栗属(Castanea)植物分布于北半球温带和亚热带的广阔地域, 共有7个种, 其中:板栗(C. mollissima)、茅栗(C. seguinii)、锥栗(C. henryi)和日本栗(C. crenata)分布于亚洲, 美洲栗(C. dentata)和美洲榛果栗(C. pumila)分布于北美洲, 欧洲栗(C. sativa)分布于欧洲(Johnson, 1988; 黄宏文, 1998)。广泛栽培的传统食用栗主要有板栗、欧洲栗和日本栗。锥栗也因坚果品质好, 营养丰富, 已成为我国南方的重要木本粮食树种(黄宏文, 1998; 范晓明等, 2015)。栗瘿蜂(Dryocosmus kuriphilus)自然分布于我国的陕西、河北、山东、河南、湖北、湖南、福建等省及日本和韩国(Yasumatsu, 1951)、尼泊尔(Ueno, 2006), 作为外来物种侵入意大利、法国、斯洛伐克、匈牙利(Brussino et al., 2002; Borowiec et al., 2014; Melika et al., 2017; Pástor et al., 2017)和美国(Rieske, 2007)等地。栗瘿蜂是板栗的主要害虫, 也为害茅栗、锥栗、日本栗、欧洲栗以及美洲栗(Yasumatsu, 1951; Brussino et al., 2002; 吴晖等, 2004; 丁玉洲等, 2004; Rieske, 2007; Pástor et al., 2017), 只有北美野生的美洲榛果栗没有受到侵害的记录, 已成为世界范围栗属植物的重要害虫之一, EPPO(European and Mediterranean Plant Protection Organization)(2005)已将其列为检疫对象。

陆鹏飞等(2012)研究危害板栗、锥栗、茅栗及欧洲栗的栗瘿蜂不同地理种群的遗传变异, 发现不同寄主、不同地理种群的栗瘿蜂之间遗传分化程度低, 基因序列完全一致或者遗传距离低于0.3%。而采自福建省周宁县纯池镇和建瓯市水源乡锥栗上的瘿蜂种群, 与其他栗瘿蜂种群的基因序列差异较大, 遗传距离大于2%, 认为应是栗瘿蜂的近缘种。经形态学和生物学研究, 发现其与栗瘿蜂存在明显的形态差异, 且与栗瘿蜂的产雌孤雌生殖的生殖方式不同, 此种瘿蜂营有性生殖, 雌雄性比约为1:1。Zhu等(2015)已将其定名为新种, 即锥栗瘿蜂(Dryocosmus zhuili)。笔者在野外采集时发现在福建周宁县等的一些锥栗产区锥栗瘿蜂造成较为严重的危害。Zhu等(2015)亦推测锥栗瘿蜂有成为食用栗潜在危险害虫的可能性, 并建议列为检疫对象。

由于瘿蜂幼虫在构造特殊的虫瘿内取食, 其成虫种间的形态分化程度低, 且虫体较小, 往往难以辨认。此外, 锥栗瘿蜂与栗瘿蜂的虫瘿极为相似, 难以区分。因此, 锥栗瘿蜂虽有危害, 但长期不为人所知。笔者于福建、浙江及湖南的锥栗栽培区进行了标本采集和野外调查, 以弄清锥栗瘿蜂的分布、危害程度及天敌种类, 为害虫防治提供基础数据。

1 材料与方法 1.1 虫瘿采集

为调查锥栗瘿蜂的分布, 2016年5月16—23日分别于福建省10个乡镇、浙江省2个乡镇和湖南省1个镇的锥栗产区进行了瘿蜂虫瘿采集(表 2)。采集地点多为山坡地, 树高约5~6 m, 管理较为粗放。将采集的新鲜虫瘿带回实验室, 按采集地分别置于养虫笼(长:宽:高=30 cm:20 cm:30 cm)于人工气候室(宁波江南仪器厂, 25 ℃±0.5 ℃, L:D=16 h:8 h)饲养, 逐日检查成虫羽化情况。成虫开始羽化后, 每日收集瘿蜂及其天敌成虫, 分别以无水乙醇浸泡, 置于-40 ℃保存, 鉴定瘿蜂及天敌种类。

