甲虫(鞘翅目)是昆虫中最大的类群, 食性多样, 抗逆性强, 一些植食性种类能对农林生产造成严重的危害, 捕食性种类是重要的天敌昆虫, 腐食性、粪食性种类等是食物链中的重要组成部分, 在生态系统中起着重要作用(任国栋等, 2005)。甲虫还是自然界中重要的传粉昆虫, 甲虫身体结构特点使其传粉效果甚至高于其他类群的昆虫, 对提高植物的遗传多样性以及植物繁衍与进化都起着重要作用(孟庆繁等, 2008; 罗峰等, 2003; 高文韬等, 2005)。

一些区域的研究显示, 甲虫都是昆虫群落中的重要优势类群(董琴, 2013; 贾玉珍等, 2009; 王智勇, 2010)。甲虫的多样性与植被群落的结构和组成具有明确的关联(Schaffers et al., 2008)。在不同海拔的植被类型中, 不同类群的甲虫在各生境中的时间动态具有一定的差异, 表现出甲虫对生境和季节变化的敏感性(杨海丰, 2010)。对于不同的区域、生态类型以及不同的甲虫类群, 多样性会随着环境的变化具有较大的差异(娄巧哲, 2011)。多数研究显示甲虫活跃高峰期集中在6―8月, 部分生境中甲虫活动也会出现2个高峰期(张兵兰等, 2004)。

森林中甲虫数量众多, 生活习性多样, 绝大多数具有一定的飞翔能力并与腐木生境有关, 其活动范围相对较大, 食性复杂, 对环境的变化比较敏感, 能促进森林生态系统的能量流动和物质循环(Siitonen, 2011; Grove, 2002; Martikainen et al., 2000)。由于受取样方法、类群较多、鉴定困难等限制, 使传统单一的采集方法不能全面地反映森林中甲虫多样性的现状, 制约了对甲虫多样性的深入研究。飞翔拦截诱捕器的应用, 并配合缓释诱剂, 能够极大地提高甲虫的采集效率, 克服了以往昆虫多样性研究中采集时间不连续、强度不一致以及人为因素干扰等缺点, 提高了研究的客观性, 该诱捕器对一些稀有、平时很难采集到的种类诱捕效果更好(刘生冬等, 2015; 2016;李路瑶等, 2015; 2016;Brin et al., 2013; Bouget et al., 2012; Micó et al., 2013;Miller et al., 2011; Quinto et al., 2013), 对深入研究甲虫多样性具有一定的促进作用。

阔叶红松(Pinus koraiensis)林是长白山林区顶级森林群落, 林内动物、植物种类丰富, 多样性较高。原始的阔叶红松林经人类采伐等干扰活动, 形成了面积较大的次生杨桦林、水胡林等阔叶混交林, 仅在一些局部地区保存有零散的原始阔叶红松林(胡艳波等, 2003; 傅俊卿, 2009; 代力民等, 2004)。本研究在吉林蛟河阔叶红松林中利用飞翔拦截诱捕器, 在甲虫整个活跃期不间断地采集林内的甲虫标本, 分析阔叶红松林中甲虫以及优势类群的时间变化规律, 揭示甲虫对时间变化的响应, 为评价阔叶红松林对保护甲虫多样性的作用以及不同习性甲虫类群对维持森林生态系统的作用提供科学依据。

