林业科学  2016, Vol. 52 Issue (4): 1-10   PDF    
DOI: 10.11707/j.1001-7488.20160401
0

文章信息

李熙萌, 李征珍, 刘海鸥, 石莎, 冯金朝
Li Ximeng, Li Zhengzhen, Liu Haiou, Shi Sha, Feng Jinchao
北美地区温带针阔叶混交林5个常绿树种叶片呼吸特性
Foliage Respiratory Characteristics of 5 Evergreen Tree Species Native to the Temperate Deciduous Evergreen Mixed Forest of North American
林业科学, 2016, 52(4): 1-10
Scientia Silvae Sinicae, 2016, 52(4): 1-10.
DOI: 10.11707/j.1001-7488.20160401

文章历史

收稿日期:2015-01-12
修回日期:2015-03-18

作者相关文章

李熙萌
李征珍,
刘海鸥
石莎
冯金朝

北美地区温带针阔叶混交林5个常绿树种叶片呼吸特性
李熙萌1, 李征珍1, 刘海鸥1, 2, 石莎1, 冯金朝1     
1. 中央民族大学生命与环境科学学院 北京 100081;
2. 环境保护部环境保护对外合作中心 北京 100035
摘要[目的] 探讨不同树种叶片的呼吸作用特性及其影响因素,通过呼吸作用的差异量化叶片碳通量估计的影响,以期揭示不同树种叶片呼吸作用的差异以及光对暗呼吸产生的抑制作用。[方法] 选取北美地区温带针阔混交林中的尖叶扁柏、刚松、脂松、乔松和铁杉5个常绿树种叶片为试验材料,测量叶片的光响应CO2响应和呼吸温度响应曲线及叶片结构和生化指标;采用线性回归分析叶片呼吸特性同结构、生化及生理指标间的关系,并运用气孔-光合作用耦合模型和测量得到的参数模拟试验期间叶片碳同化速率。[结果] 1)不同树种间叶片比叶面积(SLA)和单位面积氮含量(Narea)呈显著差异,但单位质量氮含量(Nmass)差异不显著。叶片单位面积呼吸速率(Rarea)呈现明显种间差异,但同样受到叶片结构性状的调控;2)叶片呼吸同叶片氮含量、净碳同化速率(A)以及SLA间存在显著正相关关系;3)光对5个树种叶片暗呼吸作用均表现出一定的抑制作用,光下线粒体呼吸速率(RL)同暗呼吸速率(Rn)的比值在0.39~0.90之间。RL/Rn同Rubisco酶的最大氧化速率(vo1500)和最大羧化速率(vc1500)均呈显著正相关。此外RL还和Rn之间具有较强的相关性;4)物种间呼吸作用的Q10为1.44~2.24,不同树种间呼吸作用的总活化能(E0)虽有差异,但变化幅度较小;5)使用固定的Q10(2.0)并假定RL=Rn对5个树种叶片碳同化量的模拟均造成一定影响,但影响的方向和大小在物种间各不相同。而此种简化对叶片碳同化量之和造成的影响较小。[结论] 不同树种的呼吸生理特性存在种间差异。呼吸速率的种间差异不仅和叶片氮含量有关,同时还和叶片结构形状关系密切。光对暗呼吸的抑制作用受到Rubisco酶羧化和氧化的调控,反映出叶片光合生理和呼吸生理的内在联系。忽视叶片呼吸特性的种间差异及光对暗呼吸的抑制作用将可能导致错误的估计叶片的碳通量,此类误差将会在冠层、生态系统及全球尺度上增大。
关键词温带    针阔叶混交林    常绿树种    呼吸作用    温度    
Foliage Respiratory Characteristics of 5 Evergreen Tree Species Native to the Temperate Deciduous Evergreen Mixed Forest of North American
Li Ximeng1, Li Zhengzhen1, Liu Haiou1, 2, Shi Sha1, Feng Jinchao1     
1. College of Life and Environmental Science, Minzu University of China Beijing 100081;
2. Foreign Economic Cooperation Office, Ministry of Environmental Protection of China Beijing 100035
Abstract: [Obiective] This study aimd to investigate the interspecies variation in leaf respiratory characteristics and its underpinning factors, and quantify the impacts of such variation on the estimation of leaf carbon flux.[Method] Five evergreen species of Chamaecyparis thyoides, Pinus rigida, P. resinosa, P. strobes and Tsuga canadensis, which are common to temperate coniferous-broadleaf forest of Northern America, were chosen in this study. Leaf light photosynthetic response curves, and CO2 response curves and respiration temperature response curve as well as leaf morphological and biochemical traits were measured. Using linear regression, we analyzed the relationship among leaf respiratory characteristics, leaf structural, biochemical and physiological attributes. A coupled stomata-photosynthesis model was adopted to simulate the dynamic of leaf level carbon flux during the experimental period.[Result] Our results showed:(1) Interspecific difference was found in leaf area-based nitrogen content(Narea), but not in mass-based nitrogen content(Nmass). Likewise, there was obvious difference in the area-based respiration rate(Rnarea) was highly regulated by leaf morphological traits; 2) Leaf respiration rate could be well explained by its nitrogen content. Moreover, a positive relationship was also found among R, maximum net carbon assimilation rate(A) and specific leaf area(SLA); 3) Light inhibited leaf dark respiration in all species investigated, with the ratio of mitochondrial respiration under daylight to dark respiration rate(RL/Rn) spanning from 0.39 to 0.90. The RL/Rn ratio was positively correlated with maximum oxygenation rate(vo1500)and carboxylation rate(vc1500)of Rubisco. In addition, strong correlation was also found between leaf Rn and RL; 4) Q10 of dark respiration ranged from 1.44~2.24. Activation energy of respiration(E0) varied among species, but the variation was marginal; 5) With using fixed Q10 and assuming RL=Rn affected the estimation of leaf carbon flux was affected in all 5 species, but the extent and magnitude of influence were species-specific. The sum of carbon flux for the 5 species was only slightly affected.[Conclusion] In summary, those results clearly demonstrated that leaf respiratory characteristics were species-specific. Factors underlying the inter-specific variation include leaf nitrogen content and leaf morphological traits. The light inhibition of dark respiration was regulated by Rubisco carboxylation and oxygenation, reflecting that leaf photosynthesis and respiration were inter-related. Simulating leaf level carbon flux without considering the effects of Q10 and light inhibition of dark respiration would lead to incorrect outcomes in terms of leaf carbon gain. Apparently, such error will be undoubtedly magnified when scale up to canopy, ecosystem or global level.
Key words: temperate zone    deciduous-evergreen mixed forest    evergreen species    respiration    temperature    

