文章信息
- 嵇保中, 刘曙雯, 曹丹丹, 冀士琳, 刘佳佳, 王丽平
- Ji Baozhong, Liu Shuwen, Cao Dandan, Ji Shilin, Liu Jiajia, Wang Liping
- 白蚁生殖活动中的化学信息交流
- Chemical Communication in Reproduction of Termites
- 林业科学, 2014, 50(9): 152-160
- Scientia Silvae Sinicae, 2014, 50(9): 152-160.
- DOI: 10.11707/j.1001-7488.20140921
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文章历史
- 收稿日期:2013-07-21
- 修回日期:2014-04-21
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作者相关文章
2. 南京中山陵园管理局 南京 210014
2. Administration Bureau of Dr. Sun Yat-sen's Mausoleum Nanjing 210014
白蚁的繁殖结构(breeding structures)较为复杂,包括两性生殖和产雌孤雌生殖,两性生殖中又存在近亲交配和远亲交配的周期性轮换(cyclic inbreeding and outbreeding)(Bartz,1979;1980;Thorne,1997)。远亲交配在不同群体的雌雄生殖蚁之间进行,有利于增加群体的遗传多样性,避免近交衰退(inbreeding depression)。近亲交配则是在相同群体的雌雄个体间进行。近亲交配的个体可以是初生的,即扩散飞行后来自相同家系的雌雄成虫配对、营巢、交配建立新家族;也有次生的,建立群体的最初雌雄个体来源于不同群体,群体建立后,同巢子代个体形成次生生殖蚁,进行交配繁殖。近亲交配在白蚁社会中较为常见,通过近亲交配可促进遗传资源的充分使用,还可加强个体之间的亲缘纽带,维护品级分化、互助等社会行为(Hu,2011;Thorne et al.,1999)。产雌孤雌生殖已经在原白蚁科(Termopsidae)狭颈动白蚁(Zootermopsis angusticollis)、内华达动白蚁Z.nevadensis),木白蚁科(Kalotermitidae)黄颈木白蚁(Kalotermes flavicollis)、苹果裂木白蚁(Bifiditermes beesoni),鼻白蚁科(Rhinotermitidae)南方散白蚁(Reticulitermes virginicus)、栖北散白蚁(Reticulitermes speratus),白蚁科(Termitidae)快白蚁(Velocitermes sp.)中发现(Matsuura et al.,2009a;Matsuura,2012),基本可视为特殊情况下对遗传资源的应急保护。在白蚁生殖活动的各个环节,化学信息交流均具有特别重要的意义。程冬保(2013)研究白蚁性信息素的分泌腺体、化学成分和功能。Costa-Leonardo等(2009; 2010)对白蚁信息素分泌腺体的位置、解剖形态、信息素的化学成分和功能进行系统评述。Bordereau等(2011a)系统综述白蚁性信息素的研究现状,针对白蚁生殖活动的主要环节,提出白蚁性信息素包含用于召唤配偶、形成配对的配对性信息素(sex-pairing pheromone)、用于维持配对和串联爬行的串联性信息素(sex-t and em pheromone)以及用于启动交配行为的交配性信息素(sex-mating pheromone)。除性信息素外,白蚁识别信息素(termite recognition pheromone)在生殖活动的信息交流中也发挥重要作用(Costa-Leonardo et al.,2010)。
