银杏(Ginkgo biloba)是第四纪冰川后在我国保存下来的孑遗物种之一，其特异的形态学特征已引起诸多学者重视，包括营养结构、叶的形态、繁殖器官等(韩晨静，2011)。与桉树(Eucalyptus spp.)(Carr et al., 1984)、垂花树莓(Arbutus unedo)(Sealy，1949)、栓皮栎(Quercus variabilis)(Molinas et al., 1993)和北美红杉(Sequoia sempervirens)(Del Tredici，1995)等树种类似，银杏也能产生树瘤，即垂乳。银杏垂乳在日本被称作“树奶”、“树乳”(chichi，nipple or breast)(Fujii，1895)，在美国被称作“树瘤”(burls)、“木块茎”(lignotuber)或“气生根”(aerial root)(Del Tredici，1992a; 1992b; 1997)，在俄罗斯也被称作“气生根”(Natalia，1994)，而在我国则被称为“钟乳”或“钟乳状物”(stalactite)(Li et al., 1991)。垂乳根据其着生的位置不同分为根生垂乳(rooted chichi，也称作基生垂乳，Basal chichi)、干生垂乳(stemmed chichi)和枝生垂乳(branched chichi)3种类型(邢世岩，1996)。Fujii(1895)首先将银杏树瘤称之为“树乳”，并通过解剖认为垂乳是一种病理结构，起源于枝干上的隐芽。银杏枝生垂乳的发生、发育(Del Tredici，1992a; 1992b; 1997)、形态(Molish，1927; Seward，1933; Natalia，1994)、解剖结构(Li et al., 1991; Barlow et al., 2007)和生态学功能(邢世岩，1996; 邢世岩等1996)均有相关报道，但相关研究还较少，其形态学本质目前还没有定论。

银杏根生垂乳的产出能增强苗木对不良环境，尤其是较差立地条件的适应性(Del Tredici，1992a)。根生垂乳在受干扰较强的立地条件下发生率较高(Del Tredici，1992b)，外界机械损伤等刺激可能是诱发根生垂乳发生的原因之一，但这方面的研究国内未见报道。Del Tredici(1992b； 1997)虽然做了平茬、平放等处理对根生垂乳影响的研究，但只探讨了处理对垂乳发生率及苗木的影响。本文通过移栽、平茬、平放等措施处理不同苗龄的银杏苗，研究不同处理方法对根生垂乳发生、形态、生物量和含水量特性的影响，通过剖析根生垂乳的向性生长，探讨垂乳发端原因，通过与根的对比和根生垂乳不定根的剖析，探讨根生垂乳的形态学本质 。

以山东农业大学林学试验基地内银杏实生苗为试材，该实生苗分别播种于2008年4月、2011年4月和2012年4月，供试苗木均生长良好、无病虫害且未受外界干扰。

2011年11月，采用平茬、平放和移栽3种方式对供试苗木进行处理。平茬为距离地面10 cm处将苗木平截，平放即将苗木倾斜45°角放置，移栽即将苗木起苗后就地栽植，对照即不做任何处理。1年生苗木为2012年4月新播种苗木，全部作为对照；2和5年生苗木均设置平茬、平放、移栽3种处理，并分别设置对照。每个处理60株，3个重复，随机区组栽植。2012年11月起苗后对苗木根生垂乳的发生率、单株垂乳数，垂乳基径、长度，垂乳上不定根数目、长度，垂乳和根的皮厚，垂乳和根以及木质和皮的鲜质量、干质量等指标进行测定，对典型根生垂乳进行拍照并绘图。

用游标卡尺测定清洗干净的根生垂乳的基径、长度，测定2次，取平均值。

用卷尺测定根生垂乳不定根长度(精确到0.1 cm)，测定2次，取平均值。

用游标卡尺测定与木质部分离的新鲜的皮的厚度，此处皮厚包括周皮、皮层、韧皮部和形成层的厚度，每个试材测定2次，取平均值。

先用精天JA2003A千分之一电子天平测定试材的总鲜质量，然后分离试材的木质与皮部，立即测定。木质所占比例(%)=试材木质鲜质量/试材总质量×100。将干质量测定后的材料置于烘箱105 ℃杀青0.5 h后，在80 ℃将材料烘至恒质量。材料含水量(%)=(材料鲜质量-材料干质量)/材料鲜质量×100。