绿色植物的自养呼吸是决定植物个体生长、发育以及繁殖的重要因素(Gifford,2003)。同时,呼吸作用影响植物自身的碳平衡。在植物通过光合作用所固定的碳中,大约30%~80%通过呼吸作用重新释放回大气中(Amthor,2000; Loveys et al., 2003)。植物通过呼吸作用释放出的碳约占生态系统碳释放量的65%(Reichstein et al., 2005)。陆地植被在控制全球碳循环中发挥着关键作用,因此,了解其呼吸作用的机制以及其调控机制对准确估计陆地植被的生产力及预测未来气候变化条件下的植被动态具有重要意义。

在众多影响呼吸作用的环境因素中,温度是调控其强度的主导因子(Atkin et al. 2005)。一般来讲,植物呼吸作用随温度增加呈指数上升。植物呼吸作用的过敏性即温度每升高10 ℃呼吸速率提高的倍数(thermal sensitivity,Q10)为1.4~4.2,表明植物呼吸作用对温度的敏感性具有种间差异(Larigauderie et al., 1995; Tjoelker et al., 2001)。同时,Q10 还随测量温度的升高而降低(Atkin et al., 2003)。此外,非生物环境因子如光照、水分和土壤养分等同样会对其造成影响(Atkin et al., 2003; Ow et al., 20082010; Heskel et al., 2013; Joseph et al., 2014)。Q10的变化直接影响植物自身的碳收支,进而改变个体水平的碳平衡。在生态系统水平,呼吸作用Q10的大小又直接决定生态系统的碳储量(Valentini et al., 2000)。大多数模型在估测陆地植物碳通量时模型往往忽略这些因素,而简单的将Q10 设置为某一固定数值(Schimel et al., 1997; Cramer et al., 2001),虽然能够令计算的复杂程度大大降低,但此种简化会导致错误地估计植被的碳通量(Luo et al., 2001)。因此,研究Q10的种间差异不仅有助于揭示植物自身的生理调节机制,也对提高模型拟合精度具有重要作用。

光照条件下叶片CO2释放速率通常降低,说明光对线粒体呼吸具有抑制作用。光照条件下,植物叶片的呼吸作用会降低0~75%(Brooks et al., 1985; Krömer,1995; Wang et al., 2001; Shapiro et al., 2004)。早期的研究认为,光照条件下叶绿体能够重新吸收部分呼吸作用释放出的CO2,进而导致所观测到的呼吸速率减小(Loreto et al., 1999)。即使考虑到叶绿体对CO2的重新吸收,光照条件下线粒体的CO2释放速率仍显著低于黑暗条件下的CO2释放速率,这表明光对暗呼吸的抑制并不是因叶绿体重新吸收作用造成的假象。光对暗呼吸的抑制程度同样具备种间差异,并且受到非生物环境因子的调控(Atkin et al., 1998; Wang et al., 2001; Ayub et al., 2011; 2014; Crous et al., 2012; Heskel et al., 2013; Mclaughlin et al., 2014)。对于光对暗呼吸产生抑制作用的机制目前尚不清楚,一些假说缺乏试验证据的支持(Budde et al., 1990; Hurry et al., 2005; Tcherkez et al., 2008)。同样,陆地生态系统碳通量模型通常不考虑光对暗呼吸的抑制作用,从而过高的估计了植物CO2的释放量(Heskel et al., 2013)。