研究区位于吉林省蛟河林业实验区管理局, 区内最高峰海拔1 176 m, 最低处海拔330 m。该区域属于温带大陆季风性气候, 四季分明, 年平均温度约为3.8 ℃, 降水集中在6—8月, 7月气温最高, 平均约为21.7 ℃。研究区域植物资源丰富, 共有植物1 300多种, 典型的植被类型是阔叶红松林、杨桦林、水胡林等阔叶混交林。该区域由于人为活动干扰较小, 使部分保原始阔叶红松林和阔叶混交林得以保留, 林分的年龄较高(王辉等, 2012; 李良等, 2014)。乔木树种主要有:鱼鳞云杉(Picea jezoensis var.komarovii)、红松、沙冷杉(Abies holophylla)、臭冷杉(Abies nephrolepis)、水曲柳(Fraxinus mandshurica)、花曲柳(Fraxinus rhynchophylla)、紫椴(Tilia amurensis)、糠椴(Tilia mandschurica)、胡桃楸(Juglans mandshurica)、黄菠萝(Phellodendron amurense)、色木槭(Acer mono)、假色槭(Acer pseudo-sieboldianum)、白牛槭(Acer mandshuricum)、蒙古栎(Quercus mongolica)、白桦(Betula platyphylla)、枫桦(Betula costata)、春榆(Ulmus japonica)、裂叶榆(Ulmus laciniata)和山杨(Populus davidiana)等。

在试验地设置4块样地, 每块样地大小约为300 m×400 m, 调查样地的树种组成等林分因子(刘生冬等, 2018)。样地1:主要乔木树种有水曲柳、白桦、胡桃楸、山杨、假色槭和春榆等, 林分平均年龄约50年。样地2:主要乔木树种有胡桃楸、水曲柳、白桦、春榆、山杨、鱼鳞云杉、红松、假色槭和色木槭等, 林分平均年龄约70年。样地3:主要乔木树种有鱼鳞云杉、红松、水曲柳、紫椴、胡桃楸、色木槭、白牛槭、春榆和山杨等, 林分平均年龄约80年。样地4:主要乔木树种有红松、鱼鳞云杉、紫椴、水曲柳、胡桃楸、枫桦、色木槭、白牛槭、春榆和假色槭等, 林分平均年龄约90年。

在每个样地中分别设置6条样带, 样带间距离约为70 m。在每条样带上共均匀布设8个挡板式和漏斗式飞翔拦截诱捕器(Alpha Scents Inc, USA), 诱捕器辅以乙醇、3-羟基-2辛醇等缓控释诱剂(Contech Inc, Canada), 并设置空白对照。诱捕器固定悬挂在2棵树之间, 诱杯距离地面约30 cm, 诱杯中加入饱和盐水防止甲虫标本腐烂。诱捕器布设时间为2012年和2013年的5月中旬, 每年5月下旬开始回收诱捕器内采集到的甲虫标本, 8月下旬收回诱捕器, 涵盖了甲虫整个活跃期, 甲虫标本回收时间具体为5月下旬、6月上旬、6月下旬、7月上旬、7月下旬、8月上旬和8月下旬共7个时间段。标本鉴定参考北华大学昆虫实验室现有的各类甲虫动物志以及日本、韩国相关的甲虫资料, 部分种类聘请相关专家鉴定, 所有标本现保存在北华大学昆虫标本室, 甲虫各科分类采用Slipinski等(2011)的分类系统。

物种多样性采用以下参数分析(马克平等, 1994; 戈峰, 2008):1)丰富度利用Margalef指数D=S-1/lnN; 2)多样性利用Shannon-Wiener指数${H^\prime } = - \sum\limits_{i = 1}^s {{P_i}} {\rm{ln}}{P_i}$; 3)均匀度利用Pielou指数J′= H′/ln S; 4)类群的优势度采用Berger-Parker指数T=N_max/N, 当T≥10%时为优势类群, 5%≤T < 10%为亚优势类群, 1%≤T < 5%的为常类群, T < 1%时为稀类群。以上式中:S为物种数, N为个体总数, N_max为优类群的个体数; P_i=n_i/N为第i种占总数的比重。利用非参数Friedman对数据进行差异性检验和比较, 所有数据利用SPSS进行统计分析, 利用Canoco 4.5进行对应分析。

2012—2013年在阔叶红松林4个样地中, 共采集甲虫33科239种7 776头, 不同时间甲虫个体数见表 1。

表 1 不同时间甲虫个体数(%) Tab.1 The number of individuals of beetles in different times(%)