1 配对性信息素 1.1 配对性信息素的功能和分泌腺体白蚁配对性信息素一般也称为白蚁性信息素,主要功能是使长翅生殖蚁分飞、降落脱翅后,完成雌雄成虫的招引和配对(程冬保,2013)。长翅生殖蚁飞行能力弱,在无风的情况下,扩散距离短,成为个体聚集的主要原因。另一些种类,则通过对特定场所的趋性,如趋高、趋光、趋腐烂木材等,实现一定范围内的个体聚集(Morgan,1959;Wilkinson,1962;Raina et al.,2003)。进入一定范围的个体,在配对性信息素的作用下实现配对。配偶选择一般并不严格,异巢个体或同巢个体之间均可配对,有些种类还存在同性配对的现象(Matsuura et al.,2002)。同巢以及同性个体配对与异巢个体的缺乏有关,对内华达动白蚁的研究发现,成虫对配偶来源具有选择性,避免与同巢个体形成配偶(Shellman-Reeve,2001)。有时在配对形成串联爬行期间,尾随的雄虫也会更换配偶(Williams,1959)。交配状况对雌雄成虫配对影响不大,已交配的雄虫可以与未交配的雌虫配对,已交配的雌、雄虫则很少配对。成虫来源、脱翅时间和体质量等影响黑胸散白蚁(Reticulitermes chinensis)的配对选择,来自不同巢的成虫配对比例明显高于来自同巢的成虫,脱翅较早、个体较大的雄虫配对比例高(Li et al.,2013)。
配对性信息素的招引作用距离较短,一般几厘米到几十厘米。距离较远的如Syntermes praecellens雌虫可招引40 cm外的雄虫(Bordereau et al.,2011a),非洲草白蚁(Hodotermes mossambicus)的招引距离可达2.5~3 m(Leuthold et al.,1977)。背板腺和腹板腺在释放信息素时,往往通过腹部弯曲和腺体所在体节的膨伸,以扩大释放面积,同时伴随腹部的颤动增加释放速率。台湾乳白蚁(Coptotermes formosanus)成虫没有明显的召唤行为,雄虫爬行中用触角探索雌虫,配对后用下颚须、下唇须与雌虫保持接触,其配对选择与成虫的日龄有关,扩散飞行前6日内的成虫人工脱翅,不会产生配对行为。雌成虫日龄对配对行为的影响比雄成虫更明显。超过35日龄的雌、雄成虫不再产生配对行为。
背板腺存在于多种生殖蚁中,主要由类型Ⅰ和类型Ⅱ分泌细胞组成,但在Cornitermes bequaerti(Bordereau et al.,2002)、Pseudacanthotermes spiniger(Sobotnik et al.,2005)中也发现类型Ⅲ分泌细胞。背板腺的位置和数量因种类而异,有的种类仅存在于雌虫,有的雌、雄虫均有,有的雌、雄虫均不存在。达氏澳白蚁(Mastotermes darwiniensis)、M. subhyalinus、撒哈拉大白蚁(M.natalensis)、M. ukuzii有8个背板腺,位于第3~10腹节。M.bellicosus有5个,位于第6~10腹节。Apicotermes tragardhi有1个,位于第10腹节。下述类群未发现背板腺: 草白蚁科(Hodotermitidae),异白蚁亚科(Heterotermitinae)的散白蚁属(Reticulitermes),大白蚁亚科(Macrotermitinae)的大前白蚁属(Megaprotermes)、前白蚁属(Protermes)、土白蚁属(Odontotermes)、钩白蚁属(Ancistrotermes)、伪刺白蚁属(Pseudacanthotermes),尖白蚁亚科(Apicotermitinae)的坚白蚁属(Firmitermes)、洁白蚁属(Skatitermes),白蚁亚科(Termitinae)的真唇白蚁属(Euchilotermes)、原方白蚁属(Procubitermes)、方白蚁属(Cubitermes)、鳞白蚁属(Lepidotermes)、胸白蚁属(Thoracotermes)、基齿白蚁属(Basidentitermes)、奥万博兰白蚁属(Ovambotermes),象白蚁亚科(Nasutitermitinae)的匙白蚁属(Spatulitermes)、小真白蚁属(Eutermellus)(Costa-Leonardo et al.,2010)。一些种类的兵蚁,如杆白蚁科(Stylotermitidae)聚白蚁亚科(Syntermitinae)的Syntermes nanus,Cornitermes cumulans,Procornitermes araujoi也存在背板腺。兵蚁的背板腺基本属于特定体节部位的增厚,由类型Ⅱ、类型Ⅲ分泌细胞组成,其分泌物可能属于防卫信息素,与一些蜚蠊的情况类似(Brossut,1983)。
