树木的“可塑性”特征主要表现在生理和形态等方面, 是树木对环境条件变化的响应模式, 它影响着树种对异质环境的适应方式和分布(胡启鹏等, 2008)。树木的生理形态可塑性是在异质环境下优化资源获取方式和途径(Sultan, 1992; West-Eberhard, 1989)。林下光照条件对植物生理和形态特征的影响决定着林下树种的更新和演替关系, 不同喜光习性的树种对光照条件变化的生理生态响应上的差异被许多学者关注。树种在最大光合速率、叶绿素含量和类胡萝卜素含量等光合生理指标上以及在比叶面积、相对生长量和生物量分配等形态指标的响应在树种间都有不同程度的差异(林波等, 2009; 郭晋平等, 2009; Sánchez-Gómez et al., 2006; Sánchez-Gómez et al., 2007)。但是, 对森林群落不同类型植物生理生态特性和表型可塑性研究的结论仍有分歧(林波等, 2009)。传统观点认为喜光植物的可塑性较差(Chen et al., 1996), 也有人提出耐阴植物的生理和形态可塑性低于喜光植物(Portsmuth et al., 2007), 特别是形态可塑性与郁闭林下喜光程度不同树种的存活率负相关(Sánchez-Gómez et al., 2006), 也有研究表明中间演替树种对生态环境的适应范围较宽, 比早期和晚期演替树种具有更大的表型可塑性(Kitao et al., 2000)。这些研究主要采用乔木树种和部分园林灌木树种的幼苗、幼树(冯玉龙等, 2002; 郭志华等, 2009; 徐炳成等, 2007), 对天然灌木特别是成年植株的研究较少。灌木树种是森林群落的重要组成部分, 对群落整体结构、功能和生态过程有重要影响, 特别在水源涵养、水土保持和生态恢复等方面有着重要的作用。研究天然灌木树种在光合生理与形态和生物量分配等生态特性方面的表型可塑性有助于全面了解天然林组成树种的生态适应性, 为森林生态系统的保护和恢复提供依据。

二色胡枝子(Lespedeza bicolor), 三裂绣线菊(Spiraea triblobata), 黄刺玫(Rosa xanthina)和虎榛子(Ostryopsis davidiana)是华北山地林区常见的4个灌木树种, 在吕梁山脉北端的管涔山林区是灌木层的优势种, 也常成为森林群落形成前灌丛群落的建群种。在自然分布上, 这4种灌木也各有特点。二色胡枝子和三裂绣线菊常见于林缘和阳坡, 虎榛子和黄刺玫则多见于林下, 也可在乔木分布的阴坡、半阴坡上成为优势种(张丽霞等, 2001)。研究这些树种成年植株对光照环境变化的生理生态适应性差异, 并在此基础上分析其表型可塑性差异, 可以全面了解自然条件下灌木树种的生理生态特性与生态分布特点间是否存在关联, 是否是树种生态分布差异的决定性因素, 进而为揭示森林群落的动态、稳定性和群落种间关系提供依据。

1 试验地概况

试验地点位于山西省宁武县管涔山林区的西马房乡细腰村, 112°00'E, 38°41'N。属于吕梁山北端的暖温带半湿润区, 具有明显的大陆性山地气候特点, 年均气温6~10℃, 1月均温-8~12℃, 7月均温21~36℃, 年降水量384~679mm, 年蒸发量1800mm, 年均相对湿度50%~55%, 无霜期130~170天。试验地海拔1500~1550m, 坡度10°~20°, 土壤为山地淋溶褐土。林地乔木层主要为人工栽植的油松(Pinus tabulaeformis)和天然起源的青杨(Populus cathayana), 郁闭度0.5左右。林下灌木主要为三裂绣线菊、黄刺玫、虎榛子、二色胡枝子, 其他还有金花忍冬(Lonicera chrysantha)、土庄绣线菊(Spirae pubescens)、黄蔷薇(Rosa hugonis)和沙棘(Hippophae rhamnoides)等, 灌木层总盖度0.7~0.8。人为经营和干扰活动少, 天然灌木保存良好。

