榕树是热带植物区系中最大的木本树种之一，在热带雨林植物群落中，占据着乔木层、灌木层、藤木层和地表层的一定空间，许多种类一年四季都在开花结果，为热带雨林中的许多动物和微生物等提供了宝贵的食物来源和栖息场所，是国际上公认的热带雨林中的一类关键植物(Janzen，1979；Wiebes，1979；杨大荣，1999)。榕树-榕小蜂共生体系起源于大约9 000万年前(Machado et al.，2001)，榕树需依赖其专一性的授粉蜂传递花粉，而授粉蜂也依赖榕果繁衍后代。

细叶榕(Ficus microcarpa)隶属于桑科榕属，雌雄同株，常绿大乔木，冠幅广展，老树常有锈褐色气根，叶薄革质，狭椭圆形，榕果成对腋生或生于落叶枝叶腋，成熟时黄色或微红色，有些为绛紫色，扁球形，无总梗。细叶榕在中国主要分布于台湾、浙江、福建、广东、广西、湖北、贵州、云南等南方地区，在国外分布于不丹、尼泊尔、锡金、斯里兰卡、印度、缅甸、泰国、越南、马来西亚、菲律宾、日本(琉球、九州)、巴布亚新几内亚和澳大利亚北部、东部直至加罗林群岛等地(张秀实等，1998)。福州又被称为“榕城”，榕树的自然起源与栽培历史为全国之最。

目前，对细叶榕传粉生物学的研究资料相对较少。Lin等(2008)曾对广州和澳大利亚东北部的汤斯维尔市(Townsville)的细叶榕的开花物候，以及细叶榕榕果内种子与虫瘿的产出率进行研究；Chen(2001)和杨惠雯(2011)研究了台北细叶榕的年发育情况和传粉小蜂的年动态变化，并分析了气侯因子对细叶榕榕果发育的影响。细叶榕是福州市的市树，也是福建省的省树，常见于庭院和行道绿化，但福州地区细叶榕传粉生物学的相关研究却未见报道。笔者从2010年11月至2011年11月间，对细叶榕花序和小花的形态结构、发育周期，细叶榕植株的年结实状况，细叶榕自然单果中种子和虫瘿(榕小蜂)的分布以及数量、细叶榕榕果内小蜂种类、数量及比例等进行系统研究，比较不同地区的细叶榕的传粉生物学特性，以期为榕-蜂协同共生研究提供基础资料，为城市绿化和热带雨林生物多样性保护提供科学依据。

细叶榕分布于福建省福州市金山区(119° 16' 02″E，26°02'59″N，样地A)和福州市闽侯镇(119° 12'48″E，26°01'48″N，样地B)2个样地内。样地A中有63株细叶榕，树龄约15年，编号为A1～63；B样地中有22株细叶榕，树龄约10年，编号为B1～22。细叶榕的榕果内共生或寄生着许多昆虫，隶属于膜翅目(Hymenoptera)、细腰亚目(Apocrita)、小蜂总科(Chalcidoidea)。

2010年11月至2011年11月间，每周对A，B样地中的细叶榕进行一次定时、定点标记观察，记录细叶榕榕果的年发育状况，记录各个发育时期花序的直径、颜色及发育状况，利用数码相机(Olympus μ1060)和体视显微镜(Nikon SMZ800)，对细叶榕各个时期的花序进行解剖观察拍照，观察花序苞口的形态结构，并统计数量；观察雌花期榕果内的雌花分层状况，测量雌花各部分长度，统计雌花数量；每月采集1批(每批约30个)将要出蜂的雄花期榕果，掰开后单果放入纱网袋(120目)中，让榕小蜂完全羽化自然出蜂后，用棉球蘸少许乙醚将小蜂熏死，收集每个果内羽化出的所有小蜂，对小蜂种类进行分类、鉴定和统计后，置于75%酒精瓶内保存，未知小蜂标本送至中国科学院动物研究所鉴定；统计雄花期榕果内种子、虫瘿、败育花和雄花的数目；分别在2010年12月、2011年5月和9月3批次采集正处于间花期初期的细叶榕榕果，每次每批采摘不少于70个榕果带回实验室，详细统计进入每个花序腔内的传粉小蜂数量，并在体视显微镜下测量传粉小蜂产卵器长度。利用SPSS 13.0软件对所调查数据进行统计分析。根据福州市气象台提供的资料绘制2010年11月至2011年11月间福州地区的月均气温、月总降水量和月总日照数变化(图 2)。