腹板腺存在于白蚁的各个品级,在非生殖品级个体中,分泌踪迹信息素。有些种类的长翅生殖蚁具有腹板腺,分泌配对性信息素。木白蚁科、鼻白蚁科、齿白蚁科(Serritermitidae)和白蚁科种类,具有1个腹板腺,位于第5腹节腹板上,该节腹板常为后延的第4腹节腹板所遮盖。草白蚁科和原白蚁科(Termopsidae)种类,腹板腺位于第4腹节腹板下侧。达氏澳白蚁有3个腹板腺,分别位于第3,4,5腹节的腹板。澳白蚁科、草白蚁科、原白蚁科盲白蚁亚科、木白蚁科、白蚁科的腹板腺由类型Ⅰ、类型Ⅱ2类细胞组成,鼻白蚁科、齿白蚁科、原白蚁科原白蚁亚科,其腹板腺还存在类型Ⅲ细胞(Costa-Leonardo et al.,2010)。有些种类在腹板腺后方存在后腹板腺(posterior sternal gl and )如达氏澳白蚁雄成虫的后腹板腺位于第6~9腹节腹板,雌成虫的位于第6~7腹节腹板。洞白蚁属(Porotermes)、胄白蚁属(Stolotermes)、简单原鼻白蚁(Prorhinotermes simplex)雄虫的后腹板腺位于第8,9腹节腹板。土垅大白蚁(Macrotermes ann and alei)和黄翅大白蚁(M. barneyi)雌虫的后腹板腺位于第6,7腹节腹板前沿。后腹板腺由类型Ⅰ、类型Ⅲ2类分泌细胞组成,或仅由类型Ⅲ分泌细胞组成(Peppuy et al.,2004;Quennedey et al.,2004;Sobotnik et al.,2005;Costa-Leonardo et al.,2010)。有些种类的后腹板腺参与配对性信息素的分泌。表 1中列出35种白蚁配对性信息素的分泌腺体,雌、雄腹板腺;雌、雄背板腺;雌、雄后腹板腺参与分泌的种类数量分别为14,5,20,1,2,4。雌、雄成虫均能释放的有6种,同一个体有2种以上腺体参与释放的6种。黄颈木白蚁的情况较特殊,雌、雄腹板腺和背板腺均参与释放。
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部分种类配对性信息素的化学成分如表 1,包括醇、醛、萜烯、酯,醇类如3,6,8(Z,Z,E)-十二碳三烯-1-醇、3,6(Z,Z)-十二碳双烯-1-醇、3(Z)-十二碳单烯-1-醇;醛类如(5E)-2,6,10-三甲基-5,9-十一碳二烯醛、顺-4,6-二甲基十二碳-1-醛、癸二烯醛、月桂醛[十二(烷)醛];酯类如n-十四烷基丙酸酯;萜烯类如新松柏烯;酯类如甘油三亚油酸酯。白蚁配对性信息素具有显著的简约性特点,同一化合物常作为多种白蚁的配对性信息素,不同腺体可分泌相同的化合物。另有一些种类成虫和非生殖品级的腹板腺分泌相同的信息素,非生殖品级的腹板腺分泌量低,作为踪迹信息素;成虫的释放量明显增高,用做配对性信息素。已经鉴定的结果表明:大多数腺体的分泌物为单组分系统,部分为2或3组分系统。
2 串联、交配及其信息素 2.1 串联及串联性信息素生殖蚁扩散飞行脱翅配对后,雌雄成虫通常进行一段时间的伴随行动,称为串联婚礼爬行(nuptial promenade in t and em)或婚礼舞步(nuptial dancing),先导者与跟随者以一前一后的方式,寻找营巢场所,跟随者一般为雄虫,用触角触碰先导者末端腹节两侧、舔食腹部末节背板以刺激先导者前行,先导者则释放信息素,使跟随者保持兴奋,维持跟随关系。如果两者之间失去接触,先导者则停止前行,恢复召唤姿势(Bordereau et al.,1991;Robert et al.,2004)。