常绿物种叶片保持时间长,是研究植物同环境间相互作用的良好材料。此外,对于温带针阔叶混交林,常绿树种叶片的碳代谢又是在落叶树种无叶决定控生态系统碳通量的重要因素。本研究以北美温带针阔混交林中5种常绿植物为试验材料,观测其叶片暗呼吸速率、光下线粒体呼吸速率、温度-呼吸响应曲线和相关的叶片结构及生理生化指标,并运用光合-呼吸-气孔导度耦合模型模拟了叶片的净碳同化量,以期揭示物种间叶片呼吸作用差异以及光对暗呼吸产生抑制作用的机制,同时为生态系统碳通量的模拟提供依据和数据支持。

1 材料与方法 1.1 研究区概况

黑岩森林(Black rock forest,BRF)位于美国纽约州东南部(41°24’N,74°01’E),林型为针阔叶混交林。该区属湿润大陆性气候。海拔高度150~450 m。年降水量约为1 200 mm。1月平均气温-2.7 ℃,7月平均气温23.4 ℃。土壤类型为褐色森林土。落叶树种主要包括北美红橡树(Quercus rubra),橡树栎(Quercus prinus)和红枫(Acer rubrum)。常绿树种包括刚松(Pinus rigida)、乔松(P. strobes)和铁杉(Tsuga canadensis)等。

1.2 研究方法

研究于2011年10—11月进行。选取生长于相同自然环境下的尖叶扁柏(Chamaecyparis thyoides)、刚松、脂松(P. resinosa)、乔松和铁杉5个常绿树种为试验对象。每个树种选取胸径及长势相似成熟个体6株,在每1株上取冠层外部光照条件良好枝条各1枝,剪下并立即插入水中重新剪去约10 cm,随后带回室内复水2~4 h后进行气体交换特性测量。

叶片光合作用测定使用Li-cor 6400便携式光合作用测量系统(Model 6400,Li-Cor,Lincoln,NE)配以外置CO2注入系统(6400-01)以及LED光源(6400-02B)。在测量开始前先将叶片放入叶室中,使其在光通量密度(PFD)1 500 μmol·m-2 s-1,CO2浓度为390 μmol·mol-1条件下适应至少20 min,待数值稳定后开始气体交换测量。光响应曲线(light response curve,AQ) 和CO2响应曲线(CO2 response curve,ACi)的测量方法参见Heskel等(2013)Long等(2003)。在响应曲线测量过程中叶室温度设定为20 ℃,流速为500 μmol·s-1,相对湿度(relative humidity,RH)保持在50%~60%。

光合作用测定完成后将叶片剪下用于呼吸温度响应曲线(RT)测定。RT曲线测量使用自制仪器完成。 气源使用预先去除CO2和H2O的空气。为进一步提高信号-噪音比,气体进入叶室前再次分别通过装有干燥剂和碱石灰的干燥管和苏打管。仪器描述及具体测量和计算方法见O’Sullivan等(2013)

气体交换测定完成后将叶片取出,使用 Li-cor3000A便携式叶面积仪(Model 3000A,Li-Cor,Lincoln,NE)测量其叶片面积(leaf area,LA)。将叶片置于70 ℃烘箱中烘干至恒质量并测定其干质量(dry mass,DM),随后粉碎并使用元素分析仪(2400 series Ⅱ,Perkin-Elmer,Boston,MA,USA)测定其叶片氮含量。比叶面积(specific leaf area,SLA)的计算方法为: SLA(m2·kg-1)=LA/DM。

测量期间气象资料由黑岩森林气象站提供。

1.3 数据处理

呼吸温度响应曲线(RT曲线)使用Arrhenius修正模型(modified arrhenius)进行拟合(Ow et al., 2010)。模型表达式为:

\[R = {R_0}{e^{\frac{{{E_o}}}{{{R_g}}}{{(\frac{1}{{{T_o}}} - \frac{1}{{{T_a}}})}_o}}}\] (1)
式中:R0为参比温度下(10 ℃)的暗呼吸速率。Rg为理想气体常数(8.31 J·mol-1 K-1)。T0Ta分别为参比温度和测量温度。E0为总活化能(kJ·mol-1)。由于本研究中参比温度为10 ℃,故Q10=R20/R10

叶片光下线粒体呼吸速率(RL)测量使用Kok法,同时根据Kirschbaum等(1982)提出的方法对数据加以校正。CO2响应曲线使用Farquhar等(1082)提出的C3植物光合作用生化模型(FvCB模型)并参照Sharkey(2007)的方法进行拟合。Rubisco羧化速率(vc1500)和氧化速率(vo1500)的计算参照Farquhar等(1982)。单位质量叶片参数使用SLA进行转换: 单位质量参数(μmol·kg-1s-1)=单位面积参数(μmol·m-2s-1)×SLA(kg·m-2)。

叶片净碳同化量的模拟采用经简化的光合-呼吸-气孔导度耦合模型进行。该模型包含2个子模型。光合子模型采用FvCB模型;气孔导度子模型为Ball-Berry气孔导度修正模型;呼吸作用子模型为Arrhenius修正模型。本研究未考虑蒸腾潜热和热传导对叶片温度的影响,故在模拟时使用大气温度(Tair)代替叶片温度(Tleaf)。VcmaxJmax及气孔导度子模型中部分参数见表 1,模型中常数取值和具体拟合方法参见Kim等(2003)Xu等(2007)

表1 光合子模型和气孔导度子模型中的部分参数 Tab.1 Parameters in photosynthetic sub-model and stomatal conductance sub-model
1.4 统计分析