图 1 细叶榕花序与花的形态结构 Fig. 1 The morphologica structure of the syconia and flowers of F． microcarpa A: 雌前期榕果; B: 雌花期榕果; C: 雌花柱头顶面观; D: 长花柱雌花; E: 短花柱雌花; F: 间花期初发育的雄花; G: 雄花 期发育成熟的雄花，花药开裂; H: 间前期榕果; I: 雄花期榕果，可见雄花( 灰色箭头所示) 、虫瘿( 白色箭头所示) 以及种 子( 黑色箭头所示) ; J: 花期交叠现象。A: The syconium in pre-female phase; B: The syconium in female phase; C: The apical view of stigmas; D: A long-style female flower; E: A short-style female flower; F: A preliminary developed male flower in inter-flower phase; G: A mature male flower in male phase，with anther dehiscence; H: The syconium in inter-flower phase; I: The syconium in male phase，with male flowers ( show in gray arrow) ，galls ( show in white arrow) and seeds ( show in black arrow) visible; J: Flowering overlap phenomenon．

	图 2 细叶榕榕果发育的年动态变化 Fig. 2 The dynamic changes of fig development of F． microcarpa in one year

通过对细叶榕榕果发育长达1年的观察，参照Galil等(1968)的标准，将细叶榕榕果的发育划分为以下5个时期。

雌前期(pre-female phase，Ⅰ期):此期为花序芽形成，花原基不断发育至雌花发育成熟，苞片通道开放之前。发育初期，榕果由3片基部着生的总苞片所包裹。随着发育，榕果突破苞片，此时榕果为浅绿色，表面被白色短柔毛。细叶榕的花序由一个几乎完全封闭的中空肉质球形花托和腔内的各种小花组成(图 1A)。花托顶端有一个很小的开口，称为苞口，它是榕小蜂进入榕果内腔的唯一通道，也是各种榕小蜂羽化完成后离开榕果的主要通道，苞口是调节榕树与传粉小蜂之间高度专一性的第一道物理性屏障(甄文全等，2004)。苞口通道上生长98(片SD=8，n=33)的苞片，在雌前期初期，榕果内部几乎被构成苞口通道的苞片占满。随着榕果的发育，榕果内逐渐出现空腔，雌花开始发育，其花瓣明显高于雌蕊，并占据榕果的大部分空间。Ⅰ期榕果苞口紧闭。此期历时15～40天，但在越冬期，Ⅰ期最长达3个月。

雌花期(female phase，Ⅱ期):此期从雌花发育成熟至传粉榕小蜂进入榕果传粉(或产卵)，榕果苞口关闭为止。榕果直径约为7.31 mm(SD=1.27，n=33)，果皮绿色，基部苞片宿存，表面有较多短柔毛，并且常伴有许多浅黄色至褐色的斑点。榕果内腔壁上生长着244朵(SD=43.86，n=33)雌花，花被3～4片，白色透明状；花柱侧生，呈管状，稍弯曲，末端钝尖，柱头不粘连(图 1B，C)。子房椭圆形，白色，表面光滑，有些子房表面具有粉色斑点；雌花分层，靠近果壁的雌花花柄或子房柄没有，或很短，但花柱长(称为长花柱雌花，见图 1D，花柱长度0.70 mm，SD=0.11，n=50)；靠近果腔的雌花有花柄或子房柄但花柱短(称为短花柱雌花，见图 1E，花柱长度0.32 mm，SD=0.07，n=50)。苞口苞片上翘，苞口开放，形成通道，此期腔内有较大的空隙，携带花粉的传粉小蜂从苞口进入榕果内授粉或产卵。Ⅱ期历时3～10天。

间花期(inter-floral phase，Ⅲ期):此期被授粉或被榕小蜂产卵的雌花发育成种子或虫瘿，雄花开始发育(图 1F)直至发育即将成熟(图 1H)。榕果果皮颜色多样，有黄绿色、浅黄色、红色，在寒冷季节还能看到榕果呈棕褐色。苞口关闭，苞口上常留有小蜂残翅。授粉后雌花柱头逐渐枯萎脱落，胚珠发育成种子；产卵后雌花子房开始膨大、硬化形成虫瘿，虫瘿由乳白色逐渐变为黄色。未被传粉或产卵的雌花则停止发育，逐渐枯萎，形成败育花。榕果内的空间因种子、瘿花和雄花的发育被迅速占满(图 1H)。Ⅲ期历时15～40天，但在越冬期，Ⅲ期最长可达5个月。