2 试验方法 2.1 试验设计和样地设置

样地的设置考虑树种和光环境2个因素。树种为二色胡枝子、三裂绣线菊、虎榛子、黄刺玫4个灌木树种, 光环境以透光率为指标, 林外灌丛地为全光照, 透光率100%, 林内选择10%~20%, 30%~50%2个林下透光率水平。林内样地透光率测定选择天气晴朗的正午进行, 在样地对角线上选5个点, 采用AccuPAR LP-80冠层分析仪(Decagon Devices, Inc., WA, USA)同时测定林外和林下的光照强度, 测点位置高出灌木层10cm, 用林内光强平均值与林外同时测定的光照强度计算透光率。样地选定后选择晴朗天气测量各样地全天日照量。每种光环境梯度选设符合要求的样地2块, 共设样地6块。在每块样地中分4个树种, 选择3株高度相近、长势基本一致、无分蘖的单生植株作为测定样株, 共计72株。6个样地的基本特征见表 1。

2.2 光合生理指标和光合色素测定

调查测定于2009年8月初2周内进行, 在上述选定的各样地, 各树种的样株上分别选定其第2至第5侧枝的当年生、健康无病虫害叶片3~5片, 用Li-6400光合系统(LI-CORInc., Nebraska, U.S.A)标准叶室和LI-6400-02B红蓝光源, 分别测定光响应曲线。测定时间在10:00—12:00, 叶室温度24℃, 相对湿度60%。由于三裂绣线菊和黄刺玫为小叶植物, 无法占满叶室, 因此在测量后的叶片剪下保存在保温瓶内带回实验室, 测定叶片投影面积计算最大净光合速率(A_max)、光饱和点(LSP)、光补偿点(LCP)和表观量子效率(AQE)。

光合色素测定时在每一样株上部另行摘取健康叶片取样0.01 g, 浸入3 mL二甲基亚砜(DMSO)中, 在黑暗条件下, 温度65 ℃水浴2 h。提取液用722型分光光度计(上海光学仪器厂)在665.0和480.0nm下测定吸光率并计算叶绿素a和叶绿素b含量(Minocha et al., 2009)。

2.3 生物量分配指标的测定

光合生理指标测定完成后, 将样株整株挖出, 保留全部根系, 将根茎叶剪开, 分别标签, 带回实验室后, 首先测定样株叶面积, 根茎部分经清洗杂质后, 在65 ℃下烘干至恒质量, 分别测定根、茎、叶的干质量, 根质量比(RMR)、茎质量比(SMR)和叶质量比(LMR)分别为根、茎、叶生物量与总生物量之比, 冠根比(AB)为地上地下生物量之比, 比叶面积(SLA)为叶片投影面积与叶片干质量之比。叶面积比(LAR)为样株全部叶片合计面积于整株干质量之比。

2.4 数据分析

以样株为单元对各项测定和计算数据进行树种和光环境双因素方差分析; 对差异显著(P＜0.05)的指标用LSD检验进行多重比较。各树种在各指标上的表型塑性指数定义为该指标在不同光照条件下最大和最小平均值间差异与最大平均值之比(Valladares et al., 2000); 光合塑性指数定义为所有光合指标上的表型塑性指数的平均值; 形态塑性指数定义为比叶面积和高径比2个指标上塑性指数的平均值; 树种的整体表型塑性指数定义为光合塑性指数和形态塑性指数的平均值; 树种间塑性指数的差异用单因素方差分析检验。数据分析用SAS/STAT^®8.0完成。

3 结果与分析 3.1 4种灌木对不同光环境生理响应的差异

对不同光环境下4种灌木的各项生理指标进行方差分析。由表 2可见:4种灌木在不同光环境下的光合生理指标都存在显著差异(P＜0.05), 且树种间的光合生理指标差异极显著(P＜0.001)。另外, 除叶绿素b外, 光照和树种的交互作用对各光合生理指标的影响极显著(P＜0.01)。

进一步对4个灌木树种在不同光环境下的光合生理指标差异进行多重比较。由表 3可见:4种灌木中, 三裂绣线菊和二色胡枝子成年植株的最大净光合速率在不同光照环境下无显著差异。而黄刺玫和虎榛子的最大净光合速率在不同光照之间的差异显著, 表现为10%~20%光强环境中生长的植株最大净光合速率较低, 分别为全光照下的56%和39%。

