林业科学  2015, Vol. 51 Issue (1): 165-170   PDF    
DOI: 10.11707/j.1001-7488.20150120
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文章信息

汪少妃, 唐真正, 袁毅, 刘建强, 朱麟
Wang Shaofei, Tang Zhenzheng, Yuan Yi, Liu Jianqiang, Zhu Lin
刺桐姬小蜂虫瘿发育及其结构
Structure and Development of Insect-Gall Induced by Quadrastichus erythrinae
林业科学, 2015, 51(1): 165-170
Scientia Silvae Sinicae, 2015, 51(1): 165-170.
DOI: 10.11707/j.1001-7488.20150120

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收稿日期：2013-11-09
修回日期：2014-10-10

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朱麟

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汪少妃, 唐真正, 袁毅, 刘建强, 朱麟. 2015. 刺桐姬小蜂虫瘿发育及其结构[J]. 林业科学, 51(1): 165-170.
Wang Shaofei, Tang Zhenzheng, Yuan Yi, Liu Jianqiang, Zhu Lin. 2015. Structure and Development of Insect-Gall Induced by Quadrastichus erythrinae. Scientia Silvae Sinicae, 51(1): 165-170.  DOI: 10.11707/j.1001-7488.20150120
刺桐姬小蜂虫瘿发育及其结构
汪少妃1, 唐真正2, 袁毅1, 刘建强1, 朱麟1    
1. 海南师范大学生命科学学院 海口 571158；
2. 海南省儋州市森林病虫防治检疫站 儋州 571700
收稿日期：2013-11-09；修回日期：2014-10-10
基金项目：海南省教育厅项目"椰心叶甲种群生物学研究"(hjkj200618)和"椰心叶甲两种寄生蜂生态适应性研究"(Hjkj2009-38).
通讯作者：朱麟
摘要：【目的】在研究刺桐姬小蜂虫瘿的形态学和解剖学特性的基础上，对刺桐成瘿过程中初始形成期、成长分化早期与晚期、成熟期和开裂期5个阶段虫瘿的发育及其结构变化进行相关研究，揭示刺桐姬小蜂诱导虫瘿的产生和发育过程。【方法】分别采集刺桐叶片上5个发育阶段的虫瘿及健康叶片、叶柄(各20个)，用于形态学和组织学研究。测量虫瘿的直径、高(上下顶点之间的长度)和质量大小及虫体大小，并用Moticam 2506体式解剖镜和Motic Images advanced 3.2显微系统下拍照观察测量不同阶段虫瘿结构特征。同时利用常规的石蜡切片技术，分析不同发育阶段虫瘿和正常组织(叶片、叶柄)的结构特征。【结果】刺桐姬小蜂雌成虫选择将卵产于新生的幼叶上，幼叶叶片厚度、上表皮层及海绵组织部分均比健壮叶的要厚，且差异都达到极显著水平(P<0.01)；幼叶的上表皮层和栅栏组织中的细胞排列密度也显著小于健壮叶(P<0.01)。随幼虫的发育，刺桐姬小蜂虫瘿的大小和质量先迅速增加，后增加速度减缓，最后随成虫羽化离开而减小；刺桐姬小蜂的寄生使得原有的植物组织发生改变，形成了由内到外可分为：瘿室、薄壁层、保护层、表皮层的虫瘿组织。虫瘿组织的每层结构都先迅速加厚，之后缓慢降低；其中薄壁层作为营养物质的供给，在第Ⅲ阶段显著加厚(P<0.05)；保护层和表皮层是虫瘿的外层结构，第Ⅱ阶段各层厚度均达到差异极显著水平(P<0.01)，对生活在虫瘿内的虫体起保护作用。【结论】刺桐姬小蜂的产卵入侵使得原有的植物组织发生改变，且虫瘿的形成往往与寄主植物组织的成熟度有关；幼嫩的组织更易被诱导形成虫瘿；通过对5个发育阶段虫瘿结构的观察研究，可验证虫瘿内部结构的差异主要由营养物质的供给决定，而外部结构的差异由防御性决定；能更好地解释虫瘿存在的价值，为进一步研究刺桐姬小蜂虫瘿形成机制提供理论依据。
关键词： 刺桐姬小蜂    虫瘿    发育    形态特征    解剖结构    组织结构    
Structure and Development of Insect-Gall Induced by Quadrastichus erythrinae
Wang Shaofei1, Tang Zhenzheng2, Yuan Yi1, Liu Jianqiang1, Zhu Lin1    
1. School of Life Sciences, Hainan Normal University Haikou 571158;
2. Danzhou Forest Quarantine Station, Hainan Province Danzhou 571700
Abstract: [Objective]Quadrastichus erythrinae is an alien invasive gall-forming insect pest and specifically attacks Erythrina plants, a group of important ornamental plants worldwide. Since the pest invasion in 2004, these host plants have been heavily damaged in Hainan, China. Based on the morphological and anatomical characteristics, the gall development and its variation in structure at the five gall developmental stages were investigated. The five stages include the early growth phase, the later growth phase,maturation phase, and dehiscence, and the photosynthesis. [Method]Galled and ungalled, young and mature leaves were collected from potting Erythrina variegate grown in a laboratory in Hainan Normal University. For morphological studies, the weight, diameter, and height of the galls, and the size of the insect at the five stages were measured with the aid of the Motic Images advanced 3.2 microscope system. For histological studies, transverse sections of the samples were fixed in FAA, dehydrated in n-butyl series, and embedded in Paraplast. All the samples were sectioned into 10 m thickness and stained with astra blue and safranina. The anatomical structures of leaves (n=10 fields), petioles (n=10 fields) and the galls (n=10 fields) were observed with the aid of a clear camera coupled to a light microscope and Motic Images advanced 3.2 microscope system. [Result]The gall-midge females laid their eggs in young leaves. The young leaves, and the upper epidermis and spongy tissue were all thicker than the mature leaves and those tissues (P<0.01); However the upper epidermis and palisade tissue of the young leaves had less arrangement density than that in the older leaves (P<0.01); With the larvae development, the gall was increased rapidly firstly, later the speed of augmentation slowed down, and finally the gall decreased after adult insects left the galls; Plant organs began to change with the invasion of Q. erythrinae; The anatomical structure of the gall tissue formed gall-room, parenchyma layer, protective layer and epidermis layer from inside to outside, and the each layer of galls augmented firstly and then decreased slowly; The parenchyma layer served as the nutritive provider, and was significantly thickened at the third stage (P<0.05); Epidermis and protective layers that provided protection for the growth of larvae and pupae of Q. erythrinae were significantly thicker at the second stage (P<0.01). [Conclusion]Plant organs began to change with the oviposition of Q. erythrinae, and variations in gall structure were usually related to the host tissue age. Young tissues were generally more capable of reacting to gall induction than mature ones; the observation of five developmental phases of the gall proved that, while the gall external structure was determined by defensiveness, the internal structure diversification was probably related to nutritive supply. The results could well interprete the adaptive value of insect galls for the galling insect. Thus this study lays a foundation on which further experiments are conducted in an effort to determine the mechanism of gall formation in E. variegate.
Key words: Quadrastichus erythrinae    insect-gall    development    morphostructure    anatomical structure    histological structure    