1.2 瘿蜂危害程度及危害特征调查

参照林志雄等(2010)的方法, 对采集地瘿蜂的危害进行调查。各地随机选取样树5株, 每株分东南西北、上中下和里中外, 各随机选取3枝1年生枝条, 观察是否有虫瘿, 并记录有虫(瘿)株数、被害枝条数和每枝虫瘿数。

13个采集地均存在不同程度的瘿蜂危害。福建周宁县纯池乡和礼门乡获得的锥栗瘿蜂成虫最多(表 2), 虽然后者有少量的栗瘿蜂混合发生, 由于野外通过虫瘿形态难以区分, 在进行危害程度调查时, 视为锥栗瘿蜂种群。湖南汝城县上桥镇均为栗瘿蜂, 福建建瓯市水源乡和东游镇栗瘿蜂占99%以上(表 2), 在进行危害程度调查时, 亦视为栗瘿蜂种群。

1.3 照片拍摄

以奥林巴斯体视显微镜(Olympus, SZX12, Japan)观察雌雄成虫形态特征并拍照。用于电镜拍摄的标本, 先以体积分数75%的乙醇浸泡过夜, 解剖后经体积分数5%的氨水洗涤, 以蒸馏水冲洗, 再以50%、75%及90%的乙醇逐级脱水后保存于100%乙醇中备用。脱水标本风干后, 移至样品台喷金, 置于扫描电子显微镜下(JEOL, JSM-6380lv, Japan)观察并拍照, 加速电压为15 kV。

1.4 统计分析

采用SPSS 19.0软件进行数据统计分析, 采用Origin 9.0软件进行作图。利用方差分析(ANOVA:LSD)进行多重比较, 比较瘿蜂造瘿部位、被害枝条虫瘿数和虫瘿内虫室数的差异性。

2 结果与分析 2.1 锥栗瘿蜂形态特征及与栗瘿蜂的区别

锥栗瘿蜂雌成虫体长2.0~2.8 mm, 前翅长2.0~2.5 mm(图 1 A)。身体大部分为亮黑色, 触角基半部和足呈黄色, 腹部末端下方深棕色。触角14节, 丝状; 鞭节12节, 自第1至第6节逐节变短, 7—11鞭节近等长。头顶及额部具皮肤质纹理, 无明显刚毛。颊部在复眼后向侧面扩展, 其前面观明显宽于复眼外沿。下颜面覆浓密的平伏状刚毛, 且有从唇基背部边缘辐射到复眼中部边缘和触角孔下缘的短纵脊。唇基线明显, 唇沿向下成弧形突出。前胸背板沿中线极度变窄, 侧面上部刻纹网窝状, 具稀疏刚毛, 前下部光滑, 后部下面2/3具较强不规则纵向脊纹。中胸背板光滑, 侧纵沟完整, 沿侧纵沟具稀疏刚毛。中胸盾沟侧面开放, 具多数几近平行纵脊。中胸小盾片表面具不规则纹理, 被稀疏刚毛。中胸侧板从中胸三角区前下端到中胸侧板下角具明显的斜纵刻纹(图 2A)。后胸中线到达中胸侧板后沿的中部。前翅径室长, 前缘开放, 长为宽度的3.75倍, 第二迴脉端部略弯曲, 小翅室三角形, Rs+M、M和Cu1a脉不明显可见, Rs+M交汇于基脉的后2/3处; 翅面密布短刚毛, 翅沿具缨毛。各足爪无基钩。并胸腹节背板侧隆线前半部明显隆起成片状, 中部向外扩张成直角形, 后半部不完整(图 2C); 并胸腹节背板中区具多数不规则强纵脊。第2腹节背板小, 呈新月形, 光滑。第3腹节(即腹部第1节)长约为腹部总长的1/3, 侧面中部具一排稀疏刚毛; 第4—8腹节逐渐变小, 第9节仅末端可见, 具毛蔟。第7腹板腹沿全长具长刚毛, 端刺针状, 粗短, 长度为约为第7腹板总长的1/5。更详细形态描述可参考Zhu等(2015)。