采用SPSS17.0软件(SPSS,IL,Chicago,USA)进行单因素方差分析(one-way ANOVA)。首先使用Kolmogorov-Smirnov法和Levene’s法检验数据的正态性和方差齐性,若数据不符合其中之一则进行对数变换(Log10)。不同树种叶间叶片气体交换参数和相关结构及生理指标的均值比较使用Turkey HSD法。

2 结果与分析 2.1 环境因子的动态

试验期间主要环境因子变化规律见图 1。日平均温度(TMean)在变化幅度较大,其中最高日平均温度为18.09 ℃,最低日平均温度仅为0.95 ℃。60天的平均温度为10.12 ℃。日总光通量密度(PFDT)主要受到天气情况的影响,在0.71~11.96 mol·m-2 d-1之间。此外,随着日照时长的缩短,PFDT整体呈现下降趋势。

图1 试验期间日平均温度(Tmean)和日总光通量密度(PFDT)的变化规律 Fig.1 Variation of daily mean temperature(Tmean) and total photon flux density(PFDT)during experimental period
2.2 常绿树种叶片结构、生化及呼吸特性指标的种间差异

5种常绿植物叶片结构和生理指标见表 2。结果显示,不同物种间SLA(F=13.14,P<0.01)以及Narea(F=8.39,P< 0.01)均具有显著差异。乔松和铁杉具有较大的比叶面积,表明其叶片更薄或叶肉细胞密度更小。物种间Nmass(F=1.61,P=0.21)差异不显著,说明叶片生理指标能够受结构性状的调控。

表2 5个常绿树种形态及生理指标的种间差异 Tab.2 Foliage morphological and biochemical traits of 5 evergreen species

刚松叶片Rnarea显著高于乔松(表 3)。对于尖叶扁柏、脂松和铁杉,方差分析结果表明其与刚松差异不显著,但其叶片Rnarea较刚松分别降低16.5%,31.6%和17.9%。叶片Rn同样受到叶片结构的影响,Rnaear不同,但物种间Rnmass差异不显著(F=1.60,P=0.21)。此外,不同物种间RLarea(F=4.17,P=0.01)和RLmass(F=4.51,P=0.01)差异显著。虽然同样受结构性状的影响,但物种间RLareaRLmass变化趋势相似。光照对5个树种叶片的暗呼吸作用均表现出一定的抑制作用,RL/Rn在0.39~0.90之间变化。其中,光照可显著抑制尖叶扁柏的暗呼吸速率,而对于其他4个树种,其叶片线粒体呼吸仅受到轻微的抑制。5个常绿树种叶片呼吸作用的Q10差异不显著(F=2.01,P=0.13)但E0具有显著差异(F=644.48,P< 0.01),脂松和铁杉的E0较其他3个树种仅有略有升高(图 2表 3)。

图2 5个常绿树种叶片的温度-呼吸(RT)响应曲线 Fig.2 Respiration-temperature(RT)response curves of five evergreen species 叶片呼吸参数见表 3。See Tab.3 for the values of respiratory parameters.

表3 5个常绿树种叶片呼吸特性的种间差异 Tab.3 Inter-species variation on leaf respiratory characteristics of 5 evergreen species
2.3 常绿树种叶片呼吸作用同结构及生理指标间的关系

使用线性回归分析叶片呼吸速率(R)同形态结构及生理指标之间的关系(表 4)。结果显示,叶片R同氮含量间具有良好的相关性,说明其呼吸作用同氮含量密切相关。此外,RnmassRLmassAmass间呈显著正相关关系。而RnareaRLareaAarea的回归则不具有统计学意义。除光合作用外,RnmassRLmass还和SLA具有显著相关性,表明叶片结构对生理指标较强的调控作用。

表4 叶片结构、生化及生理指标间的关系 Tab.4 Relationship among leaf morphological,biochemical and physiological traits

为了解光对暗呼吸产生抑制作用的机制,笔者进一步运用线性回归分析RLRn(图 3)以及RL/Rn同Rubisco最大羧化速率(vc1500)和氧化速率(vo1500)间的关系。结果表明,RLRn间表现出显著的相关性(F=49.89,P< 0.01)。此外,RL/Rnvo1500间(F=22.92,P< 0.01)和vc1500间(F=22.49,P< 0.01)也都表现出显著的正相关。

图3 光下线粒体呼吸速率同暗呼吸速率以及RL/Rn同Rubisco酶羧化和氧化速率间的关系 Fig.3 The relationship between dark respiration rate and mitochondrial respiration rate under daylight and among light inhibition ofdark respiration,Rubisco carboxylation rate and oxygenation rate
2.4 叶片碳平衡的模拟

简化或忽略Q10的种间差异及光对暗呼吸的抑制作用将会错误的估计植被的碳通量,因此笔者使用模型量化这一影响。首先,将测量得到的Q10和RL代入模型并对不同树种叶片净碳同化速率进行模拟(全模型,Full model);随后,假定Q10=2.0及RL=Rn再次模拟叶片碳同化速率(简化模型,simplified model)。模拟结果表明,不考虑Q10及光的抑制作用对5个树种叶片碳同化量均造成了一定影响(图 4表 5),但影响程度和方向同物种自身生理特性有关。其中,尖叶扁柏的净碳同化量被低估13.99%,而刚松的碳同化量则被高估了5.10%。然而,简化模型对5个树种叶片碳同化速率之和影响较小(3.45%)。