刺桐姬小蜂(Quadrastichus erythrinae)是一种专一为害刺桐属(Erythrina spp.)植物的检疫性入侵害虫，隶属膜翅目(Hymenoptera)姬小蜂科(Eulophidae)啮小蜂亚科(Tetrastichinae)胯姬小蜂属(Quadrastichus)(Kim et al.，2004)。主要分布在毛里求斯、留尼汪、新加坡(Kim et al.，2004)、中国台湾(Yang et al.，2004)和中国大陆广东省的深圳、广州，福建省的厦门以及海南省的三亚、万宁等地(黄蓬英等，2005)。该虫繁殖能力强，生活周期短，1个世代约为30天，且世代重叠严重。雌成虫喜欢在刺桐的嫩枝、幼嫰的叶柄和叶片上产卵并诱导植物形成虫瘿，虫瘿是植物细胞在受到致瘿昆虫产卵或幼虫取食刺激后细胞迅速分裂和异常分化形成的畸形瘤状物(Stone et al.，2003)。单个瘤状刺桐姬小蜂虫瘿包括周围组织、内核、髓、内腔4部分(邓晓韶等，2009)。每个瘿室只有1个虫体，且卵、幼虫及蛹的发育均在虫瘿内完成(陈志麟等，2006)。根据虫瘿的发育可分为初始形成期、成长分化期、成熟期、和开裂期4个阶段(Lalonde et al.，1984)。