雄花期(male-phase，Ⅳ期):此时期从榕果果壳变红变软，雄花发育成熟，至榕小蜂羽化，携带花粉出飞为止。此期榕果的直径约11.19 mm(SD=1.60，n=33)，榕果内分层明显，种子、虫瘿和雄花的数目见表 1。雄花为半集生分布，相对集中于近苞口的一侧，雄花已发育成熟，花瓣3～4片，雄蕊通常1枚，偶见2枚，花药肾形，花丝短，淡绿色，花粉白色(图 1G，I)。榕果内花药/胚珠比(anthers/ovules ratio，A/O ratio)为0.087(SD=0.04，n=83)，小于0.16，由此可以推断其传粉小蜂的传粉方式为主动传粉(Kjellberg，2001)。此期苞口苞片开裂，通道苞片变黄变软，通道再次形成，雌花、瘿花脱水萎焉，榕果内的空腔逐渐变大，以满足小蜂行为活动的需要。传粉小蜂的雄峰先从虫瘿内掘孔爬出，有些雄峰在生活着雌蜂的虫瘿上开凿洞口与雌蜂交尾，有些雄峰则爬到榕果苞口处开凿出蜂口。交尾过后，传粉小蜂的雄峰大多留在榕果内直至死亡，雌蜂能利用前足基节上的花粉刷主动采集花粉，装入胸部的花粉囊中，之后携带花粉飞离榕果，寻找并进入雌花期榕果产卵和授粉，从而进入下一轮生活周期。此期经历3～10天。

表 1 细叶榕雄花期榕果内种子和小蜂的产出率（x±SD,n =83) Tab.1 The production of seeds and wasps in male-phase syconia of F. microcarpa

表 1 细叶榕雄花期榕果内种子和小蜂的产出率（x±SD,n =83) Tab.1 The production of seeds and wasps in male-phase syconia of F. microcarpa 种子数 Number of seeds 虫癭数 Number of galls 不育花数 Number of sterile flowers 雄花数 Number of male flowers 种子产出率 Production ratio of seeds ( % ) 成虫癭率 Production ratio of galls ( % ) 33 ±29 56 ±33 153 ±54 21 ±9.26 13.64 23.14

花后期(post-floral phase，Ⅴ期):此期从小蜂出飞结束到榕果腐烂落地为止。榕果果皮颜色多样，从黄色至绛紫色均可见到。榕小蜂全部从榕果出飞后，榕果内壁分泌少量透明的汁液，果壁变软，甜而多汁，经常引来鸟类、昆虫等多种生物前来觅食，从而完成种子的传播。大多数的Ⅴ期榕果在榕树上持续5～15天，但也有少量榕果长期挂在榕树上。

细叶榕常年挂果，在每年的4—8月为花序芽萌发高峰期，单株每年结果1～4次(图 2)，其中1年结3次果的植株数量最多，占总数的42.35%；细叶榕榕果从雌前期至花后期的发育时间长短因季节而异，在10月至翌年3月较为干冷的季节(图 3)，细叶榕榕果发育较慢，通常需要3～6个月，且在10月有短暂的无果间隙期(图 2)；在4—9月较为湿热的季节(图 3)，榕果发育明显变快，发育周期仅需要1～2个月(图 2)，表明榕果发育与水热条件密切相关，而榕小蜂发育与榕果发育同步。细叶榕株间、株内异步，同一细叶榕植株上常见榕果的不同发育期交叠现象，即同一植株上生长着不同发育期的榕果(图 1J)，往往前一个发育期的榕果未落，新一批榕果又开始发育了，表明细叶榕的株内异步性明显。这种株内异步，即花期交叠的现象在榕果发育迅速的4—8月更显频繁。

	图 3 福州地区全年的月均气温，月总降水量和日照数变化 Fig. 3 The monthly average temperature，monthly total precipitation and sunshine in one year at Fuzhou