表 1 不同时间甲虫个体数(%) Tab.1 The number of individuals of beetles in different times(%) 科 Families 5月下旬 May-L. 6月上旬 June-E. 6月下旬 June-L. 7月上旬 July-E. 7月下旬 July-L. 8月上旬 Aug.-E. 8月下旬 Aug.-L. 合计 Total 叩甲科 Elateridae 772(22.40) 718(64.98) 678(64.87) 590(49.66) 202(32.21) 38(17.59) 28(24.14) 3 026(38.93) 隐翅虫科 Staphylinidae 958(27.78) 36(3.26) 22(2.10) 49(4.13) 26(3.78) 15(6.94) 8(6.91) 1 114(14.34) 露尾甲科 Nitidulidae 651(18.88) 141(12.76) 79(7.55) 79(6.65) 28(4.06) 978(12.58) 天牛科 Cerambycidae 118(3.42) 57(5.16) 98(9.37) 249(20.97) 108(17.12) 24(11.12) 22(18.97) 676(8.69) 金龟科 Scarabaeidae 296(8.58) 32(2.89) 37(3.56) 58(4.87) 111(16.11) 40(18.51) 22(18.97) 596(7.66) 筒蠹科 Lymexylidae 355(10.30) 3(0.27) 26(2.19) 21(9.73) 12(10.34) 417(5.36) 郭公虫科 Cleridae 112(3.24) 2(0.18) 1(0.10) 7(0.59) 2(0.29) 7(3.24) 2(1.72) 133(1.71) 埋葬甲科 Silphidae 25(0.73) 1(0.09) 8(0.77) 10(0.84) 28(4.06) 23(10.65) 11(9.48) 106(1.36) 长朽木甲科 Melandryidae 2(0.18) 39(3.72) 34(2.86) 23(3.34) 4(1.85) 2(1.72) 104(1.34) 象甲科 Curculionidae 21(0.61) 14(1.27) 10(0.96) 22(1.85) 16(2.32) 8(3.70) 2(1.72) 93(1.20) 步甲科 Carabidae 5(0.15) 15(1.36) 20(1.91) 6(0.51) 21(3.05) 13(6.02) 3(2.59) 83(1.07) 叶甲科 Chrysomelidae 31(0.90) 14(1.27) 10(0.96) 10(0.84) 15(2.18) 2(0.93) 82(1.05) 扁甲科 Cucujidae 53(1.54) 1(0.10) 2(0.17) 1(0.15) 57(0.73) 阎甲科 Histeridae 12(0.35) 15(1.36) 3(0.29) 9(0.76) 2(0.29) 1(0.46) 42(0.54) 瓢虫科 Coccinellidae 4(0.12) 25(2.26) 7(0.67) 2(0.29) 38(0.49) 萤科 Lampyridae 1(0.03) 7(0.59) 14(2.03) 12(5.56) 2(1.72) 36(0.46) 赤翅甲科 Pyrochroidae 3(0.09) 20(0.81) 4(0.38) 1(0.08) 5(0.73) 33(0.42) 花蚤科 Mordellidae 9(0.76) 22(3.19) 2(0.93) 33(0.42) 拟天牛科 Oedemeridae 10(0.29) 8(0.72) 9(0.86) 5(0.42) 32(0.41) 平唇水龟虫科 Hydraenidae 7(0.59) 24(3.48) 31(0.40) 花萤科 Cantharidae 17(1.63) 2(0.17) 2(0.29) 21(0.27) 水龟虫科 Hydrophilidae 13(0.38) 1(0.09) 14(0.18) 锹甲科 Lucanidae 2(0.17) 3(0.44) 5(2.31) 2(1.72) 12(0.15) 吉丁虫科 Buprestidae 1(0.03) 2(0.17) 1(0.46) 4(0.05) 红萤科 Lycidae 1(0.08) 2(0.29) 3(0.04) 皮金龟科 Trogidae 3(0.09) 3(0.04) 大蕈甲科 Erotylidae 1(0.10) 1(0.15) 2(0.03) 皮蠹科 Dermestidae 2(0.06) 2(0.03) 卷象科 Attelabidae 1(0.08) 1(0.01) 蜡斑甲科 Helotidae 1(0.09) 1(0.01) 条脊甲科 Rhysodidae 1(0.10) 1(0.01) 芫菁科 Meloidae 1(0.03) 1(0.01) 拟步甲科 Tenebrionidae 1(0.15) 1(0.01) 合计 Total 3 447(100) 1 105(100) 1 045(100) 1 188(100) 659(100) 216(100) 116(100) 7 776(100)