用Excel软件对数据进行处理，SAS8.2统计分析软件进行分析，方差分析采用 Y_ij =μ + τ_i + ρ_j + ε_ij随机模型。多重比较采用新复极差检验(Duncan’s multiple-range test)，即最短显著差数法(SSR-shortest significant ranges)进行。两两比较采用T-检验法进行。

Del Tredici(1992a)考察天目山银杏时发现了长在树干基部的垂乳并称之为基生垂乳。银杏树干基部的垂乳部分从树干上发生，是干生垂乳；另一部分从地面以下发生，称之为根生垂乳。根生垂乳均从苗木根茎转换区域产生(图 1、图 2-1～3)。从形态上看，根生垂乳与常规的根不同，呈粗而短的圆锥状，通常基部较宽、顶端钝圆(图 1、图 2-1～5)。与枝生垂乳、干生垂乳不同的是，根生垂乳在1年生苗木上就能发生。1和2年生苗木的根生垂乳木质化程度较低，顶端肉质，呈乳白色。 5年生苗木的根生垂乳，距顶端0~1.0 cm范围内呈肉质，皮光滑且颜色较淡，与根明显不同；顶端以外的区域皮有小的开裂，颜色与根相似，木质化程度较高。

	图1 银杏根生垂乳示意 Fig.1 Diagrammatic sketch of rooted chichies of Ginkgo biloba ST：茎；NC：初生垂乳；MC：成熟的垂乳； RT：根；AR：不定根；NAR：初生不定根。 ST: shoot; NC: nascent chichi; MC: mature chichi; RT: root; AR: adventitious root; NAR: nascent adventitious root.

图2 不同处理对银杏苗木根生垂乳影响 Fig.2 Infulence on rooted chichies of G.biloba seedling by different treatments 1.1年生苗木根生垂乳；2.2年生对照苗木上根生垂乳；3.5年生对照苗木上根生垂乳；4.2年生平茬苗木上根生垂乳；5.2年生移栽苗木上根生垂乳；6.2年生平放苗木上根生垂乳；7.5年生平放苗木上根生垂乳；8.5年生平放苗木上根生垂乳；9.5年生平茬苗木上根生垂乳腐烂的不定根。 1. Rooted chichi of 1-age seedlings; 2. Rooted chichi of 2-age contrast seedlings; 3. Rooted chichi of 5-age contrast seedlings; 4. Rooted chichi of 2-age stumped seedlings; 5. Rooted chichi of 2-age transplanted seedlings; 6. Rooted chichi of 2-age seedlings which have been kept plat; 7. Rooted chichi of 5-age seedlings which have been kept plat; 8. Rooted chichi of 5-age seedlings which have been kept plat; 9. Cankered adventitious roots on rooted chichi of 5-age stumped seedlings.

1年生苗木根生垂乳发生率为22.00%；2年生苗木中，平茬的根生垂乳发生率最高，为58.82%，移栽为42.22%，平放为34.86%，对照的垂乳发生率最低，为33.33%。5年生苗木中，平茬苗木根生垂乳发生率为87.27%，对照为76.09%，平放和移栽的垂乳发生率均为100%。

1年生银杏苗木单株根生垂乳数最多为2个，平均为1.11个。2和5年生苗木平茬、平放、移栽3种处理单株垂乳数均大于对照。方差分析显示，同一苗龄处理间差异显著(P_2a=0.010 0< 0.05；P_5a=0.034 1< 0.05)；Ducan检验结果表明，2和5年生苗木中平茬处理单株垂乳数显著大于其他处理(图 3A、图 3D)。

图3 2和5年生不同处理银杏苗木根生垂乳生长特性 Fig.3 Growth characteristics of rooted chichies of 2-age and 5-age G.biloba seedlings under different treatments a，b，c表示α=0.05水平下差异显著性。Ck:对照；St:平茬；Kp:平放；Tr:移栽。下同。A-C: 2年生不同处理银杏苗根生垂乳特性；D-H: 5年生不同处理银杏苗根生垂乳特性。 a，b，c indicate significant difference at α=0.05 level. Ck: Contrast; St: Stump; Kp: Keep plat; Tr: Transplant.The same below. A-C: Characteristics of rooted chichies on 2-age G.biloba seedlings under different treatments; D-H: Characteristics of rooted chichies on 5-age G.biloba seedlings under different treatments.