串联爬行也具有配偶选择的意义,选择内容包括测量配偶双方的脂肪贮备和亲缘关系(Husseneder et al.,2008)。有些昆虫的性信息素对交配行为具有典型的释放信息素(releaser pheromone)特征,雌、雄成虫的招引、识别和交配在较短时间内完成。白蚁的生殖行为在招引、串联和交配之间具有明显的分界,招引、串联和交配阶段的长度因种类而异。在黑暗条件下,将黑翅土白蚁雌、雄成虫引入滤纸保湿的培养皿内,成虫串联活动1.5 h后即可开始交配(冀士琳等,2014)。有些种类的配对成虫串联活动,在寻找到合适地点完成营巢后几小时或几天后才进行交配(Bordereau et al.,2011a)。现存的白蚁祖先类型昆虫点刻隐尾蠊(Cryptocercus punctulatus)的性信息素由背板腺分泌,对生殖行为具有典型的释放信息素的特征,激发立即的交配行为(Brossut et al.,1991),表明白蚁生殖行为的阶段性分化可能属于逐渐形成的后生性特征。
对白蚁串联性信息素还缺乏系统研究,但从串联活动的成虫分开后,在配对性信息素作用下它们可以再次相聚的角度分析,串联活动的维持可能包含配对性信息素的作用(Bordereau et al.,1991;Hartke et al.,2011)。而前后相连的“串联”活动形式,也不能排除踪迹信息素的存在。串联过程中跟随的雄虫用触角敲击前方雌虫腹部两侧,而用口器(下颚须)舔食雌虫腹部末端背板,表明雌虫末端背板腺和侧板腺及其接触信息素的存在。Raina等(2003)对台湾乳白蚁(Coptotermes formosanus)雌、雄虫腹部末端提取物的分析显示雌虫有特异性峰存在,表明雌虫腹部末端表皮存在与保持串联行为有关的非挥发性接触信息素。进一步研究表明,台湾乳白蚁雌虫背板腺主要化合物甘油三亚油酸酯的含量,在雌虫交配前后一直很高。雌、雄配对后,这种雌虫特异性成分在雄虫中的含量不断增加,推测甘油三亚油酸酯可能作为新婚礼物,在配对过程中,通过雄虫舔食,由雌虫转移到雄虫(Park et al.,2004)。但也有一些不同的试验结果: 如用油漆覆盖背板腺后,Trinervitermes bettonianus雌虫仍然能够引起串联行为(Bordereau et al.,2011a);台湾乳白蚁雌虫背板腺提取物未引起雄虫的行为反应,但在生殖过程中也存在串联行为(Raina et al.,2003;Bland et al.,2004;Park et al.,2004);Pseudacanthotermes spiniger没有背板腺,也存在串联行为(Bordereau et al.,1991)。这些是否表明存在新的串联信息素及其分泌腺体,值得关注。
2.2 交配行为及交配性信息素除胄白蚁(Stolotermes ruficeps)、达氏澳白蚁等少数种类具有小而对称的阳茎叶外,白蚁缺乏外生殖器,功能上的阳茎由雄性生殖孔周围的节间膜或射精管的端部形成,外生殖器在生殖隔离方面的重要性不大(Harke et al.,2011)。白蚁的交配包括配对、串联等一系列选择活动后的初次交配,以及群体建立后蚁王、蚁后的定期交配,两者都是在巢内发生的,观察研究颇为不易。在黑暗条件下,黑翅土白蚁在滤纸保湿的培养皿内,长翅生殖蚁雄虫跟随雌虫进行串联,然后雌虫转身用口器接触雄虫腹部末端,雌雄成虫连接成环。不久,连接打开,雌雄成虫尾尾相连呈“一”字形交配,交配进行1~2 min后,雌雄分开,短期不再配对串联(冀士琳等,2014)。交配是建群后蚁王蚁后之间反复发生的行为,如台湾乳白蚁交配后受精囊内精子可存活50~60天,即每2个月至少进行1次有效的交配活动。建群后随着生殖系统的发育,蚁后腹部逐渐膨大形成膨腹蚁后(physogastric queen),配对性信息素腺体(背板腺、腹板腺等)逐步退化(Quennedey et al.,Leuthold,1978;Ignatti et al.,2012),在此背景下进行周期性交配活动,表明存在交配性信息素。