图4 不同模型对5个常绿树种叶片碳同化速率的模拟值 Fig.4 Modeled daily leaf net carbon gain of five evergreen species during experimental period with different models

表5 5个常绿树种叶片净碳同化量日均值、总和的模拟值及不同模型间的差异 Tab.5 Daily and sum as well as the difference of foliage net carbon gain of five evergreen species modeled by different model
3 讨论 3.1 呼吸作用的种间差异

5种常绿植物叶片呼吸速率与其氮含量之间呈显著正相关关系,这一结果与前人研究结果相同(Griffin et al., 2002; Xu et al., 2006; Searle et al., 2011)。呼吸作用产生ATP以及碳骨架,为植物自身代谢活动提供所需的物质和能量。根据呼吸作用的功能,又可以将其分为生长呼吸和维持呼吸。其中,维持呼吸所支持的代谢过程包括蛋白质周转、离子梯度维持、韧皮部装载卸载和蔗糖合成,蛋白质周转又是维持呼吸的主要组分之一(Lambers et al., 2008)。此外,在胁迫条件下一些抗逆性物质的合成也同维持呼吸有关(Flexas et al., 2006; Atkin et al., 2009)。同时,呼吸强度还受到与呼吸作用相关酶类含量的调控。因此,呼吸速率通常随组织中氮含量的增多而升高(Lamber,2008)。

此外,Rmass还同SLA和Amass呈显著正相关关系。Reich等(1998)发现,在很多植物功能群中光合速率、呼吸速率和比叶面积三者间均显示出正相关关系; Wright等(2004)的研究也同样证明了叶片光合作用与呼吸作用密切相关。一方面,光合作用产生的糖类物质是呼吸作用的主要底物,具有较高碳同化速率的叶片通常能够为呼吸作用提供更多的底物,进而使呼吸速率升高(Reich et al., 1998);另一方面,呼吸作用为光合作用提供碳骨架,并为糖类物质的合成提供能量(Krömer,1995)。呼吸作用对糖类物质的消耗还能解除其对光合作用的反馈抑制,以此进一步提高碳同化效率(Turnbull et al., 2002)。光合速率同呼吸速率之间常常呈正相关关系,Rmass同SLA之间正相关关系暗示SLA除作为转换因子外,其本身对叶片生理具有调控作用。SLA可能通过影响A来调控R,高SLA的叶片能够捕获更多的光能;较薄的叶片又降低了CO2在叶片内部的扩散阻力(Wright et al., 2004)。故在相同叶片氮含量的情况下,具有较大SLA的叶片常具有较高的A,进而具有更高的R

3.2 光对暗呼吸作用的抑制作用

5种常绿植物叶片的线粒体呼吸速率在光照条件下均表现出不同程度的降低。光对暗呼吸产生抑制作用的可能机理包括: 1)光照能够抑制丙酮酸脱羧酶复合体(pyruvate dehydrogenase complex,PDC)和苹果酸酶(malic enzyme,ME)的活性,从而减少进入三羧酸循环(tricarboxylic acid cycle,TCA)的底物(Budde et al., 1990);2)光照条件下由光合磷酸化产生的能量物质能够通过苹果酸-草酰乙酸穿梭运送至叶绿体外,使得细胞代谢过程对线粒体呼吸产能的需求降低;3)TCA循环的中间产物被用于细胞内氮代谢(Tcherkez et al., 2009);4)对储存于细胞中物质利用的增加降低代谢过程对呼吸作用间质产生的需求(Tcherkez et al., 2012)。本研究结果发现,RL/Rnvo1500vc1500之间均呈显著正相关。Budde等(1990)的研究表明,光呼吸能够导致PDC发生可逆的磷酸化,从而降低其活性。根据这一结果,光对暗呼吸的抑制作用应当随vo的升高而增大,即RL/Rnvo间呈负相关关系。然而,本研究结果并不支持这一结论,但同Ayub等(2014)Crous等(2012)的研究结果一致。Griffin等(2013)在对小麦(Triticum aestivum)叶片呼吸作用研究时发现,光对暗呼吸的抑制程度同vo具有显著正相关关系,并据此进一步指出vo能够作为预测抑制程度的良好指标。Tcherkez等(2009)使用同位素示踪法的研究结果证明,光照条件下部分TCA循环的中间产物可能被用于光呼吸过程中氮的回收。故随着光呼吸程度的增加,对呼吸作用碳骨架的需求量升高,从而造成光对暗呼吸的抑制程度的降低。

另一种可能的解释来自呼吸作用本身。尽管RLRn所涉及到的机制不同,但由于其在生理过程上的相似性,因此RLRn并无实质区别(Villar et al., 1994)。由于叶片Rn通常随A的升高而增加,故可以推测RL也应当增加,以此满足碳同化过程对能量和物质的需求。Atkin等(2013)在研究不同土壤养分条件下光照对暗呼吸的抑制作用时发现,叶ARL/Rn间具有显著正相关关系;与之类似,Wang等(2001)在对生长于不同CO2浓度条件下的蒲公英(Xanthium strumarium)叶片进行观测时也发现这一现象。因此,本研究中RL/Rnvc1500间的正相关关系应当反映了叶片高碳同化速率对呼吸作用物质和能量需求的升高。

