文章信息
- 王琪, 严善春, 徐波
- Wang Qi, Yan Shanchun, Xu Bo
- 红松的化学防御及冷杉梢斑螟和赤松梢斑螟的生存策略
- Two Dioryctria Species with Different Survival Strategies to Adapt to Chemical Defense of Host Plant Pinus koraiensis
- 林业科学, 2012, 48(7): 79-85.
- Scientia Silvae Sinicae, 2012, 48(7): 79-85.
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文章历史
- 收稿日期:2010-11-25
- 修回日期:2011-03-22
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作者相关文章
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3. 国家林业局森林病虫害防治总站 沈阳 110034
2. Institute of Forest Protection of Heilongjiang Academy of Forestry Harbin 150040;
3. General Station of Forest Pest Management of State Forestry Administration Shenyang 110034
植物与昆虫在长期的进化过程中,形成了相互适应的机制。已有研究表明:植物次生物质在植物对植食性昆虫的化学防御中起重要作用,会引起植食性昆虫忌避、拒食、中毒或干扰其消化和营养吸收(钦俊德,1987)。苯丙氨酸解氨酶(phenylalanin-ammonialyase,PAL)、多酚氧化酶(polyphenol oxidase,PPO)、过氧化物酶(peroxidase,POD)、超氧化物歧化酶(superoxide dismutase,SOD)、过氧化氢酶(catalase,CAT)是植物次生物质生成过程中的关键酶,其活性的改变标志植物化学防御体系正在发生改变(Wu et al.,2009)。植食性昆虫为克服植物防御体系改变对其产生的毒害作用,主要采用解毒、避毒、选择性贮毒等方式进行适应(Feng et al., 2008)。其中利用解毒酶系进行解毒和排毒是其适应植物次生物质的重要方式,幼虫体内各种解毒酶有机结合所发挥的解毒作用,是决定昆虫食性的重要因素。谷胱甘肽S-转移酶(glutathione S-transferase,GST)、羧酸酯酶(carboxylesterase,CarE)、多功能氧化酶(multi-function oxidase,MFO)是昆虫体内的主要解毒酶系,在代谢植物次生物质过程中发挥重要作用(Hemingway et al.,1987)。超氧化物歧化酶(superoxide dismutase,SOD)、过氧化物酶(peroxidase,POD)、酚氧化酶(phenoloxidase,PO)、几丁质酶(chitinase,CT)为昆虫体内重要的保护酶(Felton et al.,1995;Kramer et al.,1998;Barbehenn,2002)。SOD、POD能抵抗植物活性氧物质对昆虫的毒害;PO除了参与昆虫抗氧化反应,同时也是昆虫表皮鞣化的重要酶系;CT则与幼虫角质层转化、转移与营养消化有关。因此,昆虫保护酶的活性与昆虫生长密切相关,是其赖以生存的重要防御物质。