雄成虫体长1.9~2.2 mm, 前翅长1.8~2.0 mm触角与身体几乎等长, 鞭节13节(图 1B)。第1鞭节中部略扭转, 端部略加宽, 中部侧下面明显凹陷。虫体除触角基节、梗节、第1鞭节和足浅棕色外, 其余部分均为黑色。其他特征与雌虫相似。

为便于区分锥栗瘿蜂和栗瘿蜂, 参考Zhu等(2015), 将二者的主要区分特征列于表 1, 特别是中胸侧板斜纵刻纹(图 2AB)和并胸腹节背板侧隆线(图 2CD)的特征易于区别和辨认。

锥栗瘿蜂于当年生枝条、叶柄及叶片中脉基部处形成瘤状虫瘿, 叶缩小变形。虫瘿近球形, 通常为绿色, 向阳处亦可见玫瑰色虫瘿(图 1CD)。

2.2 锥栗瘿蜂的分布

为调查锥栗瘿蜂的分布区域, 于福建、浙江及湖南锥栗产区共13地点进行了瘿蜂虫瘿标本的野外采集。由于锥栗瘿蜂和栗瘿蜂的虫瘿形态相似, 难以区分, 采集的瘿蜂虫瘿带回实验室饲养, 成虫羽化后根据成虫形态进行种类鉴定。福建泰宁县杉城镇和浙江泰宁县开善乡的采集虫瘿未能获得羽化成虫, 湖南汝城县上桥镇采集虫瘿羽化的成虫全部为栗瘿蜂; 福建周宁县纯池乡和寿宁县平溪乡、浙江庆元县五大堡乡和贤良镇羽化的成虫全为锥栗瘿蜂; 福建周宁县礼门乡羽化成虫主要为锥栗瘿蜂, 占86.0%;其他调查地羽化成虫主要为栗瘿蜂, 但有少量锥栗瘿蜂混合发生, 锥栗瘿蜂的比例介于0.6%~12.3%(表 2)。

上述结果显示, 锥栗瘿蜂分布于福建省周宁县、建瓯市、政和县、寿宁县及浙江省庆元县, 且多与栗瘿蜂混合发生。

2.3 锥栗瘿蜂与栗瘿蜂危害的比较

纯池、礼门、东游、水源及上桥5个调查点的有虫株率均为100%(表 3)。锥栗瘿蜂的纯池和礼门种群当年生枝条的被害率分别为17.9%(n=240)和32.9%(n=240);栗瘿蜂的东游、水源及上桥种群的被害枝率分别为49.6%(n=240)、57.5%(n=240)和67.5%(n=240)。无论是锥栗瘿蜂还是栗瘿蜂危害均较为严重。此外, 其他调查点的被害枝率为庆元县贤良镇5.0%、庆元县五大堡乡4.2%、政和县铁山镇22.9%、寿宁县平溪乡16.3%、政和县镇前镇29.6%、政和县杨源乡59.6%、泰宁县杉城镇7.1%和泰宁县开善乡1.3%, 均存在不同程度的危害。

对有虫瘿的当年生枝条的虫瘿数量进行了统计, 每枝平均虫瘿数为1.0~1.6, 水源及上桥种群显著高于其他种群(LSD-test, P < 0.05), 显然与其危害程度更高有关。于实验室解剖虫瘿, 统计了每虫瘿的虫室数。5个调查点虫室数为每虫瘿3.0虫室左右, 锥栗瘿蜂和栗瘿蜂之间无显著差异(LSD-test, P>0.05)(表 3)。

调查了锥栗瘿蜂和栗瘿蜂的虫瘿形成部位, 5个调查点均为锥栗成株, 树高约5~6 m。无论是锥栗瘿蜂还是栗瘿蜂, 植株的东南西北方位皆可造瘿, 且虫瘿数量无显著差异(LSD-test, P>0.05)。但将植株树冠划分为上、中、下3等分, 2种瘿蜂于树冠上部形成的虫瘿数均显著低于中部及下部(LSD-test, P < 0.05)(图 3)。