4种灌木成年植株的光饱和点在林下环境下均有下降的趋势, 其中仅黄刺玫和虎榛子的降幅在10%~20%光强下达到显著水平, 分别为全光环境下的70%和37.5%。黄刺玫在林下环境的光补偿点显著低于全光照环境下, 三裂绣线菊和二色胡枝子略有下降, 虎榛子略有上升, 但均未达显著水平。4个灌木树种中, 三裂绣线菊成年植株的表观量子效率随光照减弱显著提高, 10%~20%光强下达到全光下的2倍。黄刺玫成年植株的表观量子效率随光照减弱显著下降, 全光照下为10%~20%光强下的2倍。虽然二色胡枝子和虎榛子成年植株在不同光照环境下的表观量子效率差异不显著, 但二色胡枝子与三裂绣线菊的响应趋势一致, 虎榛子与黄刺玫的响应趋势一致。4个灌木树种中, 三裂叶绣线菊成年植株叶绿素a含量未受光强影响, 二色胡枝子、黄刺玫和虎榛子叶绿素a含量随光强下降而升高, 其中二色胡枝子在30%~50%的光强下高出全光环境下33%, 虎榛子和黄刺玫在10%~20%光强下分别升高43%和55%。4个灌木树种的叶绿素b含量, 三裂绣线菊在30%~50%的相对光强下最低, 其他3种灌木的叶绿素b含量均呈现出随光强减弱而升高的趋势。二色胡枝子和三裂绣线菊叶绿素a, b的不同变化趋势导致叶绿素a/b比在30%~50%的相对光强下最高, 虎榛子和黄刺玫的叶绿素a/b比因光强差异引起的变化不显著, 但虎榛子与二色胡枝子和三裂绣线菊类似, 以30%~50%的相对光强下最高。

综上所述, 在10%~20%的光强水平下, 三裂绣线菊的最大净光合速率和表观量子效率显著高出其他3个树种, 叶绿素a含量相对较低; 虎榛子的最大净光合速率和光饱和点明显较低, 叶绿素a, b含量相对较高, 说明在这几项指标上三裂绣线菊对弱光环境没有响应, 虎榛子的响应较大。

3.2 4种灌木对不同光环境形态响应的差异

对不同光环境下4种灌木的比叶面积、叶面积比、根质量比、茎质量比、叶质量比和冠根比进行方差分析。由表 4可见:除叶面积比和叶质量比外, 4种灌木在不同光环境下的比叶面积和生物量分配都有显著差异(P＜0.05)。比叶面积和生物量分配在树种间也有极显著差异(P＜0.001)。在比叶面积、根质量比、茎质量比和冠根比指标上, 光照和树种的交互作用均造成极显著差异(P＜0.001)。

进一步对4个树种的生物量分配指标, 在不同光环境下的差异进行显著性检验和多重比较。由表 5可见:在10%~20%光强下生长使二色胡枝子和虎榛子的比叶面积显著增大, 而对三裂绣线菊和黄刺玫的比叶面积的影响不显著, 黄刺玫的比叶面积在弱光环境下也有与二色胡枝子和虎榛子一致的响应趋势, 比叶面积随光照强度的减弱而增大(叶片变薄)。4种灌木的叶面积比在遮荫环境下的变化趋势与比叶面积基本一致。其中, 二色胡枝子和虎榛子的变化达到显著水平。

二色胡枝子植株在10%~20%光强下的根质量比与全光照环境下相比显著升高, 高出41%;而虎榛子和黄刺玫的根质量比在弱光照环境下均显著下降, 降幅分别为23%和48%;三裂绣线菊植株的根质量比在3种光环境下的差异在本试验中不显著, 但其变化趋势与二色胡枝子一致。二色胡枝子和三裂绣线菊植株生长于强遮荫环境(10%~20%)下比全光照下茎质量比都显著降低, 二者分别降低38%和15%, 而虎榛子和黄刺玫植株在强遮荫环境下的茎质量比都显著升高, 二者分别升高23%和44%。4种灌木在不同光环境下的叶质量比都无显著差异。在3种光环境下, 二色胡枝子和三裂绣线菊的冠根比都未表现出显著差异, 而虎榛子和黄刺玫植株在强遮荫环境下的植株冠根比都比全光照下显著提高, 二者分别高出50%和146%。

由此可见:在10%~20%相对光强的林下环境中, 三裂绣线菊和胡枝子将更多的生物量分配到根, 减少对茎生物量的分配, 黄刺玫和虎榛子则表现出相反的趋势。这导致4种灌木的冠根比形成不同的2组, 表明前2种灌木在低光环境下地上的结构支持部分受到明显抑制, 而后2种灌木的地上结构支持部分成为生物量投入最高的部分。