迄今为止，国内外对刺桐姬小蜂的研究相对较少，多局限于其发生与防治方面(焦懿等，2006；Kim et al.，2004；Yang et al.，2004；黄蓬英等，2005；陈志麟等，2006；耿晓红，2008；杨伟东等，2005；杨义标等，2006)。有研究表明，刺桐叶部结构特征与刺桐姬小蜂的抗性有关(梁光红等，2012)；邓晓韶等(2009)虽对刺桐姬小蜂虫瘿结构进行了描述，但未涉及不同发育期刺桐姬小蜂虫瘿内部各组织结构的差异性研究。刺桐姬小蜂的产卵、发育以及虫瘿的发育过程均受到寄主植物内外结构不同程度的影响，因此，通过观察植物微观形态特征，进而可以研究植物特殊组织器官的形成、演化及系统发育情况(卢龙斗等，2008)。本文主要研究了刺桐姬小蜂虫瘿的发育及其内部结构特征的变化，为揭示刺桐姬小蜂诱导虫瘿的产生和发育过程，并为有效防治该虫害提供理论依据。

1 材料与方法 1.1 材料

刺桐姬小蜂虫瘿和正常的叶片、叶柄均采自实验室盆栽刺桐，株高约50 cm。分别取虫瘿产生后第3，8，13，18，23天左右5个不同发育阶段(初始形成期、成长分化期早期和晚期、成熟期、开裂期)的虫瘿为试验材料。

1.2 方法

1)虫瘿的形态特征观察用佳能数码相机拍形态外观特征；采集刺桐叶片上5个发育阶段的虫瘿，各20个，测量虫瘿的直径、高(上下顶点之间的长度)和质量大小；用Moticam 2506体式解剖镜和Motic Images advanced 3.2显微系统下观察测量不同阶段虫瘿结构特征，并计算不同营养层厚度、瘿室长宽及虫体大小。

2)虫瘿的石蜡切片观察选取5个阶段的新鲜虫瘿(包括叶片和叶柄)及健康的叶片和叶柄切成0.5 mm×0.5 mm大小，放入FAA(formalin-acetic acid-alcohol)固定液[V(50%乙醇)∶V(冰醋酸)∶V(40%甲醛)=9∶5∶5]固定；叶柄和开裂期的虫瘿需先软化(50%冰醋酸+50%蒸馏水中煮沸30 min)再固定。经系列酒精脱水、二甲苯透明和石蜡包埋后，采用常规的石蜡切片技术，切片厚为10 μm，用番红-固绿对染法，加拿大树胶封片，用Moticam 2506显微镜观察，分析不同发育阶段虫瘿和正常组织(叶片、叶柄)的结构特征，并计算不同叶龄的幼叶(5天)和健叶(20天)不同营养层厚度和细胞密度，所有测量数据均为10个视野的平均值。

3)统计方法采用SPSS 16.0 for Windows软件计算原始数据的平均值和标准差，进行组间均值数据的One-way ANOVA方差分析，采用LSD多重比较法(P=0.05)。

2 结果与分析 2.1 虫瘿的形态特征观察

1)虫瘿外部特征和发育刺桐姬小蜂喜欢将卵产于新叶、叶柄、嫩枝或幼芽表皮组织内，随幼虫取食刺激植物组织增生畸变成瘤状虫瘿，不断向叶背面突起。虫瘿主要分布在叶脉两侧(图版Ⅰ-A~C)，为封闭的单瘿室，每个瘿室里只有1头幼虫；卵、幼虫、蛹的发育均在虫瘿内完成，成虫羽化后会在虫瘿顶部咬一直径为(474.723±106)μm的羽化孔，爬离虫瘿(图版Ⅰ-E)。根据虫瘿组织的变化，可将刺桐姬小蜂虫瘿的发育分为初始形成期、成长分化期早期和后期、成熟期以及开裂期5个阶段(图版Ⅰ-A~E)。幼虫的取食破坏了叶绿素的结构，使得虫瘿部分颜色变浅(图版Ⅰ-C)，直接影响光合作用。

刺桐姬小蜂虫瘿的直径、高和质量在5个发育阶段均为先增加后降低(表 1)。特别是从初始形成期(第Ⅰ阶段)到成长分化期的早期(第Ⅱ阶段)虫瘿的直径、高和质量均显著增加(P <0.01)。羽化前刺桐姬小蜂的体长和体宽随其发育都在不断增加，到第Ⅳ阶段化蛹达到最大(表 1)；幼虫羽化离开后，虫瘿的直径、高和质量三者均有所下降，其中，虫瘿质量下降显著(P=0.008 <0.01)，虫瘿高的减小也达到差异显著水平(P=0.018 <0.05)。相关性分析如表 2所示：虫瘿的质量与虫瘿高、直径、虫体宽呈显著正相关(P <0.05)，与虫体长呈极显著正相关(P <0.01)；虫瘿直径除与虫体长相关性不显著外，与其他因子也呈显著正相关(P <0.05)，而虫瘿的高与虫大小相关性不显著。