1年生苗木根生垂乳基径最大为0.8 cm，最小仅为0.1 cm，平均为0.38 cm。2和5年生苗木平茬、平放、移栽3种处理的根生垂乳基径均大于对照，方差分析显示，同一苗龄处理间差异显著(P_2a=0.045 5< 0.05；P_5a=0.040 0< 0.05)；Ducan检验结果表明，2年生苗木中平茬处理垂乳基径显著大于其他处理(图 3B)，5年生苗木中平放处理垂乳基径显著大于其他处理(图 3E)。综合来看，平茬和平放处理对垂乳基径的增加影响明显。

1年生苗木根生垂乳长度最大为0.5 cm，最小仅为0.1 cm，平均为0.20 cm。2和5年生苗木中3种处理的根生垂乳长度均大于对照，方差分析显示，2年生苗木处理间差异显著(P_2a=0.022 7< 0.05)，5年生苗木处理间差异极显著(P_5a=0.000 1< 0.01)；Ducan检验结果表明，2和5年生苗木中平放处理垂乳长度显著大于其他处理(图 3C、图 3F)。3种处理均能增加垂乳长度，但平放效果最明显。

1年生苗木根生垂乳全部和2年生苗木中对照、移栽2种处理没有不定根的产生。2年生平茬苗木根生垂乳不定根平均为2.58条；平放的平均为2.00条。5年生苗木中对照及3种处理不定根数量如图 3G所示，3种处理不定根数均大于对照，方差分析表明，差异极显著(P_5a=0.001 1<0.05)；Ducan检验结果表明，平茬、平放、移栽与对照差异显著(图 3G)，均能促进不定根的产生，移栽的促进作用最明显。

2年生平茬苗木的不定根长度平均为9.44 cm，平放的平均为4.17 cm，T-检验表明，平茬、平放处理不定根长度差异显著(P_2a=0.021 4< 0.05)。5年生苗木中对照及处理的不定根长度如图 3H所示，3种处理不定根长度均大于对照，方差分析表明，差异极显著(P_5a=0.004 5< 0.05)；Ducan检验结果表明，平放、移栽2种处理与对照差异显著(图 3H)，说明二者能促进不定根长度的增加。

1年生苗木根生垂乳皮厚平均为0.31 cm，根的皮厚平均为0.27 cm。2年生苗木中，平放的根生垂乳皮厚最小，平均为0.33 cm，根的为0.27 cm；移栽的根生垂乳皮厚最大，平均为0.50 cm，根的为0.46 cm。根生垂乳皮厚处理间差异极显著(P_2a=0.000 9，图 4A)。5年生苗木中，对照的根生垂乳皮厚最大，平均为0.53 cm，根的皮厚平均为0.37 cm；平放的根生垂乳皮厚平均为0.41 cm，根的为0.40 cm；移栽的根生垂乳皮厚最小，平均为0.51 cm，根的为0.34 cm。根生垂乳皮厚处理间差异极显著(P_5a=0.001 0，图 4B)。由2与5年生综合看，平放处理的根生垂乳皮厚最小。1，2和5年生苗木根生垂乳与根的皮厚T-检验结果显示二者差异极显著(P=0.000 3)。

	图4 不同处理下银杏苗根生垂乳与根皮厚比较 Fig.4 Comparison on burk thick of rooted chichies and roots of G.biloba under different treatments

鲜质量时木质部质量占垂乳质量的比例是衡量垂乳木质化程度的重要指标。1年生苗木根生垂乳木质所占比例平均为16.98%，根木质所占比例平均为25.29%。2年生苗木中，根生垂乳木质所占比例处理间差异极显著(P_2a=0.002 6)，Ducan检验结果显示，平放的根生垂乳木质比例大于其他(图 5A)。5年生苗木中，根生垂乳木质所占比例处理间差异显著(P_5a=0.018 4)，Ducan检验结果显示，平茬、平放、移栽的木质所占比例均明显高于对照(图 5B)，T-检验表明，根生垂乳木质所占比例与根显著极差异(P< 0.000 1)，比1，2年生苗木的木质化程度显著提高。

	图5 不同处理下银杏苗根生垂乳与根木质所占比例比较 Fig.5 Comparison on the proportion of xylon of rooted chichies and roots of G.biloba under different treatments

