树无性系光合作用与其抗旱能力的初步研究. 林业科学, 30(1): 83-87.
(Liu J W, Liu Y R, Wang S J. 1994. Relations between the net photosynthesis and their drought tolerance in six poplar clones. Scientia Silvae Sinicae, 30(1): 83-87. DOI:10.3321/j.issn:1001-7488.1994.01.012 [in Chinese])
刘忠霞, 刘建朝, 胡景江. 2013. 干旱胁迫对苹果树苗活性氧代谢及渗透调节的影响. 西北林学院学报, 28(2): 15-19.
(Liu Z X, Liu J C, Hu J J. 2013. Effects of drought stress on active oxygen metabolism and contents of osmotic adjustment substances in the leaves of apple seedling. Journal of Northwest Forestry University, 28(2): 15-19. DOI:10.3969/j.issn.1001-7461.2013.02.03 [in Chinese])
王林, 代永欣, 郭晋平, 等. 2016. 刺槐苗木干旱胁迫过程中水力学失败和碳饥饿的交互作用. 林业科学, 52(6): 1-9.
(Wang L, Dai Y X, Guo J P, et al. 2016. Interaction of hydraulic failure and carbon starvation on Robinia pseudoacacia seedlings during drought. Scientia Silvae Sinicae, 52(6): 1-9. [in Chinese])
徐颖, 张瑞雪, 曹辉, 等. 2016. 干旱复水对海棠叶片光合蒸腾及水分利用效率的影响. 植物生理学报, (4): 514-524.
(Xu Y, Zhang R X, Cao H, et al. 2016. Effect of drought and rehydration on photosynthetic transpiration and water use efficiency of crabapple. Plant Physiology Journal, (4): 514-524. [in Chinese])
展小云, 于贵瑞, 盛文萍, 等. 2012. 中国东部南北样带森林优势植物叶片的水分利用效率和氮素利用效率. 应用生态学报, 23(3): 587-594.
(Zhan X Y, Yu G R, Sheng W P, et al. 2012. Foliar water use efficiency and nitrogen use efficiency of dominant plant species in main forests along the North-South Transect of East China. Chinese Journal of Applied Ecology, 23(3): 587. [in Chinese])
张江涛, 晏增, 杨淑红, 等. 2017. 干旱胁迫对杨树品种2025及其2个芽变品种叶片光合生理特征的影响. 中南林业科技大学学报, 37(3): 17-23.
(Zhang J, Yan Z, Yang S, et al. 2017. Effects of leaf photosynthetic characteristics of poplar 2025 and its two bud mutation varieties under drought stress. Journal of Central South University of Forestry & Technology, 37(3): 17-23. [in Chinese])
张永平, 张英华, 王志敏. 2011. 不同供水条件下冬小麦叶与非叶绿色器官光合日变化特征. 生态学报, 31(5): 1312-1322.
(Zhang Y P, Zhang Y H, Wang Z M. 2011. Photosynthetic diurnal variation characteristics of leaf and non-leaf organs in winter wheat under different irrigation regimes. Acta Ecologica Sinica, 31(5): 1312-1322. [in Chinese])
赵燕, 董雯怡, 张志毅, 等. 2010. 施肥对毛白杨杂种无性系幼苗生长和光合的影响. 林业科学, 46(4): 70-77.
(Zhao Y, Dong W Y, Zhang Z Y, et al. 2010. Effects of fertilization oseedling growth and photosynthesis of hybrid clone seedlings of Populus tomentosa. Scientia Silvae Sinicae, 46(4): 70-77. [in Chinese])
Blonder B, Violle C, Bentley L P, et al. 2011. Venation networks and the origin of the leaf economics spectrum. Ecology Letters, 14(2): 91-100. DOI:10.1111/j.1461-0248.2010.01554.x
Brodribb T J, Feild T S, Jordan G J. 2007. Leaf maximum photosynthetic rate and venation are linked by hydraulics. Plant Physiology, 144(4): 1890-1898. DOI:10.1104/pp.107.101352
Brodribb T J, Feild T S. 2010. Leaf hydraulic evolution led a surge in leaf photosynthetic capacity during early angiosperm diversification. Ecology Letters, 13(2): 175-83. DOI:10.1111/ele.2010.13.issue-2
Cao X, Jia J, Zhang C, et al. 2014. Anatomical, physiological and transcriptional responses of two contrasting poplar genotypes to drought and re-watering. Physiologia Plantarum, 151(4): 480-494. DOI:10.1111/ppl.2014.151.issue-4
Caringella M A, Bongers F J, Sack L. 2016. Leaf hydraulic conductance varies with vein anatomy across Arabidopsis thaliana wild-type and leaf vein mutants. Plant Cell & Environment, 38(12): 2735-2746.