表 1 不同发育阶段刺桐姬小蜂虫瘿及虫瘿内虫体大小的变化① Tab.1 Gall and insecte size induced by Erythrina erythrinae at different gall-developmental stages
表 2 虫瘿内刺桐姬小蜂与虫瘿大小的相关性分析① Tab.2 Correlation analysis between gall size and Erythrina erythrinae within cavity

2)虫瘿的内部结构在体式解剖镜下观察刺桐姬小蜂虫瘿的纵切，从图版Ⅰ可以看出，虫瘿的结构包括表皮层、保护层、薄壁层和瘿室4部分，其中，表皮层由表皮细胞和皮层组织构成(图版Ⅰ-E~H，1)；保护层主要由绿色的厚壁细胞以及一些含有液泡的软组织(图版Ⅰ-F~J，2)组成；薄壁层主要由薄壁细胞组成，且内层薄壁细胞解体，为虫体发育提供营养(图版Ⅰ-F~G，4)，这一层颜色较浅，主要呈白色(图版Ⅰ-F，3)，后期薄壁层的颜色逐渐加深(图版Ⅰ-I~J，3)；瘿室则为虫体发育的活动区域(图版Ⅰ-F，H~J，5)。随着虫瘿的发育，虫瘿内部结构变化如表 3所示，瘿室周围组织先迅速增大，后增速减缓；第Ⅱ阶段表皮层厚度为第Ⅰ阶段的1.64倍，保护层为第Ⅰ阶段的1.58倍，差异达到极显著水平(P=0.00 <0.01)；薄壁层厚度在第Ⅲ阶段达到最大，也显著大于第Ⅱ阶段(P=0.019 <0.05)。瘿室也随虫瘿的发育不断增大，在第Ⅴ阶段达到最大。

表 3 刺桐姬小蜂虫瘿不同发育阶段内部结构的变化 Tab.3 Anatomy of Erythrina erythrinae galls at different gall-developmental stagesμm
2.2 虫瘿的组织结构观察

1)刺桐叶片虫瘿结构通过比较刺桐叶片虫瘿和正常叶片的结构(表 4，5)，发现正常刺桐幼叶和健叶不同组织的厚度和密度也存在一定的差异(图版Ⅱ-a，b；表 4)。除栅栏组织外，幼叶其他组织的厚度均大于健叶，且叶片、上表皮及海绵组织的厚度差异极显著(P <0.01)；健叶细胞的排列密度要大于幼叶，上表皮和栅栏组织的细胞密度均差异极显著(P=0.00 <0.01)，这对刺桐姬小蜂在幼叶上产卵有一定的影响。而受到刺桐姬小蜂雌成虫产卵和幼虫取食的刺激后，刺桐叶片结构发生变化，形成虫瘿。虫瘿逐渐长大成熟，直到成虫离开，这一发育过程可分为以下5个阶段。

表 4 正常刺桐叶片内部结构变化 Tab.4 Non-gall leaf structure of Erythrina variegate

第Ⅰ阶段：虫瘿形成初期，叶片的组织结构已经开始分化，表皮细胞减小，栅栏组织和海绵组织逐渐解体，瘿室周围具有细胞核增大的细胞，体积小、排列紧密，增殖时产生大量的薄壁细胞(图版Ⅱ-A，5)；这一阶段维管组织主要分布在虫瘿的两端(图版Ⅱ-A，3)。

第Ⅱ，Ⅲ阶段：虫瘿成长分化的早期和晚期，随幼虫的不断取食，虫瘿迅速增大，瘿室也明显增大(图版Ⅱ-B)，虫瘿组织结构也发生明显分化，由外到内形成了表皮、皮层、维管束、厚壁组织、薄壁组织，以及内层薄壁细胞解体形成的营养层，为幼虫生长发育提供营养；维管组织不断增加，且以瘿室为中心均匀分布在厚壁层(图版Ⅱ-B，F，3，4)；瘿室周围薄壁细胞着色明显加重，细胞核显著变大；其后期分生组织进一步增多，细胞进一步增大裂解，营养组织环绕瘿室(图版Ⅱ-B，6；图版Ⅱ-E)。

第Ⅳ阶段：虫瘿的成熟期，刺桐姬小蜂处于蛹期，虫瘿生长较缓。瘿室发育到最大，其周围的分生组织减少(图版Ⅱ-C)。薄壁细胞开始木质化，内层的细胞形成一层膜结构(图版Ⅱ-C，9)。初蛹期瘿室周边呈白色，之后逐渐变为褐色(图版Ⅰ-I)。