3.3 4个灌木树种对光照条件变化的表型可塑性

单因素方差分析结果表明:4种灌木成年植株的生理可塑性无显著差异(P＞0.05)。三裂绣线菊的形态可塑性显著低于二色胡枝子和虎榛子(P＜0.05), 而且其整体可塑性明显低于黄刺玫和虎榛子(P=0.067和P=0.061, 表 6)。

4 结论与讨论 4.1 4种灌木的光响应差异

林下树种能在弱光环境中生存和生长是树种长期适应和环境选择的结果, 林下树种可通过改变光合能力、提高叶绿素含量、降低暗呼吸速率、加大地上部分生物量投入、优化冠层结构和增大叶面积等途径在生理和形态上适应弱光环境(Chen et al., 1997;; 胡启鹏等, 2008)。不过对于林下树种生理和形态响应对于其弱光适应性的相对重要性仍存在一定的争议(Sánchez-gómez, 2006)。本研究中林下生长三裂绣线菊和二色胡枝子植株的最大净光合速率和光饱和点与全光照条件下相比未显著下降, 黄刺玫和虎榛子的最大净光合速率和光饱和点显著下降(P＜0.05), 对光照条件变化的响应程度大于前2个树种。其中在10%~20%光环境下, 虎榛子的最大净光合速率和光饱和点为4个灌木树种中最低的, 说明与其他3种灌木相比, 虎榛子成年植株的光合器官对于林下弱光环境的响应幅度较大。最大净光合速率可反映植物光合潜能的重要指标之一, 在弱光下降低可能是树种适应林下弱光环境的一种表现。但是, 植物最大净光合速率对异质光环境的响应尚有多变性。有研究表明:试验条件下幼年喜光树种在全光照下的最大净光合速率最高, 耐荫树种则在中等光强下最高(郭晓荣等, 2004; Krause et al., 2001; 张进忠, 2005)。但在试验条件下, 中等耐荫的粗枝云杉(Picea asperata)和喜光的红桦(Betula albo-sinensis)幼苗, 最大净光合速率都随光照强度的降低而下降, 强耐荫的岷江冷杉(Abies faxoniana)和中等耐荫的青榨槭(Acer davidii)幼苗则都不随光强的变化而变化(林波等, 2009), 而喜光的蒙古栎(Quercus mongolica)幼苗最大净光合速率在30%的相对光强水平下较大(陈婕等, 2008)。这些研究中研究对象多为幼苗和5年生以下的幼树, 且都在控制试验条件下, 而本研究中采用野外天然成年植株作为研究材料。一般来说, 植物成熟器官的表型性状基本固定、不可逆转(胡启鹏等, 2008), 且其器官的表型特性较幼年植株稳定。另外, 由于野外环境中混杂着水分、土壤和种间竞争等非生物和生物因子, 植物在长期生长中以叶片面积为单位的光合特性上的表现可能出现与控制条件下不一致的情况, 光合特性与其生长表现和生物量积累的关系也因混杂因子的干扰而可能并不紧密。因此, 本研究的结果与其他研究间存在一定的差异。

植物在弱光照条件下叶绿素含量增加, 是植物对弱光照环境适应的表现, 较高的叶绿素含量有助于植物有效利用林下有限的光资源。弱光下, 叶绿素含量较高和叶绿素a/b比例较低的植株光合效率较高, 是植株适应林下弱光环境的有利反应(陈圣宾等, 2005)。本研究中, 10%~20%的相对光强没有影响三裂绣线菊和二色胡枝子的叶绿素a含量, 却导致黄刺玫和虎榛子的叶绿素a含量显著升高, 同时4种灌木的叶绿素b含量均在林下环境中增加。林下生长的黄刺玫和虎榛子在叶绿素指标上的适应性好于三裂绣线菊和二色胡枝子。

比叶面积和叶面积比是体现植物光捕获能力的重要指标, 一般与光环境高度相关(Chen et al., 1996; 陈圣宾等, 2005)。但也有人认为, 植物在比叶面积上表现出的适应性与其耐阴性无关(Ducrey, 1992; Portsmuth et al., 2007)。本研究中单叶面积较大的二色胡枝子和虎榛子比叶面积在遮荫环境下显著增大, 叶片细小的三裂绣线菊和黄刺玫则无变化。因此, 4种灌木叶特性的不同响应趋势可能与叶型有关, 而与其耐阴性关系不强。例如,Sánchez-gómez等(2006)就认为, 植物对弱光环境的适应能力可能并不取决于比叶面积。