从表 1中可以看出, 甲虫各类群在不同时间个体数具有较大差异, 叩甲科、隐翅虫科、天牛科和金龟科等8个类群在7个时间都被采集到, 叩甲科在7个时间都是优势类群。在甲虫整个活跃期, 不同时间甲虫的优势类群差异明显, 5月下旬共采集到22个科, 叩甲科、隐翅虫科、露尾甲科、筒蠹科为优势类群, 金龟科为亚优势类群, 天牛等3科为常见类群, 赤翅甲等14个科是稀有类群。6月上旬共采集到18个科, 叩甲科和露尾甲科为优势类群, 天牛科为亚优势类群, 隐翅虫等7个科为常见类群, 长朽木甲等8科为稀有类群。6月下旬共采集19个科, 叩甲科为优势类群, 露尾甲科和天牛科是亚优势类群, 隐翅虫等5个科科是常见类群, 郭公虫等11个科为稀有类群。7月上旬共采集24个科, 叩甲科和天牛科为优势类群, 露尾甲科为亚优势类群, 隐翅虫等5个科为常见类群, 埋葬甲等16个科为稀有类群。7月下旬共采集23个科, 叩甲科、天牛科和金龟科为优势类群, 隐翅虫等10个科为常见类群, 赤翅甲等10个科为稀有类群。8月上旬共采集16个科, 叩甲科、天牛科、金龟科和埋葬甲科为优势类群, 隐翅虫等4个科为亚优势类群, 郭公虫等4个科为常见类群, 其他4个科为稀有类群。8月下旬共采集到12个科, 叩甲科、天牛科、金龟科和筒蠹科为优势类群, 隐翅虫科和埋葬甲科为亚优势类群, 郭公虫等6个科为常见类群。

叩甲科、隐翅虫科、露尾甲科和天牛科超过了物种总数的10%, 4个类群个体数量时间动态各不相同, 见图 1。

图 1 叩甲科(a)、隐翅虫科(b)、露尾甲科(c)和天牛科(d)个体数时间动态 Figure 1 The temporal dynamics of individual number of Elateridae(a), Staphylinidae(b), Nitidulidae(c) and Cerambycidae(d)

在7个甲虫回收时间中, 叩甲科的数量在5月下旬最多, 并逐渐开始降低, 5月下旬至7月上旬个体数量显著高于7月下旬至8月下旬(Q_{(6, 21)}=17.367;P < 0.01)。隐翅虫科个体数量5月下旬最多, 显著高于其他时间(Q_{(6, 21)}=18.868;P < 0.01), 6月下旬至8月下旬个体数变化较小。露尾甲科个体数量由5月下旬到7月下旬逐渐降低, 在5月下旬时的数量显著高于其他时间(Q_{(4, 15)}=18.169;P < 0.01), 6月上旬至7月下旬个体数变化较小。天牛科的个体数量在从5月上旬开始先降低再升高, 然后再降低的趋势, 在7月上旬时达到最高峰, 其次是5月上旬, 8月上旬个体数量最少, 7月上旬个体数显著高于6月和8月Q_{(6, 21)}=9.863;P < 0.05)。不同时间叩甲科、隐翅虫科、露尾甲科、天牛科的个体数量间无显著的相关性。