红松(Pinus koraiensis)是我国北方地区珍贵树种,以其重要的生态及经济价值备受关注。冷杉梢斑螟(Dioryctria abietella)和赤松梢斑螟(D. sylvestrella)是红松主梢和球果的重要害虫,常常伴随发生,导致红松种子的质量和产量大幅下跌、树干分叉、材质和出材率明显下降,严重影响林区的经济效益和生态建设。二者虽是同属近缘种,但其生物、生态学习性却不尽相同,前者常一果多虫,无转移危害习性;后者常一果一虫,在果、梢间转移危害(徐波等,2010)。本研究通过分析1,3,5龄冷杉梢斑螟、赤松梢斑螟幼虫中肠内上述解毒酶和保护酶的活性,探讨2种梢斑螟幼虫生存策略的差异,及与寄主植物化学防御的相互作用关系,为有效防治2种害虫提供理论依据。
1 材料与方法 1.1 供试昆虫2009年5月下旬至9月下旬,在林口林业局刁翎经营所的红松种子园内,采集发育一致的1,3,5龄冷杉梢斑螟、赤松梢斑螟幼虫于-80 ℃下保存,备用,测定幼虫的解毒酶、保护酶活性。
1.2 供试植物分别在冷杉梢斑螟、赤松梢斑螟1,3,5龄幼虫发生期,采集40年生红松健康及被害主梢、球果,冷冻保存,测定其防御酶活性。
1.3 植物防御酶活性测定 1.3.1 试验仪器Ultrospec 4300 pro紫外可见光分光光度计(爱默生生物科学有限公司)、电热恒温水浴锅(上海森信实验仪器有限公司)、D-37520冷冻离心机(德国)、电子天平(奥豪斯国际贸易上海有限公司)。
1.3.2 试验方法分别取1.0 g鲜样,液氮研磨,在液氮研磨液内加入0.05 mol·L-1磷酸缓冲液6mL,冰浴研磨至匀浆。多酚氧化酶活性测定参照Stout等(1998),在液氮研磨液内加入0.05 mol· L-1聚乙烯吡咯烷酮磷酸缓冲溶液6 mL,充分研磨成匀浆并转入离心管,30 ℃水浴中恒温3 min,加入400 μL Triton X-100振荡摇匀,在4 ℃条件下10 000 r·min-1冷冻离心15 min,取上清液,以△OD 470 nm处每min吸光度变化0.01为1个酶活力单位U·mg-1。苯丙氨酸解氨酶的活性测定参照Liu(2002),在液氮研磨液内加入5 mL 0.1 mol·L-1巯基乙醇硼酸缓冲溶液和1 mL10%聚乙烯吡咯烷酮,冰浴研磨至匀浆,4 ℃条件下10 000 r·min-1离心10 min,取上清液,以△OD 290 nm处吸光度变化0.01为1个酶活力单位U·mg-1。超氧化物歧化酶活性的测定采用氮蓝四唑染色法(Ali,2005),以单位时间内抑制光化还原50%的氮蓝四唑为1个酶活性单位U·mg-1。过氧化物酶活性测定采用愈创木酚法(Allison et al.,2004),在液氮研磨液内加入0.1 mol· L-1的磷酸缓冲液6 mL,冰浴研磨至匀浆。4 ℃下,10 000 r·min-1离心10 min,取上清液,以△OD 470 nm每min吸光度变化0.01为1个酶活力单位U·mg-1。过氧化氢酶活性的测定采用过氧化氢氧化法(Dhindsa et al.,1981),以△OD 240 nm每min吸光度变化0.01为1个酶活力单位U·mg-1。
1.4 昆虫解毒酶、保护酶活性测定 1.4.1 试验仪器Ultrospec 4300 pro紫外可见光分光光度计(爱默生生物科学有限公司)、电热恒温水浴锅(上海森信实验仪器有限公司)、D-37520冷冻离心机(德国)、电子天平(奥豪斯国际贸易上海有限公司)。
1.4.2 试验方法1) 昆虫解毒酶活性测定方法多功能氧化酶活性测定参照Hansen等(1971)方法,幼虫解冻后,加入3 mL 0.1 mol·L-1、pH 7.8磷酸缓冲液,冰浴条件下充分匀浆3~4 min,4 ℃,10000 r·min-1下离心15 min,上清液即为MFO酶源,以对硝基苯酚做标准曲线,酶活力以μmol·mg-1min-1表示。谷胱甘肽S-转移酶活性测定参照曹挥等(2003)方法,将幼虫解冻,用冰冷的66 mmol·L-1、pH 7.0磷酸缓冲液漂洗3次,加入5 mL 66 mmol·L-1、pH 7.0磷酸缓冲液,冰上充分匀浆3~4 min,4 ℃,10 000 r·min-1下离心10 min,上清液即为GST酶源; 用66 mmol·L-1、pH 7.0磷酸缓冲液稀释20倍用于测定酶活性,酶活力以U·mg -1表示。