3.3 Q10及抑制暗呼吸对叶片碳同化的影响

Q10随测量温度改变而发生变化,这一特性增加了比较不同研究中植物叶片呼吸作用Q10的难度。Ivanova等(1989)比较了温带和极地生长的34个物种叶片温度的Q10(参比温度为10 ℃),结果表明,大多数植物的Q10处于2.27~2.62之间,且均值为2.45。同样,Larigauderie等(1995)对125 种植物叶片呼吸作用热敏性的研究表明,大部分植物的Q10都在2.0~2.5间变化。Atkin等(2005)指出,在测量温度相同的情况下,不同物种叶片的Q10间并无系统性差异。本研究的结果支持这一结论。不同物种间叶片呼吸作用的Q10在1.44~2.24之间变化,平均值为1.78,其中,铁杉叶片Q10较脂松提高了55.6%,表明铁杉叶片呼吸作用对温度更为敏感。因此,在对叶片碳通量进行估算时,简单的将所有植物呼吸作用的Q10设置为一固定值将对模拟结果产生显著影响。

除忽略Q10的种间差异外,大部分模型都忽略或简化了光对暗呼吸的抑制作用。例如,Chambers等(2004)在对热带森林生态系统碳通量进行模拟时,将光照条件下叶片的线粒体呼吸速率简单的设置为暗呼吸速率的60%;同样,在模拟矮让交木(Daphniphyllum humile)叶片碳同化的季节动态时,Katahata等(2014)RL设置为0.6Rn,而并未考虑光对暗呼吸抑制作用的季节差异,此种简化将会错误的估计生态系统的生产力。Wohlfahrt等(2005)考虑了光对呼吸作用的抑制作用以及其随光照强度可能发生的变化,结果表明将这一因素的加入使模型对生态系统GPP的拟合值提高了11%~17%。McLaughlin等(2014)研究2种苔原植物呼吸作用进行时发现,忽视光对暗呼吸抑制的抑制作用能够高估叶片水平碳释放量多达49%。本研究中,由于光对呼吸作用的抑制作用较小,加之呼吸作用的Q10接近2.0,故假定RL=RnQ10=2.0并未对大多植物叶片碳收支的估测造成显著影响,同时对5个树种叶片净碳同化量之和也仅低估了3.5%。对于尖叶扁柏,忽略以上2个因素使得叶片净碳同化量降低了14.0%,而此种差异在冠层、生态系统和区域尺度上还将增大。

4 结论

不同物种叶片的呼吸特性具有显著的种间差异,这种差异不仅与叶片氮含量相关,同时还受到叶片结构性状的影响。光对5个常绿树种叶片的呼吸速率具有一定的抑制作用,这种抑制作用与Rubisco酶的羧化和氧化速率关系密切,反映出叶片光合生理和呼吸生理的内在联系。忽略光对暗呼吸的抑制作用以及叶片呼吸作用热敏性的种间差异能够对叶片碳同化量的模拟结果造成显著影响。因此,在使用机理模型对植被碳通量进行估算时应当充分考虑以上因素,以提高模拟的拟合准确度。