Catoni R, Gratani L. 2013. Morphological and physiological adaptive traits of Mediterranean narrow endemic plants:The case of Centaurea gymnocarpa (Capraia Island, Italy). Flora, 208(3): 174-183. DOI:10.1016/j.flora.2013.02.010
Centritto M, Loreto F, Massacci A, et al. 2000. Improved growth and water use efficiency of cherry saplings under reduced light intensity. Ecological Research, 15(4): 385-392. DOI:10.1046/j.1440-1703.2000.00359.x
Cosentino S L, Mantineo M, Testa G. 2012. Water and nitrogen balance of sweet sorghum (Sorghum bicolor Moench (L.)) cv. Keller under semi-arid conditions. Industrial Crops & Products, 36(1): 329-342.
Domingues T F, Meir P, Feldpausch T R, et al. 2010. Co-limitation of photosynthetic capacity by nitrogen and phosphorus in West Africa woodlands. Plant Cell & Environment, 33(6): 959-980.
Farquhar G D, Caemmerer S V, Berry J A. 2001. Models of photosynthesis. Plant Physiology, 125(1): 42-45. DOI:10.1104/pp.125.1.42
Ghannoum O, Evans J R, Chow W S, et al. 2005. Faster Rubisco is the key to superior nitrogen-use efficiency in NADP-Malic enzyme relative to NAD-Malic enzyme C4 grasses. Plant Physiology, 137(2): 638-50. DOI:10.1104/pp.104.054759
Hong A O. 2007. Effects of water stress on photosynthetic characteristics of spruce. Bulletin of Botanical Research, 27(4): 445-448.
Ji Q Q, Li D Z, Liu W, et al. 2014. Content and allocation of nitrogen in leaves of 8 tree and shrub species of the evergreen broad-leaved forest and the relations with their photosynthetic abilities. Acta Botanica Boreali-Occidentalia Sinica, 34(9): 1849-1859.
Mckown A D, Cochard H, Sack L. 2010. Decoding leaf hydraulics with a spatially explicit model:principles of venation architecture and implications for its evolution. The American Naturalist, 175(4): 447-460. DOI:10.1086/650721
Monclus R, Dreyer E, Villar M, et al. 2006. Impact of drought on productivity and water use efficiency in 29 genotypes of Populus deltoides×Populus nigra. New Phytologist, 169(4): 765-777. DOI:10.1111/nph.2006.169.issue-4
Mu X H, Chen Q W, Chen F J, et al. 2016. Within-leaf nitrogen allocation in adaptation to low nitrogen supply in Maize during grain-filling stage. Frontiers in Plant Science, 7: 699.
Nardini A, Pedà G, La R N. 2012. Trade-offs between leaf hydraulic capacity and drought vulnerability:morpho-anatomical bases, carbon costs and ecological consequences. New Phytologist, 196(3): 788-798. DOI:10.1111/nph.2012.196.issue-3
Regina I S, Leonardi S, Rapp M. 2001. Foliar nutrient dynamics and nutrient-use efficiency in Castanea sativa coppice stands of southern Europe. Europe. Forestry, 74(1): 1-10.
Reich P B. 2003. The evolution of plant functional variation:traits, spectra, and strategies. International Journal of Plant Sciences, 164(S3): S143-S164. DOI:10.1086/374368
Sack L, Scoffoni C. 2013. Leaf venation:structure, function, development, evolution, ecology and applications in the past, present and future. New Phytologist, 198(4): 983-1000. DOI:10.1111/nph.12253
Scoffoni C, Albuquerque C, Brodersen C, et al. 2017. Outside-xylem vulnerability, not xylem embolism, controls leaf hydraulic decline during dehydration. Plant Physiology, 173(2): 1197-1210. DOI:10.1104/pp.16.01643
Sheng W, Ren S, Yu G, et al. 2011. Patterns and driving factors of WUE and NUE in natural forest ecosystems along the North-South Transect of Eastern China. Journal of Geographical Sciences (in English), 21(4): 651-665. DOI:10.1007/s11442-011-0870-5
Sommerville K E, Sack L, Ball M C. 2012. Hydraulic conductance of Acacia phyllodes (foliage) is driven by primary nerve (vein) conductance and density. Plant Cell & Environment, 35(1): 158-168.
Tabassum M A, Ye Y H, Yu T T, et al. 2016. Rice (Oryza sativa L.) hydraulic conductivity links to leaf venation architecture under well-watered condition rather than PEG-induced water deficit. Acta Physiologiae Plantarum, 38(4): 1-11.
Walls R L. 2011. Angiosperm leaf vein patterns are linked to leaf functions in a global-scale data set. American Journal of Botany, 98(2): 244-253. DOI:10.3732/ajb.1000154
Xiong D, Yu T, Tong Z, et al. 2015. Leaf hydraulic conductance is coordinated with leaf morpho-anatomical traits and nitrogen status in the genus Oryza. Journal of Experimental Botany, 66(3): 741-748. DOI:10.1093/jxb/eru434
Zhu Y, Kang H, Xie Q, et al. 2012. Pattern of leaf vein density and climate relationship of Quercus variabilis populations remains unchanged with environmental changes. Trees, 26(2): 597-607. DOI:10.1007/s00468-011-0624-0