对应分析能够在排序图中直观地显示类群与时间的相互关系, 对叩甲科、隐翅虫科、露尾甲科和天牛科的个体数与7个采集时间进行对应分析, 结果见图 2。

图 2 叩甲科、隐翅虫科、露尾甲科和天牛科与各时间的对应分析 Figure 2 The correspondence analysis between Elateridae, Staphylinidae, Nitidulidae, Cerambycidae and times

从图 2中可以看出, 各时间距中心点的距离和方向各不相同, 表明各时间与叩甲科、隐翅虫科、露尾甲科、天牛科的相关性具有一定的差异, 也显示以上各类群相对于其他3个类群对各时间的不同适应性。7个时间在图中的分布具有一定的规律, 5月下旬位于第1象限, 6月上旬和6月下旬位于第3象限可归为一类, 而7月上旬至8月下旬的4个时间处在第2象限可归为一类。5月下旬是甲虫数量最多的时间, 相对于其他3个类群, 隐翅虫科对5月的相关性明显高于其他类群, 其次是露尾甲科; 叩甲科对6月2个时间的相关性高于其他3个类群; 天牛科对7月上旬至8月下旬4个时间的相关性高于其他3个类群。

甲虫的个体数、物种数、多样性指数、丰富度指数和均匀度时间动态见图 3。

图 3 甲虫个体数(a)、物种数(b)、多样性指数(c)、丰富度指数(d)和均匀度指数(e)时间动态 Figure 3 The temporal dynamics of the beetles of individual number(a), species number(a), diversity index(c), richness index(b) and eveness index(d)

从图 3中可以看出, 甲虫的个体数量(图 3a)在5月下旬时最多, 且显著高于其他各时间(Q_{(6, 21)}=14.758;P < 0.01), 8月下旬甲虫个体数最少。甲虫物种数时间变化差异较大(图 3b), 物种数的高峰期主要集中6月下旬至在7月下旬, 8月下旬物种数最少, 7月上旬物种数显著高于5月下旬、6月上旬、8月上旬和8月下旬(Q_{(6, 21)}=14.869;P < 0.01)。多样性指数(图 3c)最高值在7月上旬, 其次是7月下旬, 8月下旬最低, 7月上旬和7月下旬多样性指数显著高于其他各时间(Q_{(6, 21)}=17.352;P < 0.01)。甲虫的丰富度指数(图 3d)最高值出现在7月上旬, 其次是7月下旬, 8月下旬丰富度最低。7月上旬显著高于6月下旬、6月上旬、5月下旬、8月上旬、8月下旬(Q_{(6, 21)}=15.782;P < 0.01)。均匀度(图 3e)在7月下旬时最高, 并且显著高于5月下旬、6月上旬、6月下旬和8月下旬(Q_{(6, 21)}=14.189;P < 0.01)。

7个时间甲虫物种数与个体数、丰富度指数、多样性指数、均匀度指数的相互关系见图 4。

图 4 物种数与个体数(a)、丰富度指数(b)、多样性指数(c)、均匀度指数(d)线性关系 Figure 4 The linear relation between species number and individual number(a), richness index(b), diversity index(c), eveness index(d)

甲虫物种数与丰富度指数、物种数与多样性指数具有较强的线性相关性, 见图 4b、c。拟合曲线分别为y=0.153x+1.227(R²=0.925, P=0.001)和y=0.027x+1.736(R²=0.859, P=0.003), 当物种数增加时, 丰富度和多样性都会显著增加。物种数与个体数、物种数与均匀度指数间的线性关系较弱, 见图 4a、d。拟合曲线分别为y=6.189x+9.299(R²=0.173, P=0.353)和y=0.001x+0.740(R²=0.167, P=0.363), 可见, 物种数的变化对个体数和均匀度的影响较小。