参考文献(References)
[1] Amthor J S. 2000. The McCree-de wit-penning de vries-thornley respiration paradigms:30 years later. Annals of Botany, 86(1):1-20.(1)
[2] Atkin O K, Bruhn D, Hurry V M, et al. 2005. Evans review No. 2:The hot and the cold:unravelling the variable response of plant respiration to temperature. Functional Plant Biology, 32(2):87-105.(2)
[3] Atkin O K, Evans J R, Siebke K. 1998. Relationship between the inhibition of leaf respiration by light and enhancement of leaf dark respiration following light treatment. Functional Plant Biology, 25(4):437-443.(1)
[4] Atkin O K, Macherel D. 2009. The crucial role of plant mitochondria in orchestrating drought tolerance. Annals of Botany, 103(4):581-597.(1)
[5] Atkin O K, Tjoelker M G. 2003. Thermal acclimation and the dynamic response of plant respiration to temperature. Trends in plant science, 8(7):343-351.(1)
[6] Atkin O K, Turnbull M H, Zaragoza-Castells J, et al. 2013. Light inhibition of leaf respiration as soil fertility declines along a post-glacial chronosequence in New Zealand:an analysis using the Kok method. Plant and Soil, 367(1-2):163-182.(1)
[7] Ayub G, Smith R A, Tissue D T, et al. 2011. Impacts of drought on leaf respiration in darkness and light in Eucalyptus saligna exposed to industrial-age atmospheric CO2 and growth temperature. New Phytologist, 190(4):1003-1018.(1)
[8] Ayub G, Zaragoza-Castells J, Griffin K L, et al. 2014. Leaf respiration in darkness and in the light under pre-industrial, current and elevated atmospheric CO2 concentrations. Plant Science, 226:120-130.(2)
[9] Brooks A, Farquhar G D. 1985. Effect of temperature on the CO2/O2 specificity of ribulose-1, 5-bisphosphate carboxylase/oxygenase and the rate of respiration in the light. Planta, 165(3):397-406.(1)
[10] Budde R J, Randall D D. 1990. Pea leaf mitochondrial pyruvate dehydrogenase complex is inactivated in vivo in a light-dependent manner. Proceedings of the National Academy of Sciences, 87(2):673-676.(3)
[11] Chambers J Q, Tribuzy E S, Toledo LC, et al. 2004. Respiration from a tropical forest ecosystem:partitioning of sources and low carbon use efficiency. Ecological Applications, 14(sp4):72-88.(1)
[12] Cramer W, Bondeau A, Woodward F I, et al. 2001. Global response of terrestrial ecosystem structure and function to CO2 and climate change:results from six dynamic global vegetation models. Global Change Biology, 7(4):357-373.(1)
[13] Crous K Y, Zaragoza-castells Joana, Ellsworth D S, et al. 2012. Light inhibition of leaf respiration in field-grown Eucalyptus saligna in whole-tree chambers under elevated atmospheric CO2 and summer drought. Plant, Cell & Environment, 35(5):966-981.(2)
[14] Farquhar G D, Von Caemmerer S.1982.Modelling of photosynthetic responses to environmenta condition.//Physiological Plant Ecology Ⅱ.New York:Springer, 549-587.(2)
[15] Flexas J, Bota J, Galmes J, et al. 2006. Keeping a positive carbon balance under adverse conditions:responses of photosynthesis and respiration to water stress. Physiologia Plantarum, 127(3):343-352.(1)
[16] Gifford R M. 2003. Plant respiration in productivity models:conceptualisation, representation and issues for global terrestrial carbon-cycle research. Functional Plant Biology, 30(2):171-186.(1)
[17] Griffin K L, Turnbull M H. 2013. Light saturated RuBP oxygenation by rubisco is a robust predictor of light inhibition of respiration in Triticum aestivum L. Plant Biology, 15(4):769-775.(1)
[18] Griffin K L, Turnbull M, Murthy R. 2002. Canopy position affects the temperature response of leaf respiration in Populus deltoides. New Phytologist, 154(3):609-619.(1)
[19] Heskel M, Greaves H, Kornfeld A, et al. 2013. Differential physiological responses to environmental change promote woody shrub expansion. Ecology and Evolution, 3(5):1149-1162.(4)
[20] Hurry V, Igamberdiev A U, Keerberg O, et al. 2005. Respiration in photosynthetic cells:gas exchange components, interactions with photorespiration and the operation of mitochondria in the light.//Plant Respiration. Netherlands:Springer, 43-61.(1)
[21] Ivanova T L, Semikhatova O A, Judina O S. et al. 1989. The effect of temperature on the respiration of plants from different plant-geographic zones.//Semikhatova O A, et al.Ecophysiological Investigations of Photosynthesis and Respiration in Plants, 140-166.(1)
[22] Joseph T, Whitehead D, Turnbull M H. 2014. Soil water availability influences the temperature response of photosynthesis and respiration in a grass and a woody shrub. Functional Plant Biology, 41(5):468-481.(1)
[23] Katahata S I, Han Q, Naramoto M, et al. 2014. Seasonal changes in temperature response of photosynthesis and its contribution to annual carbon gain in Daphniphyllum humile, an evergreen understorey shrub. Plant Biology, 16(2):345-353.(1)
[24] Kim S H, Lieth J H. 2003. A coupled model of photosynthesis, stomatal conductance and transpiration for a rose leaf(Rosa hybrida L.). Annals of Botany, 91(7):771-781.(1)
[25] Kirschbaum M U F, Farquhar G D.1987.Investigation of the CO2 dependence of quantum yield and respiration in Eucalyptus pauciflora. Plant Physiology, 83(4):1032-1036.(1)
[26] Krömer S. 1995. Respiration during photosynthesis. Annual review of plant biology, 46(1):45-70.(2)
[27] Lambers H, Chapin Ⅲ FS, Pons T L. 2008. Respiration.//Plant Physiological Ecology. New York:Springer, 1-9.(2)
[28] Larigauderie A, Körner C. 1995. Acclimation of leaf dark respiration to temperature in alpine and lowland plant species. Annals of Botany, 76(3):245-252.(2)