1年生苗木根生垂乳鲜质量平均为0.385 g，干质量为0.116 g；木质鲜质量平均为0.068 g，干质量为0.020 g；皮鲜质量平均为0.318 g，干质量为0.096 g。2年生苗木中，3种处理对根生垂乳鲜质量影响极显著(P_2a=0.002 5)，对干质量的影响显著(P_2a=0.034 0)，对根生垂乳木质鲜质量(P_2a=0.065 3)、干质量(P_2a=0.323 7)影响均不显著，对皮鲜质量(P_2a=0.000 4)、干质量(P_2a=0.004 7)影响均极显著(图 6A、图 6B)。Ducan检验结果表明，平茬处理的根生垂乳鲜质量、干质量，木质鲜质量、干质量和皮的干质量、干质量均高于对照和其他处理。5年生苗木中，3种处理对根生垂乳鲜质量(P_5a=0.015 7)、干质量(P_5a=0.021 6)的影响均显著，对根生垂乳木质鲜质量(P_5a=0.027 2)、干质量(P_5a=0.036 2)影响均显著，对根生垂乳木质鲜质量(P_5a=0.011 1)、干质量(P_5a=0.028 0)影响也呈显著(图 6C、图 6D)。Ducan检验结果表明，平茬、移栽处理的根生垂乳鲜质量、干质量，木质鲜质量、干质量和皮的鲜质量、干质量均高于对照和其他处理。

	图6 不同处理条件下银杏根生垂乳鲜质量与干质量特征 Fig.6 Fresh weight and dry weight characteristics of rooted chichies of G.biloba under different treatments

1年生苗木根生垂乳含水量平均为70.20%，木质含水量为74.15%，皮的含水量为69.80%； 2年生苗木根生垂乳、木质及皮的含水量均是平茬的最高，分别为73.45%，72.27%和75.02%。木质含水量处理间差异极明显(P_2a=0.000 5)，平茬、平放的显著高于对照及移栽的。

5年生苗木根生垂乳、木质及皮的含水量均为对照的最大，分别为69.89%，65.32%和72.42%，垂乳的含水量处理间差异极明显(P_5a=0.000 4)，与根的含水量差异显著(P_5a=0.012 5)；木质含水量处理间差异极明显(P_5a=0.000 5)，移栽的显著低于其他3种处理，皮的含水量处理间差异明显(P_5a=0.018 6)。与1，2年生苗木相比，5年生苗木根生垂乳木质的含水量降低。

本研究表明，随苗龄的增大，垂乳发生率、单株垂乳数增加。平放、移栽对根生垂乳发生率促进作用明显，平茬能明显增加单株垂乳数，这与Del Tridici(1992b)认为根生垂乳的发生是银杏个体发育的一部分，并且在外界环境干扰较大的情况下容易产生的观点是一致的。平放处理后，根生垂乳均处于水平状态，由于根生垂乳均向地生长(Del Tridici，1997; 付兆军等，2013)(图 2-1～3)，垂乳的生长方向并未沿水平方向延伸，而是向地生长(图 2-6，8)，并且根生垂乳只有1个顶点的生长模式被打破(图 2-6，7)。Barlow等(2007)认为银杏的枝生垂乳是枝干内特定部位维管形成层极度活跃的产物，并推测垂乳的形成与生长素的极性运输有关。植物形成层细胞内生长素由纵向自上往下的运输(Schrader et al., 2003)，可以预测在维管形成层处形成的根生垂乳可能会缺少特定的重力感应区，正在延长的根生垂乳中进入的生长素可能会改变重力引物的方向，生长素过量就引起了垂乳向下生长(Mancuso et al., 2006)。苗木平放处理可能改变了根生垂乳内生长素向顶端运输的平衡，使垂乳内生长素在垂乳的下表面平衡分布，所以会出现垂乳多个顶端现象(图 2-6，7)。由于苗木平放后生长素向原有垂乳极性运输量的减少，而在埋入地下的根茎转换区域积累，使该区域发生的根生垂乳增多(图 2-6，7)，这是平放处理使根生垂乳发生率增高、单株垂乳数增多的可能原因之一。垂乳基径和长度均随苗龄的增大而增加，3种处理中平放处理均能使垂乳基径和长度增加，但平茬、平放对垂乳基径的增加作用明显，平放处理对垂乳长度促进最明显，这与Del Tridici(1997)的研究结果一致。苗木的生长方向可能影响碳水化合物的分配模式(Del Tridici，1992b)，平放使苗木的营养物质分配发生改变，垂乳基径和长度的增加是营养物质分配模式改变的证明之一。