2.4 锥栗瘿蜂天敌种类及数量

收集5个采集地瘿蜂羽化成虫的同时, 收集了其寄生性天敌的羽化成虫。经鉴定采集地的寄生性天敌种类有:日本大痣长尾小蜂(Megastigmus nipponicus)、栗瘿啮小蜂(Tetrastichus sp.)、栗瘿长尾小蜂(Torymus sinensis)、栗瘿旋小蜂(Eupelmus urozonus)、黑褐宽缘广肩小蜂(Sycophila variegata)(表 4), 均既寄生锥栗瘿蜂, 又寄生栗瘿蜂。就单种寄生蜂占获得寄生蜂总数的比例而言, 日本大痣长尾小蜂无论是锥栗瘿蜂还是栗瘿蜂发生区占寄生蜂总数均高于50%, 仅水源的为近30%;栗瘿啮小蜂在锥栗瘿蜂发生区占比超过30%, 在栗瘿蜂发生区较低; 而栗瘿长尾小蜂在栗瘿蜂发生区占比较高, 锥栗瘿蜂较低(表 4)。因此认为, 在调查地日本大痣长尾小蜂和栗瘿啮小蜂为锥栗瘿蜂的优势天敌, 日本大痣长尾小蜂和栗瘿旋小蜂为栗瘿蜂的优势天敌。

瘿蜂羽化成虫数与天敌羽化成虫数的关系如图 4所示。瘿蜂种群数量与天敌总数量及日本大痣长尾小蜂的种群数量呈明显的逆向对应关系, 可见寄生蜂, 特别是日本大痣长尾小蜂, 对锥栗瘿蜂和栗瘿蜂种群数量起到了有效的控制作用。

3 讨论

锥栗原产于我国中部, 自然分布于秦岭、淮河以南的浙江、安徽、福建、江西、湖南、湖北、四川、贵州、广东、广西等省区(黄宏文, 1998; 刘国华等, 2001; 夏瑞满等, 2008; 马海泉等, 2013)。我国锥栗的主要栽培地区是福建和浙江, 近年也在湖南等省推广栽培(夏瑞满等, 2008; 马海泉等, 2013; 范晓明等, 2015)。笔者在福建、浙江和湖南一些锥栗产区调查的结果显示, 锥栗瘿蜂分布于福建省周宁县、建瓯市、政和县、寿宁县及浙江省庆元县, 且多与栗瘿蜂混合发生。除上述调查地之外, 福建、浙江以及其他省份的锥栗栽培地区和自然分布的野生锥栗林, 是否有锥栗瘿蜂的为害, 还有待进一步调查研究以弄清锥栗瘿蜂的自然分布。

栗瘿蜂分布范围、扩散能力远胜于近缘种锥栗瘿蜂, 这或许与二者生殖方式的不同有关。锥栗瘿蜂营有性生殖, 雌雄性比接近1:1(Zhu et al., 2015), 而栗瘿蜂为产雌孤雌生殖, 未发现有雄成虫的报道(Yasumatsu, 1951; Brussino et al., 2002; 吴晖等, 2004; 丁玉洲等, 2004; Rieske, 2007; 陆鹏飞等, 2012)。尽管一些学者认为孤雌生殖是进化死胡同的象征, 但许多昆虫种类营孤雌生殖, 特别是相对安定的环境条件下(Hoffmann et al., 2008)。营孤雌生殖的昆虫种群可以开端于单个个体, 显然有利于其分布范围的扩大(Zhu et al., 1998; Mondor et al., 2007)。