[29] Long S P, Bernacchi C J. 2003. Gas exchange measurements, what can they tell us about the underlying limitations to photosynthesis? Procedures and sources of error. Journal of Experimental Botany, 54(392):2393-2401.(1)
[30] Loreto F, Velikova V, Di Marco G. 2001. Respiration in the light measured by 12CO2 emission in 13CO2 atmosphere in maize leaves. Functional Plant Biology, 28(11):1103-1108.(1)
[31] Loveys B R, Atkinson L J, Sherlock D J, et al. 2003. Thermal acclimation of leaf and root respiration:an investigation comparing inherently fast-and slow-growing plant species. Global Change Biology, 9(6):895-910.(1)
[32] Luo Y, Wan S, Hui D, et al. 2001. Acclimatization of soil respiration to warming in a tall grass prairie. Nature, 413(6856):622-625.(1)
[33] McLaughlin B C, Xu CY, Rastetter E B, et al. 2014. Predicting ecosystem carbon balance in a warming Arctic:the importance of long-term thermal acclimation potential and inhibitory effects of light on respiration. Global Change Biology, 20(6):1901-1912.(2)
[34] O'Sullivan O S, Weerasinghe K W, Evans J R, et al. 2013. High-resolution temperature responses of leaf respiration in snow gum(Eucalyptus pauciflora) reveal high-temperature limits to respiratory function. Plant, Cell & Environment, 36(7):1268-1284.(1)
[35] Ow L F, Griffin K L, Whitehead D, et al. 2008. Thermal acclimation of leaf respiration but not photosynthesis in Populus deltoides×nigra. New Phytologist, 178(1):123-134.(1)
[36] Ow L F, Whitehead D, Walcroft A S, et al. 2010. Seasonal variation in foliar carbon exchange in Pinus radiata and Populus deltoides:respiration acclimates fully to changes in temperature but photosynthesis does not. Global Change Biology, 16(1):288-302.(2)
[37] Reich P B, Walters M B, Tjoelker M G, et al. 1998. Photosynthesis and respiration rates depend on leaf and root morphology and nitrogen concentration in nine boreal tree species differing in relative growth rate. Functional Ecology, 12(3):395-405.(2)
[38] Reichstein M, Falge E, Baldocchi D, et al. 2005. On the separation of net ecosystem exchange into assimilation and ecosystem respiration:review and improved algorithm. Global Change Biology, 11(9):1424-1439.(1)
[39] Schimel D S, Braswell B H, Parton W J. 1997. Equilibration of the terrestrial water, nitrogen, and carbon cycles. Proceedings of the National Academy of Sciences, 94(16):8280-8283.(1)
[40] Searle S Y, Turnbull M H. 2011. Seasonal variation of leaf respiration and the alternative pathway in field-grown Populus×canadensis. Physiologia Plantarum, 141(4):332-342.(1)
[41] Shapiro J B, Griffin K L, Lewis J D, et al. 2004. Response of Xanthium strumarium leaf respiration in the light to elevated CO2 concentration, nitrogen availability and temperature. New Phytologist, 162(2):377-386.(1)
[42] Sharkey T D, Bernacchi C J, Farquhar G D, et al. 2007.Fitting photosynthetic carbon dioxide response curves for C3 leaves.Plant, Cell & Environment, 30(9):1035-1040.(1)
[43] Tcherkez G, Bligny R, Gout E, et al. 2008. Respiratory metabolism of illuminated leaves depends on CO2 and O2 conditions. Proceedings of the National Academy of Sciences, 105(2):797-802.(1)
[44] Tcherkez G, Mahé A, Gauthier P, et al. 2009. In folio respiratory fluxomics revealed by 13C isotopic labeling and H/D isotope effects highlight the noncyclic nature of the tricarboxylic acid "cycle" in illuminated leaves. Plant Physiology, 151(2):620-630.(2)
[45] Tcherkez G, Mahé A, Guérard F, et al. 2012. Short-term effects of CO2 and O2 on citrate metabolism in illuminated leaves. Plant, Cell & Environment, 35(12):2208-2220.(1)
[46] Tjoelker M G, Oleksyn J, Reich P B. 2001. Modelling respiration of vegetation:evidence for a general temperature-dependent Q10. Global Change Biology, 7(2):223-230.(1)
[47] Turnbull M H, Murthy R, Griffin K L. 2002. The relative impacts of daytime and night-time warming on photosynthetic capacity in Populus deltoides. Plant, Cell & Environment, 25(12):1729-1737.(1)
[48] Valentini R, Matteucci G, Dolman A J, et al. 2000. Respiration as the main determinant of carbon balance in European forests. Nature, 404(6780):861-865.(1)
[49] Villar R, Held A A, Merino J. 1995. Dark leaf respiration in light and darkness of an evergreen and a deciduous plant species. Plant Physiology, 107(2):421-427.(1)
[50] Wang X, Lewis J D, Tissue D T, et al.. 2001. Effects of elevated atmospheric CO2 concentration on leaf dark respiration of Xanthium strumarium in light and in darkness. Proceedings of the National Academy of Sciences, 98(5):2479-2484.(3)
[51] Wohlfahrt G, Bahn M, Haslwanter A, et al. 2005. Estimation of daytime ecosystem respiration to determine gross primary production of a mountain meadow. Agricultural and Forest Meteorology, 130(1):13-25.(1)
[52] Wright I J, Reich P B, Westoby M, et al. 2004. The worldwide leaf economics spectrum. Nature, 428(6985):821-827.(2)
[53] Xu C Y, Griffin K L. 2006. Seasonal variation in the temperature response of leaf respiration in Quercus rubra: foliage respiration and leaf properties. Functional Ecology, 20(5):778-789.(1)
[54] Xu C Y, Griffin K L, Schuster W S F. 2007. Leaf phenology and seasonal variation of photosynthesis of invasive Berberis thunbergii(Japanese barberry) and two co-occurring native understory shrubs in a northeastern United States deciduous forest. Oecologia, 154(1):11-21.(1)