在5，9，12月分3次统计进入细叶榕Ⅱ期榕果内传粉小蜂数量，结果表明5月未进蜂的果数明显多于9月和12月，而平均进入单个Ⅱ期榕果内传粉小蜂数量极显著低于9月和12月(表 2)，这是由于5月Ⅱ期的榕果处于高发阶段(图 2)，Ⅱ期的榕果数量远远多于此时从雄花期榕果内出飞的小蜂数量，因此，4 4%的榕果没有进蜂，39%的榕果仅进蜂1只，多只蜂进入1个榕果的现象极为少见。在秋冬季(9月和12月)，榕树上Ⅱ期榕果的数量比5月少很多(图 2)，因此，没有进蜂的榕果数量极少，少量的榕果出现进入多只蜂的现象，单果进蜂数量仍以1～2只占绝对优势。

表 2 雌花期单果进蜂数量统计 Tab.2 Statistics on the number of fig wasps entered per female-phase syconium

表 2 雌花期单果进蜂数量统计 Tab.2 Statistics on the number of fig wasps entered per female-phase syconium (n=70) 月份 Month 指标 Indicators 单果进蜂数量The wasps number in B-phase syconium 平均值 Mean 0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 12 16 5 榕果数 Number of syconium 53 47 11 4 2 0 0 1 1 0 1 0 0 1.49 aA 百分比 Percantage ( % ) 44 39 9 3 2 0 0 1 1 0 1 0 0 9 榕果数 Number of syconium 0 10 7 6 1 5 1 0 0 0 0 0 0 2. 57 bB 百分比 Percantage ( % ) 0 33 23 20 3 17 3 0 0 0 0 0 0 12 榕果数 Number of syconium 3 21 10 4 0 3 0 0 2 1 2 2 2 3. 38 bB 百分比 Percantage ( % ) 6 42 20 8 0 6 0 0 4 2 4 4 4 ①平均值后面不同小写字母表示差异显著（P <0. 05),不同大写字母表示差异极显著（P <0. 01)。The different lowercase letters behind the average value indicate the significant difference on the level of P <0. 05. The different capital letter indicate the significant difference on the level of P <0.01.

细叶榕榕果内小蜂属于小蜂总科中的6个科(亚科)12个属的17个种(图 4)，其中传粉小蜂为榕小蜂科的Eupristina verticillata(Waterston，1921)，传粉小蜂雌蜂的体色为棕黑色，全身被毛，复眼暗红色，单眼3只，中胸腹部侧面有花粉袋，前足基节有花粉刷，其传粉方式为主动传粉(张彦杰等，2011)；其余16种是分别属于隐针榕小蜂亚科( Epichrysomallinae)、金小蜂科(Pteromalidae)、广肩小蜂科(Eury tomidae)和刻腹小蜂科(Ormyidae)的非传粉小蜂。传粉小蜂是优势种(图 4)，在榕果中普遍存在，数量由几十只到上百只不等；非传粉小蜂中Odontofroggatia galili、Walkerella microcarpae、 Sycophila sp． 1、Sycophila sp． 2和Philotrypesis okinavensis等6个种为常见种，其余11个种为偶见种。细叶榕榕果内的小蜂种类和数量呈现明显的季节性，2—6月间，每月出现的榕小蜂种类较少，仅3～4种，但单果内榕小蜂数量较多，平均为59只；7月至翌年1月间，每月出现的榕小蜂种类较多，达6～13种，但单果内榕小蜂数量较少，平均为40只。单果中小蜂种类与数量之间、传粉小蜂数量与非传粉小蜂数量之间均呈负相关关系。

	图 4 各种小蜂在群落中的数量百分比 Fig. 4 Percentage of all kinds of wasps in the community

榕果发育株内异步，即榕果发育周期交叠频繁是细叶榕榕果发育最显著特点。福州地区榕果发育周期交叠的现象频繁发生在湿热的4—9月；而林淑玲(2008)对广州细叶榕榕果发育过程研究表明:在广州，花序榕果发育周期交叠频繁的现象既发生在湿热的季节，也同样频繁发生在干冷的季节。花期交叠频繁现象在香港(Corlett，2006)、台北(Chen et al．，2004)，以及具有非季节性气候的新加坡(Corlett，1984)均被观察到，因此株内异步性现象不太可能是榕树对季节性气候的适应性反应。