锥栗瘿蜂和栗瘿蜂均于当年生枝条形成瘤状虫瘿, 造成危害, 且虫瘿形态相似, 难以区分。本文的采集地多为2种瘿蜂混合发生, 无论是锥栗瘿蜂还是栗瘿蜂, 植株的东南西北方位皆可造瘿, 2种瘿蜂于树冠上部形成的虫瘿数均显著低于中部及下部, 且每虫瘿的虫室数均在3个左右, 无显著差异, 可见锥栗瘿蜂和栗瘿蜂的空间分布格局具有相似性。同时, 2种瘿蜂成虫的羽化时期亦基本一致(陆鹏飞等, 2012; Zhu et al., 2015)。虽然尚不清楚二者谁是祖先种, 但其同地种的分化机制这一科学问题或许可引起科学工作者的高度关注。近年已有一些昆虫细胞质共生微生物促进物种分化的报道(Ritter et al., 2013; Shropshire et al., 2016)。由于锥栗瘿蜂和栗瘿蜂成虫羽化时期相同, 不存在季节隔离现象, 因此, 可以推测二者的种分化或与细胞质共生微生物或者突变有关。此外, 由于营两性生殖、性比为1:1的种类成虫所产卵粒理论上仅50%孵化为雌虫, 而孤雌生殖的种类均孵化为雌虫, 更有利于种群数量的快速扩大, 因此, 相较于两性生殖种类, 营孤雌生殖的昆虫种类能更有效地占据生态位(Kearney, 2005)。本课题组2012年采集于福建建瓯市水源乡的标本几乎均为锥栗瘿蜂(陆鹏飞等, 2012), 然而在此次采集的标本中, 锥栗瘿蜂仅占0.6%(n=693)(表 2), 可以认为是栗瘿蜂快速、有效占据生态位的结果。本文的结果显示, 在2种瘿蜂混合发生的6个采集地, 除福建周宁县礼门乡锥栗瘿蜂占比较高之外(86%), 其他采集地锥栗瘿蜂比例均介于0.6%~12.3%之间, 混合发生区栗瘿蜂更易造成危害, 亦或许与营孤雌生殖的栗瘿蜂能更有效地占据生态位有关。

我国栗瘿蜂天敌种类丰富, 在其种群动态自然调节中起重要作用(骆有庆, 1985; 黄竞芳等, 1988; 郭树嘉等, 1997)。本研究对锥栗瘿蜂寄生性天敌进行了初步调查, 鉴定的主要寄生蜂为日本大痣长尾小蜂、栗瘿啮小蜂、栗瘿长尾小蜂、栗瘿旋小蜂和黑褐宽缘广肩小蜂, 均为2种瘿蜂的共有寄生蜂, 既可寄生锥栗瘿蜂又可寄生栗瘿蜂。其中, 日本大痣长尾小蜂和栗瘿啮小蜂为锥栗瘿蜂的优势天敌, 日本大痣长尾小蜂和栗瘿旋小蜂为栗瘿蜂的优势天敌。同时, 寄生蜂种群数量与瘿蜂种群数量呈现明显的逆向对应关系, 在调查地寄生蜂, 特别是日本大痣长尾小蜂, 对2种瘿蜂的种群数量起到了明显的自然控制效果。因此, 保护利用寄生性天敌, 特别是日本大痣长尾小蜂和栗瘿啮小蜂, 是抑制种群数量, 控制锥栗瘿蜂危害的有效途径之一。

4 结论

锥栗瘿蜂是最近发现的锥栗害虫, 于1年生枝条、叶柄及叶片中脉基部处形成瘤状虫瘿, 造成危害, 营两性生殖。为栗瘿蜂的近缘种, 以中胸侧板斜纵刻纹、并胸腹节背板侧隆线等特征与栗瘿蜂相区分。分布于福建周宁县、建瓯市、政和县、寿宁县及浙江庆元县, 多与栗瘿蜂混合发生。植株的东南西北方位皆可造瘿, 于树冠上部形成的虫瘿数显著低于中下部, 与栗瘿蜂占据着类似的生态位。调查地锥栗瘿蜂的寄生性天敌种类主要有日本大痣长尾小蜂、栗瘿啮小蜂、栗瘿长尾小蜂、栗瘿旋小蜂及黑褐宽缘广肩小蜂, 其中, 日本大痣长尾小蜂和栗瘿啮小蜂为其优势天敌, 对锥栗瘿蜂种群数量起到了明显的自然控制作用。