羧酸酯酶活性测定参照王光峰等(2003)方法,用预冷的0.04 mol· L-1、pH 7.0磷酸缓冲液漂洗解冻幼虫3次,加入0.04 mol· L-1、pH 7.0磷酸缓冲液5 mL,冰浴条件下充分匀浆,4 ℃,12 000 r·min-1离心15 min,上清液即为CarE酶源; 用0.04 mol· L-1、pH 7.0磷酸缓冲液稀释50倍用于测定酶活,以α-萘酚制作标准曲线,酶活力以mmol·mg-1min-1表示。
2) 昆虫保护酶活性测定方法酚氧化酶活性测定参考黄琳(2005)瑞方法,用预冷的0.2 mol· L-1、pH 7.0磷酸缓冲液漂洗解冻幼虫3次,加入2 mL 0.2 mol· L-1、pH7.0磷酸缓冲液在玻璃匀浆器中,冰浴条件下充分匀浆2~3 min,4 ℃,10 000 r·min-1离心15 min,上清液即为酚氧化酶液。分别加入2 mL 0.2 mol· L-1、pH 7.0磷酸缓冲液,0.5 mL酶液,立即混匀,37 ℃温浴5 min,加入0.5 mL 0.04 mol· L-1邻苯二酚,于37 ℃振荡反应5 min,再加入0.3 mL 5% SDS溶液终止反应,于412 nm处测定OD值,酶活力以U·mg -1表示。用预冷的0.05 mol· L-1、pH 7.0磷酸缓冲液漂洗解冻幼虫3次,加入2 mL 0.05 mol· L-1、pH 7.0磷酸缓冲液,冰浴条件下充分匀浆2~3 min,4 ℃,10 000 r·min-1下离心20 min,上清液即为酶源。超氧化物歧化酶(SOD)和过氧化物酶(POD)活性测定参照兰亦全(2004)的方法,酶活力单位U·mg-1。几丁质酶活性测定参照周利琳等(2009)方法,用冰冷的0.1 mol· L-1、pH 6.6磷酸缓冲液漂洗解冻幼虫3次,加入0. 1 mol·L-1、pH 6.6磷酸缓冲液3 mL,冰浴条件下充分匀浆2~3 min,4 ℃,10 000 r·min-1离心15 min,上清液为待测酶液。根据N-乙酰氨基葡萄糖(NADG)标准曲线计算几丁质酶活力,酶活力单位以μmol·mg-1min-1表示。
植物、昆虫样品每种处理均重复测定3次。采用考马斯亮蓝法测定蛋白质含量(Bradford,1976)。
1.5 数据分析使用SPSS 11.5软件计算酶活性的平均值和标准差,采用多因素方差分析酶在α=0.05和α=0.01水平下各组变量的差异显著性。
2 结果与分析 2.1 红松不同部位防御酶活性随幼虫龄期的变化趋势红松整个生长季一直受赤松梢斑螟、冷杉梢斑螟幼虫危害。赤松梢斑螟主要危害主梢、球果,成虫将卵产在红松当年生轮生枝基部或球果基部,1龄幼虫就地取食,后转移至球果危害;5龄老熟幼虫由球果转移至2年生轮生枝基部取食越冬。冷杉梢斑螟幼虫始终在红松球果内部危害。本研究测定了幼虫发育至1,3,5龄对应时期,健康、被害寄主红松主梢、球果防御酶活性,分析结果表明:红松的生长发育期、取样部位、被害与否及虫龄,对红松多酚氧化酶、苯丙氨酸解氨酶、超氧化物歧化酶、过氧化物酶、过氧化氢酶活性均有影响。
健康红松组织防御酶的活性与红松生长发育有关,如图 1所示。比较不同时期健康红松防御酶活性发现:多酚氧化酶活性随主梢、球果生长不断降低;主梢及球果中苯丙氨酸解氨酶、球果中过氧化氢酶的活性随红松生长而增加;主梢过氧化氢酶、主梢与球果超氧化物歧化酶、过氧化物酶活性的变化幅度较小(P>0.05)。比较健康红松不同部位防御酶活性发现,健康球果,在与3龄幼虫相对应的时期,多酚氧化酶活性显著高于主梢;在与1,5龄幼虫相对应的时期,苯丙氨酸解氨酶活性显著高于主梢;而其过氧化物酶、过氧化氢酶活性在3个时期始终显著高于主梢。