3 白蚁识别信息素Costa-Leonardo等(2010)将用于同巢个体、不同虫态和品级以及不同生理状况辨别的物质,称为识别信息素,个体识别在生殖活动中的意义体现在种间隔离、近交避免、串联和交配以及群体稳定性维持等许多方面。
3.1 配对性信息素的种特异性有些白蚁通过配对性信息素的特殊化学成分实现同域种识别,这些种类的配对性信息素含有共用和特异组分,前者体现简约性原则,后者发挥种间隔离作用。Cornitermes bequaerti和C.cumulans的配对性信息素均含有3,6,8(Z,Z,E)-十二碳三烯-1-醇,但C. cumulans的配对性信息素还含有(E)-橙花叔醇,使2个同域种得以隔离(Bordereau et al.,2011b)。有时表现为结构和含量的双重变化,如美象白蚁(Nasutitermes corniger)的配对性信息素为微量新松柏烯+三脉三烯(trinervitatriene)同分异构体,同域种Nasutitermes ephratae则为微量三脉三烯+新松柏烯同分异构体。有的同域种配对性信息素为不同的化合物,可实现严格的种间隔离(Peppuy et al.,2004)。除配对性信息素外,分飞物候、聚集场所、串联性信息素等也是种间隔离的重要内容。
3.2 表皮碳氢化合物昆虫表皮脂质层的主要功能是防止病原物侵袭和水分损失,但研究发现其还具有种或种群特异性。种特异性一般表现为组成成分和含量的较大变化,种群间则为中度以下含量的变化(Marten et al.,2009)。白蚁表皮碳氢化合物具有的种特异性,可用于分类鉴定(Haverty et al.,1988;Kaib et al.,1991;Haverty et al.,2000)。一些木白蚁虫粪内含有的表皮碳氢化合物,也可作为分类依据(Haverty et al.,2005)。另有研究表明,表皮碳氢化合物组成可反映群体间的遗传关系,可用于种下不同群体之间个体识别(Dronnet et al.,2006),用化学方法去除表皮碳氢化合物,可使来自不同巢的个体失去攻击行为(Bagneres et al.,1991)。
同巢识别在白蚁生殖活动中的重要意义体现为近交避免(inbreeding avoidance),近亲交配或同系繁殖(inbreeding)是一些真社会性动物的常见现象,如社会性生活的裸鼹鼠(Heterocephalus glaber)(Jarvis et al.,1994)、白蚁等。白蚁近亲交配可能与长翅生殖蚁飞行能力弱、飞行时间短、扩散范围小,难以遇到其他群体的成虫有关(Hu,2011),近亲交配可密切同巢个体之间的亲缘纽带、维持品级功能分化、增强相互照料等社会性行为(Bartz,1979;Wade et al.,1981),但如果持续进行,则会造成近交衰退,需要通过远系交配以恢复对环境的适应能力。对散白蚁属(Reticulitermes)一些种类配对的雌、雄成虫和成熟巢的蚁王蚁后进行遗传分析发现,成熟巢的蚁王蚁后基本上来自于不同家系,而串联配对的雌、雄成虫有的来自相同家系,也有的来自不同家系,呈随机状态(Kitade et al.,2004),表明同巢个体建群后的衰退可能是近交避免的重要因素。美洲散白蚁(Reticulitermes flavipes)配对串联的雌、雄成虫来自同巢的达26%,其中只有少数能成功建巢(Deheer et al.,2004),不仅说明近交衰退的存在,也表明配对串联过程中通过个体识别形成的近交避免。
不同品级间表皮碳氢化合物的差异在南方散白蚁、台湾乳白蚁等种类中均有报道(Howard et al.,1982;Haverty et al.,1996),Liebig等(2009; 2012)发现内华达动白蚁表皮碳氢化合物可以反映生殖蚁的生理状态,处于生殖旺盛期的雌、雄成虫,其表皮碳氢化合物特异性组分含量明显增高。Weil等(2009)采用固相微萃取和正己烷提取,研究Cryptotermes secundus幼态生殖蚁和拟工蚁表皮碳氢化合物,两者间组分有明显差异,有各自的特异性组分。生殖蚁表皮碳氢化合物富含长链组分和支链烷烃,这种组分特点与膜翅目社会性昆虫的情况类似,表明白蚁表皮碳氢化合物可能类似于反映生殖能力的蚁后物质(queen’s scent),作为引发信息素(primer pheromone),控制非生殖品级生殖系统的成熟分化。