与榕树的其他种类相比，细叶榕结实率存在普遍较低的现象(于慧等，2004；杨大荣等，2005；尧金燕等，2005；石章红等，2006；吴文珊等，2012)，例如福州细叶榕结实率13.64%，香港细叶榕结实率5%(Corlett，2006)，广州细叶榕结实率16.58%(Lin et al.，2008)，在新加坡超过1/3的榕果不结种子(Corlett，1990)，而上述地区的细叶榕均存在榕果发育周期频繁交叠现象，但在澳大利亚东北部的汤斯维尔市(Townsville，19°25' S，146°8' E)的细叶榕的花期每年1～3个，通常2个，每个花期持续的时间较一致，通常为1个月左右，很少有交叠的情况出现，而其榕果结实率为24.35%(林淑玲，2008)，显著高于福州(26° N)、广州(23° N)、香港(21°N)、新加坡(1°N)等地细叶榕的结实率，因此，笔者认为细叶榕柱头较长且弯曲，每个柱头独立，没有形成有利于传粉和花粉粒萌发的联合柱头平台(Syn-stigma)，雌花花柱长度的不齐整(图 1B，C)，可能是细叶榕种子产出率较低的原因之一；依据迄今为止的报道，细叶榕榕果内已发现的非传粉小蜂种类多达33种(Ishii，1934；Hill，1967；Chang，1983；Ramirez et al.，1988；Beardsley，1998；Figueiredo et al.，1995；Chen et al.，1999；Farache et al．，2009，张彦杰等，2011)，其中造瘿者为22种。细叶榕是目前所知榕树榕果内小蜂种类最多的树种之一，大量存在的非传粉小蜂必然与传粉小蜂争夺有限的雌花资源，这可能是细叶榕种子产出率较低的主要原因。为了确保自身的繁衍，细叶榕必须通过增加年花期数(结果批次)以增加种子的产出，从而出现花期交叠频繁的现象。

细叶榕雌花期的雌花有长花柱雌花和短花柱雌花之分。传粉小蜂产卵器平均长度约为0.59 mm(SD=0.07，n=30)，比短花柱雌花花柱(0.32 mm)长，但比长花柱雌花花柱(0.70 mm)短。由于传粉小蜂产卵时，将产卵针沿着花柱插入子房，并将卵产在子房的珠被与珠心之间才能孵化成虫瘿。因此，长花柱雌花有可能担负雌花的功能，而短花柱雌花担负瘿花的功能。雌花花柱长度的不齐整性降低了传粉小蜂的产卵效率，使雌花不被小蜂完全利用，部分雌花得以受粉并形成种子。大多数位于近腔层的短花柱雌花的子房形成虫瘿，有利于雄花期榕小蜂的出飞与交配，而大多数位于近壁层的长花柱雌花的子房形成种子，有时在近壁层也会发现少数虫瘿，可能是非传粉小蜂从果外将产卵针刺穿果壁产卵的结果。细叶榕雌花花柱长度、传粉小蜂的产卵器长度随细叶榕所处地理位置的变化而发生变化(林淑玲，2008)。

福州细叶榕雌花期单果进蜂数量以1～2只占绝对优势，这与Chen等(2004)研究的台北细叶榕雌花期单果进蜂量是一致的。目前的研究结果表明:榕果为直径小于1.5 cm的小型果时，无论是雌雄异株的歪叶榕( F． cyrtophylla)(石章红等，2006)，还是雌雄同株的垂叶榕(F． benjamina)(尧金燕等，2005)、钝叶榕(F． curtipes)(张凤萍等，2008)和大叶榕(F． virens)(吴文珊等，2012)，其自然条件下雌花期单果进蜂数量均以1～2只占绝对优势；榕果为直径2～5 cm的中型果时，例如粗叶榕( F． hirta)(于慧等，2004)、鸡嗉果榕(F． semicordata)(王秋艳等，2003)和聚果榕( F． racemosa)(杨大荣等，2005)，其雌花期单果进蜂数量以3～6为佳，使雌花受精形成种子率和榕小蜂繁殖率达到最高；而直径大于5 cm的大果型榕果，如大果榕(F． auriculata)(彭艳琼等，2003)，薜荔( F． pumila)(陈勇等，2003)、爱玉子(F． awkeotsang)(吴文珊等，2008)，其雌花期单果进蜂数量需在8～10只以上，才能使种子形成率和成虫瘿率达到理想水平。可见，雌花期单果进蜂数量与榕果大小、榕果内花的数量，以及榕果果腔空间大小成正相关。细叶榕雌花期榕果单果进蜂量以1～2只占绝对优势是榕-蜂协同进化的结果，它使个体小，数量多的榕果能够获得有效进蜂，既保证了传粉小蜂在榕果狭小能够有效传粉，也保证了榕树自身的高结实率。