被害红松球果、主梢防御酶的活性显著高于相同发育期的健康红松,防御酶活性还随幼虫取食发生显著变化。赤松梢斑螟1龄幼虫取食诱导主梢内多酚氧化酶、苯丙氨酸解氨酶、过氧化物酶、过氧化氢酶的活性,其显著高于冷杉梢斑螟1龄幼虫取食诱导的球果内相应防御酶的活性。在这之后,赤松梢斑螟幼虫转移至球果危害。冷杉梢斑螟、赤松梢斑螟幼虫的共同危害,使得球果内多酚氧化酶、过氧化物酶、过氧化氢酶的活性在幼虫3龄时显著高于主梢(P < 0.01),其他防御酶活性与主梢无显著差异。赤松梢斑螟幼虫在5龄时转移至2年生主梢危害,而此时主梢内多酚氧化酶、超氧化物歧化酶、过氧化物酶、过氧化氢酶活性已显著低于球果,但主梢内苯丙氨酸解氨酶活性与球果内无显著差异。可见赤松梢斑螟利用转移危害的习性,巧妙的避开了高含量的寄主防御物质。
2.2 不同龄期赤松梢斑螟、冷杉梢斑螟幼虫体内解毒酶的活性赤松梢斑螟部分成虫将卵产在当年生轮生枝基部,幼虫孵化后在原地进行取食,这时极敏感的红松幼嫩主梢即对其取食产生强烈反应,主梢内防御物质含量显著增加(图 1),而此时幼虫对寄主防御物质解毒能力较弱,1龄赤松梢斑螟体内多功能氧化酶、羧酸酯酶、谷胱甘肽S-转移酶的活性均较低(图 2);主梢内赤松梢斑螟1龄幼虫与球果内冷杉梢斑螟1龄幼虫体内的多功能氧化酶、羧酸酯酶活性无显著差异。当赤松梢斑螟幼虫转移至球果后,2种梢斑螟幼虫伴随取食,诱导红松球果防御物质含量显著提高(图 1)。在此情况下,生长发育中的幼虫必须增强其解毒能力,抵御不断增加的寄主防御物质。因此,赤松梢斑螟、冷杉梢斑螟幼虫体内3种解毒酶活性,在3龄时均显著增加(P < 0.01)(图 2)。5龄时,2种幼虫的解毒酶变化趋势存在一定差异,赤松梢斑螟幼虫在3龄后转移至防御能力较低的主梢危害,其幼虫体内解毒酶活性也随之下降。而始终危害球果的冷杉梢斑螟,解毒能力则随着球果防御物质的不断增加而增强;其5龄幼虫体内3种解毒酶活性也显著增加(P < 0.05)。赤松梢斑螟在球果内与主梢内的1龄幼虫,其解毒酶、保护酶活性无显著差异,因此,未在图 2,3中显示。
研究中还发现:在3龄幼虫阶段,被害球果内常常是单条赤松梢斑螟幼虫与多条冷杉梢斑螟共同危害,在3龄后赤松梢斑螟由球果转移到主梢危害,不但巧妙的避开了被害球果内高含量的防御物质,同时也避免了种间竞争的压力。
2.3 不同龄期赤松梢斑螟、冷杉梢斑螟幼虫体内保护酶的活性研究发现:梢斑螟幼虫体内保护酶的活性受转移危害及酶种类影响(图 3)。赤松梢斑螟体内酚氧化酶在幼虫1龄时表现出较高的活性,并随幼虫龄期的增加而显著增强。冷杉梢斑螟体内酚氧化酶活性也随幼虫龄期显著增加,但酚氧化酶活性显著低于同龄期赤松梢斑螟酚氧化酶的活性。超氧化物歧化酶、几丁质酶活性在2种幼虫间无显著差异。过氧化物酶活性,赤松梢斑螟幼虫在3龄转移至球果为害时,酶活性降低至3个龄期的最低值;冷杉梢斑螟在1龄幼虫时极低,3,5龄时酶活性虽显著增加(P < 0.01),但其活性在整个龄期均极显著低于同龄期赤松梢斑螟幼虫。可见,在球果内为害的冷杉梢斑螟幼虫体内保护性酶的活性并不比赤松梢斑螟高。
3 讨论植物与昆虫之间协同进化的理论,一直是化学生态学和进化生物学的热点。Becerra(1997)研究认为植物的化学成分在植食性昆虫寄主植物演变过程中起重要作用。寄主植物防御的增加部位,对昆虫的取食选择具有显著影响。一种弗叶甲(Phratora polaris)取食后会残留叶片的静脉网,其目的是避开维管束周围迅速积累的H2O2伤害,这是该种害虫与其寄主长期演化的结果(Ruuhola et al., 2006)。从本研究的结果可以看出:红松在遭受冷杉梢斑螟、赤松梢斑螟幼虫取食后,主梢和球果防御酶活性与对照差异显著。研究表明:许多植物在遭受昆虫取食后,其防御酶的活性均会发生显著变化(Arimura et al., 2005;Ruuhola et al., 2006;Wang et al., 2011)。这些防御酶活性的显著变化说明寄主对梢斑螟危害产生诱导抗性。