3.3 蚁后信息素和卵识别信息素Matsuura等(2010)和Himuro等(2011)鉴定出栖北散白蚁蚁后信息素(queen pheromone)活性组分为丁酸丁酯和2-甲基-1-丁醇,两者的比例为2.14:1,由幼态雌虫(female neotenics)(次生蚁后)和卵分泌释放,将雌虫生殖能力的信息传递给非生殖品级,并调整其发育方向,控制新的繁殖个体的分化。蚁后信息素具有吸引工蚁的功能,但工蚁并不参与其传输(Matsuura et al.,2011)。对高山象白蚁(Nasutitermes takasagoensis)的研究发现蚁后特异性挥发物为苯乙醇,蚁后与卵之间没有共同的挥发性化合物成分,表明不同种类白蚁之间存在不同的调节机制(Matsuura,2012)。
Hanus等(2010)以简单原鼻白蚁、桑特散白蚁(Reticulitermes santonensis)、黄颈木白蚁为对象,采用系列溶剂洗脱法分别处理蚁王、蚁后、处于不同生殖阶段的幼态生殖蚁、拟工蚁和兵蚁,体表提取物经质谱(MALDI-TOF-MS)分析发现,处于生殖状态的生殖蚁,其提取物中含有性特异性蛋白质组分(sex-specific proteinaceous compounds)。对散白蚁的研究表明,唾腺蛋白中含有的溶菌酶和β-葡葡糖苷酶不仅具有抗菌和分解纤维素的作用,也存在于卵表,作为卵识别信息素(egg recognition pheromone)(Matsuura et al.,2007;Matsuura et al.,2009b)。
4 结语长期的巢居生活使白蚁的视觉退化,因而化学信息交流尤为重要。近年来,白蚁信息素研究虽然取得了显著进展,但与蜜蜂、蚂蚁等膜翅目社会性昆虫比较,还存在一定差距。就生殖活动中的化学信息交流而言,等翅目昆虫已知7科280属约3 000种(Inward et al.,2007),已进行性信息素鉴定的不足30种,需要进一步扩大鉴定的范围,以作为深入研究和应用的基础。白蚁生殖行为的重要特点是配对、串联和交配行为存在明显的阶段性分化,目前的研究主要针对配对性信息素开展,串联性信息素和交配性信息素的研究有待加强。同时,不同种类白蚁中是否存在明显的控制3个阶段的信息素分化,还是通过简约性原则,由特定信息素行使不同的功能,也有待进一步研究查明。此外,3个生殖行为是阶段性的连续整体,有关的性信息素的特征及协调机制也值得关注。
与其他社会性昆虫类似,白蚁通过品级分化和维持以保持群体结构的稳定,不同品级个体行使一段时间的职能,每个品级个体具有一定的生命长度和后变态发育变化。如随着生殖系统的发育,建群初期的生殖蚁发育为行动不便的膨腹蚁后,在此期间,配对和串联行为丧失,相关的腺体退化(Ignatti et al.,2012),而关于后变态发育机制的研究将为揭示白蚁的生殖机制提供新的角度。
同巢个体识别是建群时雌、雄配对的基础,目前认为,虽然同巢个体进行的近亲交配以及产雌孤雌生殖在白蚁中可能较为广泛,但近交交配的影响可能通过近交衰退加以克服,来自不同巢的雌、雄成虫建立的群体更加发达而长寿,但上述推断还需要更多的试验证据支持。除表皮碳氢化合物外,近期发现丁酸丁酯、2-甲基-1-丁醇、苯乙醇以及特异性蛋白质组分可能成为白蚁个体识别的媒介,识别的内容也从种间、种内、品级间扩展到品级内个体的生殖状况,为研究生殖调控和品级分化提供思路。
白蚁性信息素的研究对象为生殖蚁,长翅生殖蚁每年分飞一到数次,且每次持续时间短,开展研究较为困难,同时也限制性信息素针对长翅生殖蚁的防治应用(程冬保,2013)。对完成建巢的蚁王、蚁后而言,由于其巢内生活的习性,生殖活动的规律目前还不甚了解。总体而言,白蚁生殖过程中化学信息交流的研究还处于起步阶段,随着研究的深入,应用前景将逐步明晰。
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