时间的变化影响着温度和森林内部环境因子的改变, 从而影响着甲虫的分布格局以及成虫的活跃度, 本次研究中, 甲虫的物种数高峰期出现在7月上旬, 其次是7月下旬, 与小兴安岭地区阔叶红松林中地表甲虫的物种高峰期相一致(朱纪元等, 2016), 这主要是由于7月时林内的温度较高, 环境条件较优越, 使得甲虫物种数和活跃度较高。而个体数与物种数具有较低的相关性较低, 个体数的高峰出现在5月下旬, 这主要是由于5月下旬叩甲科、隐翅虫科、露尾甲科的个体数量较多所引起的, 而后在7月上旬又出现一个小高峰期, 这与一些相关的研究结果较为相似, 一年中甲虫可能出现几个数量高峰期(贺奇等, 2011; 张兵兰等, 2004)。甲虫的物种数与丰富度指数、物种数与多样性指数各时间具有较强的正相关性, 物种数的增加将会导致丰富度指数和多样性指数的升高。

在甲虫成虫的整个活跃期内, 各优势类群的活跃高峰期出现和持续时间各不相同。各采集时间叩甲科的个体数量都占优势, 显示出其对时间变化的适应能力较强。叩甲科的数量随着时间的推移逐渐降低, 其与6月上旬和6月下旬的相关程度高于其他类群。由于部分叩甲科、隐翅虫科和露尾甲科的种类以成虫越冬、羽化期较早, 当5月上旬温度升高时这些种类的成虫开始活动, 部分种类的个体数会迅速增加, 随着羽化高峰期的结束, 隐翅虫科、露尾甲科的个体数量又迅速降低, 使这2个类群与5月下旬的相关程度高于其他类群。由于部分天牛种类羽化期较晚以及一些访花的花天牛亚科在植物开花盛期大量活动等原因, 使天牛科相对于其他类群对环境条件较好的7月下旬具有较强的适应性(高文韬等, 2005; 刘生冬等, 2016)。

森林中甲虫类群众多、生活习性多样, 绝大多数甲虫具有一定的飞翔能力。在拦截诱捕器中也采集到通常认为主要在地表活动的隐翅虫科以及少量的埋葬甲科和步甲科昆虫标本, 这在以往的研究中是非常少见的, 可见诱剂或已经捕获的昆虫对这些类群具有较强吸引力, 显示出拦截诱捕器对林内具有飞翔能力的甲虫较好的采集效果。

本文利用飞翔拦截诱捕器连续诱捕甲虫, 克服了以往研究中采样时间不连续、夜间活跃物种较少、人为因素影响较大等缺点, 能够更加客观地反映出调查区域甲虫多样性本底, 诱捕到甲虫的数量比较多, 共7 776头、239种, 远高于贾玉珍等(2009)在长白山阔叶红松林中所采集的138种甲虫。叩甲科、隐翅虫科和露尾甲科是本次研究的优势类群, 而这些类群在以往的研究中数量较少。大蕈甲科、赤翅甲科、蜡斑甲科和条脊甲科这些稀有类群在本地区也是首次被发现, 显示出应用拦截诱捕器能够比传统甲虫采集手段能够极大的提高标本采集效率, 这不仅丰富了甲虫多样性研究的采集方法, 而且还将有助于对甲虫多样性的深入研究。

甲虫的个体数高峰期在初春的5月下旬, 物种数、多样性指数等指标的高峰期集中在7月上旬和7月下旬。不同时间甲虫的优势类群差异明显, 叩甲科的数量在各采集时间都占优势。隐翅虫、露尾甲和筒蠹科在5月下旬时个体数量较多, 自6月上旬开始隐翅虫科和露尾甲科的个体数量开始迅速下降。天牛科个体数量在6月下旬开始增加, 到7月上旬时达到了最高峰。天牛科、金龟科和埋葬甲科从7月下旬开始至8月下旬个体数量相对较多, 均为优势类群, 显示出这些类群成虫在阔叶红松林中活跃期相对较晚。由于部分甲虫的生物学特性尚不完全清楚, 因而难以掌握其各时期的分布格局, 应用飞翔拦截诱捕器能为这方面研究提供有力支撑。