在10%~20%相对光强下生长的黄刺玫和虎榛子成年植株均表现出根生物量下降和茎生物量升高, 叶生物量投入比例无变化。三裂绣线菊和二色胡枝子成年植株均在遮荫条件下表现出较低的茎生物量和根生物量的增大, 二色胡枝子的根生物量显著增大, 三裂绣线菊的根生物量略有增加。因此, 在10%~20%光强下虎榛子和黄刺玫的地上部分生物量分配高于全光环境下, 三裂绣线菊和二色胡枝子则略有下降。生物量分配随光照强度变化而变化可能是植物能够在不同光环境下生存的重要原因(Montgomery, 2004)。陈圣宾等(2005)和King(2003)认为植物幼苗会在较弱光照环境中将更多生物量投入到叶中以提高光捕获能力。也有研究者认为, 植物对弱光环境的适应主要是提高弱光环境下维持生存的能力, 而不是提高其碳收获能力(Valladares et al., 2000)。本研究的结果表明:黄刺玫和虎榛子在10%~20%光强的林下环境中将更多的生物量投入到用于维持自身生存的结构支持部分(茎), 提高了对光资源的竞争能力, 从而在形态上比三裂绣线菊和二色胡枝子更好地适应异质光环境(Portsmuth et al., 2007)。

4.2 4种灌木光可塑性的种间差异

关于植物光响应的生理和形态塑性与物种耐阴性的关联程度仍存在很多疑问(Portsmuth et al., 2007)。传统观点认为, 喜光树种生理和形态可塑性较差, 因而适应性较差, 阴性树种则可塑性较强, 从而可较好地适应异质性光环境(Chen et al., 1996)。但近年来也有人认为, 植物的光合和水分等生理可塑性会影响其占据林窗的能力和高光照环境下的生长能力, 而形态可塑性影响植物在林冠下的生存和生长能力(胡启鹏等, 2008; Niinemets et al., 2004), 但也有研究发现光习性不同木本植物在1%相对光强环境下的存活率与形态可塑性负相关(Sánchez-gómez et al., 2006)。本研究中黄刺玫和虎榛子的形态和整体可塑性高于广泛分布于华北地区荒山荒坡上的先锋灌木树种三裂绣线菊, 而生理可塑性与之相当。这一结果支持形态可塑性影响植物对低光环境适应能力的假说, 但不支持生理可塑性与占据高光环境能力的关系, 同时尚不足以否定传统观点。这可能是由于4种灌木都不属于极端耐荫或极端喜光植物, 在研究地区多分布于疏林中和旷地上(张丽霞等, 2001), 实地踏查中也未出现在郁闭度很高的林下; 其次, 成年植株因器官成熟度高而使其可塑性低于幼苗, 试验环境下成年冬青(Ilex aquifolium)植株的表型可塑性就低于其幼苗的表型可塑性(Valladares et al., 2000)。因此, 这4种灌木成年植株的可塑性特征可能比幼苗更加准确地反映了树种的低光适应性。

4.3 结论

1) 华北地区山地森林植被中常见的三裂绣线菊、二色胡枝子、黄刺玫和虎榛子4个灌木树种在对异质光环境的响应方面表现出不同的生理生态响应。三裂绣线菊成年植株在光合效率、叶绿素和生物量分配比例上, 对低光环境响应较小, 二色胡枝子在叶绿素指标上有所调整, 但地上生物量分配无积极响应, 对低光环境响应有限。黄刺玫和虎榛子在光合效率、叶绿素及生物量分配比例上对异质光环境响应较大, 其中虎榛子的响应要大于黄刺玫。

2) 三裂绣线菊、二色胡枝子、黄刺玫和虎榛子传统上均定义为喜光树种, 但在自然的异质环境下生长的成年植株, 表现出不同的生理生态响应和形态可塑性。三裂绣线菊的形态和整体可塑性低于黄刺玫和虎榛子, 支持植物耐荫能力与形态可塑性相关的假说。

3) 三裂绣线菊、二色胡枝子、黄刺玫和虎榛子成年植株生理生态特性光响应间的差异会显著影响它们在其适生区域内不同森林群落中的生存和分布, 因此在森林恢复和结构调整需要考虑不同灌木树种的光适应能力, 从而获得和维持稳定的生态系统功能。