由茎、叶、老根或胚轴上产生的根称为不定根(张宪省等，2005)，根生垂乳上产生的根系位置不固定，所以被认定为不定根。根生垂乳不定根的发生率、数目和长度均随苗龄的增大而增加(付兆军等，2013)。本研究中，平茬与移栽处理对不定根的产生促进作用明显，而平放、移栽处理促进不定根长度增加。平茬之后新生枝叶代谢旺盛，需要大量的水分与养分供应(高玉葆等，2002)，作为吸收水分和养分的主体，根系会快速大幅度的增加，提高植株的水分和养分可获得性(郑士光等，2010)。银杏苗木平茬后，除正常根系的增加外，根生垂乳上不定根数量与长度明显增加，这是银杏自身对外界损伤的一种应对策略。Fujii(1895)曾报道枝生垂乳能产生枝叶，接触地面后能产生根，Del Tridici(1992b)研究发现根生垂乳能产生枝叶，而本研究发现根生垂乳也能大量产生不定根，由此可见，根生垂乳具有明显的营养繁殖的能力。Barlow等(2007)发现银杏枝生垂乳没有顶端分生组织，笔者通过解剖发现根生垂乳也没有顶端分生组织，由这种特殊结构特征很容易联想到根托。根托是一种无叶的枝(Bruchmann，1905)，从茎基部生出，是向地性的，但没有根冠(钟恒等，1997)，一旦根托向下或向土壤伸展时，先端可形成内生性起源的根(Webster et al., 1967)。裸蕨植物中石松类(Lycopsida)、卷柏类(Selaginella)植物具有根托且能从根托上产生不定根(Lu et al., 1996; Kato et al., 1997)，由银杏根生垂乳的特征看，其很可能是根托的一种原始形态，这与Barlow等(2007)的观点一致。将根生垂乳看作是根托，能够解释根生垂乳没有顶端分生组织但却能产生内源性的根和向上生长的枝叶的现象。本研究对1，2和5年生苗木根生垂乳的调查未发现有枝叶产生，说明根生垂乳上枝叶的形成可能与苗龄有关，或者需要特殊的环境条件。5年生苗木根生垂乳上的不定根普遍存在腐烂现象(图 2-9)，原因有待进一步研究。

根生垂乳皮厚随苗龄增大而增加，明显比根的皮厚。平放苗木的根生垂乳皮厚度最小，这可能与根生垂乳生长方向的改变有关。3种处理方式均能提高根生垂乳的木质化程度，根生垂乳木质化程度大于根的木质化程度，这与Barlow等(2007)的结论是一致的。平茬能显著增加根生垂乳、木质和皮的鲜质量和干质量，这与平茬后地上部分营养物质消耗减少、根系吸收的水分及营养物质主要用于根系及根生垂乳的生长有关。根生垂乳的木质和皮的含水量均在60%以上，1，2年生苗木根生垂乳含水量与根的差异不明显，但5年生苗木的根生垂乳的含水量与根差异显著，说明发育成熟或近成熟的根生垂乳与根含水量不同。根生垂乳虽然着生在根茎交界处(Del Tridici，1992b; 邢世岩，1996)，但从上述多个指标看与根差异显著。Fujii(1895)、Li等(1991)、Barlow等(2007)研究表明，干生和枝生垂乳的解剖结构与干和枝明显不同，在这种情况下，根生垂乳有可能是一个独特的器官 ，该器官能储存碳水化合物和矿质营养，是产生和储存抑制芽(suppressed buds)的场所，能够从主干受伤处萌发，向上生长形成幼化的复干；此外根生垂乳还有“攀缘器官”(clasping organ)的作用(Del Tredici，1992a; 1997)。

本研究采用平茬、平放和移栽等措施处理银杏苗木，人为地干扰银杏苗木的生长，结果表明根生垂乳的形态变化明显，形态指标、部分生理指标及生物量均表现出增加的趋势，这暗示根生垂乳这种特殊结构与银杏适应外部环境的能力有关。根生垂乳具有繁殖能力，可能是一种根托的原始形态。长期以来，银杏在我国为什么能作为一个野生种而幸存，被认为是一个谜，这可能与银杏能产生入地能生根、向上形成复干的根生垂乳有关。由此可见，银杏根生垂乳这种特殊结构具有重要的生态学和系统学意义，其具体功能和形态学本质还需要进一步研究。