红松苯丙氨酸解氨酶、超氧化物歧化酶和过氧化氢酶的活性显著升高,表明其体内的酚酸、单宁及活性氧等对昆虫有毒的防御物质在增加(Orozco-Cárdenas et al.,2001;Liu et al., 2008)。这种增加不但影响取食幼虫的消化和营养吸收,同时对幼虫也有较大的毒性作用(Wu et al.,2009)。有趣的是寄主抗性的增加部位,与梢斑螟幼虫危害也存在显著相关性。1龄赤松梢斑螟幼虫初步取食即显著诱导防御物质显著增加,迫使幼虫转移危害,当赤松梢斑螟离开主梢后,主梢多种防御酶含量迅速下降。而这种寄主防御物质的迅速调节,一方面可使寄主植物抵御昆虫取食,另一方面可以确保红松能够提供能量供给生长和结实(Agrawal,2005)。可见,在长期的进化过程中,红松植株已经对梢斑螟幼虫危害产生了一定的适应性。
为了抵御植物防御物质的毒害作用,植食性昆虫发展了多种适应机制来克服植物产生的化学变化(钦俊德,1987)。其中利用解毒酶系进行解毒和排毒是其适应植物防御的重要机制之一(Lindroth,1989)。MFO、GST和CarE是昆虫体内重要的解毒酶系,对有毒次生物质的代谢起重要作用,其活性可被诱导增加,且不同的昆虫这种应变反应幅度有差异(Hemingway et al.,1987)。本研究中,冷杉梢斑螟无转移危害习性,其解毒酶活性较高(如GST)或能够被显著诱导(如MFO、GST),主要以自身解毒的方式突破寄主植物防御体系,表现出专食性昆虫较强的生化解毒能力。Cates(1980)也认为,专食性昆虫能够突破植物的防御体系,靠生化机制适应寄主;相对而言,广食性昆虫在遇到毒性物质含量较高的植物组织时,会通过灵活多样的行为适应策略来对付次生物质的毒害作用。赤松梢斑螟幼虫能够在红松主梢及球果之间转移危害,且其解毒酶活性,只是在幼虫3龄时显著升高,且酶活性的升高幅度存在一定的局限性,只能适应植物一定量的防御物质,当其解毒酶活性达到诱导阈值时,赤松梢斑螟即通过转移危害的方式,逃避寄主植物防御物质的危害。此外,研究认为植食性昆虫各种解毒酶、保护酶系的有机组合在一定程度上也决定了植食性昆虫的食性广度(Berenbaum,1991)。专食性的冷杉梢斑螟体内解毒酶活性虽然较高,但其保护酶活性相对较低(如PO和POD),这是因为昆虫需要消耗大量的营养和能量,来完成其对植物次生物质的解毒(Schoonhoven et al.,1978),有限的寄主选择作用,令专食性昆虫可以选择与相对少数的植物底物进行反应,以降低对营养和能量的消耗。转移为害的昆虫在取食过程中不可避免地会接触种类较多的有毒次生物质,且较易受到病毒、细菌及寄生蜂危害,它们会以增加能耗的方式来对多种多样的有毒次生物质进行降解或解毒(Whittaker et al.,1971)。研究表明:相对于单食性的烟青虫(Helicoverpa assulta),广食性的棉铃虫(Helicoverpa armigera)能够适应更多种类的植物次生物质(董钧锋等,2002)。酚氧化酶参与幼虫表皮的骨化和鞣化、黑色素形成、角质硬化和伤口愈合(Marmaras et al.,1996)。过氧化物酶可以增强昆虫表皮细胞免疫活性,并通过降低膜渗透性的方式保护中肠的内环境(Kumar et al.,2010)。赤松梢斑螟有转移危害习性,较高的保护酶活性可以降低转移取食过程中细菌、病毒及寄生蜂的侵害。因此,赤松梢斑螟解毒酶活性可被即时诱导,且保护性酶的活性也相对较高,这是确保其转移危害的重要生理因素。可见,赤松梢斑螟虽不是真正意义上的广食,但与冷杉梢斑螟相比,其行为及生理上均偏向于广食性害虫。
从以上的讨论可以看出:专食性冷杉梢斑螟以生理解毒的方式来适应寄主的化学防御;而偏广食性的赤松梢斑螟以生理解毒和改变取食范围相结合的方式来适应寄主植物的化学防御。因此,可以根据不同昆虫的生理特点及行为特征对其进行防治,从而达到事半功倍的效果。
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