第Ⅴ阶段：刺桐姬小蜂羽化后在虫瘿的顶部咬一羽化道，穿透叶片上表皮或下表皮，形成圆形的羽化孔，随后羽化孔周边变为暗色(图版Ⅰ-J，9；图版Ⅱ-D，10)。环绕瘿室周围的细胞不断增大，形成坚硬的细胞组织，且维管组织向外分布。

2)刺桐叶柄虫瘿结构正常刺桐的叶柄解剖结构见图版Ⅱ。刺桐为典型的双子叶植物结构，从内到外为髓、维管束、皮层和表皮等(图Ⅱ-G)；随刺桐姬小蜂的入侵，叶柄的组织结构发生变化，维管束结构开始变形，虫瘿结构从内到外可明显分为营养层、薄壁组织、厚壁组织、维管束、皮层和表皮(图版Ⅱ-H)。虫瘿的形成破坏了植物原有以髓为中心的结构，形成了许多以瘿室为中心的结构。

3 讨论

植物叶部生长是动态过程，随其生长内部结构特征也有变化，对植食性昆虫的产卵和取食行为的影响也表现出一系列动态性(梁光红等，2012)。本次试验的结果表明，刺桐姬小蜂喜欢在叶片及海绵组织较厚、营养成分较高且各组织结构细胞的体积较大、排列疏松的幼叶上产卵，同时幼虫的取食和发育也不会受到制约，这与梁光红等(2012)、邓建玲(2001)和王庆森(2005)的研究结果相似；同时虫瘿主要分布在叶脉两侧，可能与造瘿昆虫易获植物光合作用产物有关(Jia et al.，20114)。

根据虫瘿组织结构的分化程度不同，可分为器官瘿和组织瘿，而组织和结构的高度分化是组织瘿的主要特征之一(杨曼妙，1999)，刺桐姬小蜂的虫瘿为组织瘿。刺桐姬小蜂选择将卵产于幼叶、嫩枝或幼芽等未分化的分生组织，是由于这些部位细胞分裂旺盛，利于虫瘿的形成和生长发育(邵淑霞等，2012)。本次研究结果表明，刺桐姬小蜂虫瘿的直径、高和质量先迅速增加，后增加速度减缓，最后随成虫羽化离开而降低；虫瘿的大小与虫瘿内虫体大小呈正相关。虫瘿高度分化的内部结构与正常组织结构存在明显区别，其内部结构主要由表皮层、保护层、薄壁层和瘿室4部分组成。根据营养假说和防御假说，虫瘿内部结构的差异主要由营养物质的供给决定，而外部结构的差异由防御性决定(Crespi et al.，1998；Hawkins，1987；马双敏，2008)。根据虫体的生长需要，虫瘿在不同的发育阶段各部分的结构也在发生变化。虫瘿发育初期表皮层和保护层的厚度显著增加，为虫瘿的外层结构，主要由表皮细胞和厚壁细胞组成，对刺桐姬小蜂的发育起保护作用；薄壁层主要由薄壁细胞组成，在瘿室周围细胞核变大，处于不断分裂状态，形成外层薄壁细胞和内层薄壁细胞；虫瘿大小和质量的增加也主要由薄壁细胞的增殖决定，与Chang(1986)研究实蝇科诱导泽假藿香蓟虫瘿的结果一致；内层薄壁细胞解体，可为幼虫生长发育提供营养，特别是在虫瘿发育第Ⅲ阶段，由于大龄幼虫取食量的增加，而使得这一阶段的薄壁层厚度达到最大，之后随虫体进入蛹期、取食活动停止而逐渐下降。通过对虫瘿含水量的测定，发现其随虫瘿发育先增多后减少，所以后期各层厚度下降一方面可能是由于一些营养和增殖细胞逐渐解体，另一方面或是虫瘿含水量下降致使细胞体积缩小而导致的。瘿室也随虫体的发育不断增大，同时瘿室的形成破坏了植物原有的组织结构，形成了以瘿室为中心的结构。维管组织增加且成束状分布在厚壁组织中，这一研究结果与胡菡青等(2012)对龙眼叶瘿蚊(Asphondylia sp.)虫瘿的观察研究相似。虫瘿含有壁薄而营养物质丰富的组织和大量维管组织，这直接影响了营养物质的产生和运输，使得虫瘿成为一个新营养库源(nutritional sink)，可为虫体生长发育提供营养(马双敏等，2008；杨曼妙，1999)。

本文通过对不同发育阶段的刺桐姬小蜂虫瘿结构差异的研究，为解释刺桐姬小蜂虫瘿形成过程及其机制的研究提供了重要的理论依据，进而达到有效防治刺桐姬小蜂的目的；但关于虫瘿形成机制尚需要结合寄主植物和昆虫的生理学以及营养学等相关知识进行深入研究。

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