蚂蚁是陆地生态系统中种类和数量最为丰富的动物类群之一，而且生物量相当巨大。据Wilson (1971)、Holldobler等(1990)估计，全球蚂蚁约有350属，2万种左右，个体总数在10¹⁵头以上。另外，作为高度进化的社会性昆虫，蚂蚁在长期的历史演化过程中产生了许多独特的生物学和行为生态学方面的分化(吴坚等，1995)，并与其他许多物种建立了非常广泛而复杂的有机联系(Pierce et al., 2002；张智英等，2002；Edwards et al.，2007)。尤其是一些嗜菌性种类，能利用新鲜或腐烂动植物组织培植真菌，并会像人类施肥一样，将排泄物播撒在这些材料上，以促进培养基的发育及真菌的生长。这些培养的真菌是其幼虫的主要食物源，因而这类蚂蚁被誉为昆虫王国的“园丁”，它们与相关真菌形成的古老共生关系已具有长达5 000多万年的协同进化历史(Mueller et al.，1998)。这种高度进化的习性和行为现象引起了许多生物学家和生物学爱好者的格外关注。

截至目前，已有为数众多的国外蚁学家、生态学家在蚁科(Formicilae)昆虫与真菌共生研究方面取得相当可观的成果(Wheeler，1907；Weber，1937；1945；1966；1972；Wetterer et al., 1998；Mueller et al., 1998；2001；2004；2005；Mueller, 2002; Currie，2001；Poulsen et al., 2005；Abril et al.，2007)，并有力促进了蚁科昆虫与真菌间其他关系的探索和研究(Wheeler，1910；Bailey，1920；Zettler et al., 2002；Espadaler，2003；Hughes et al., 2004：Herraiz et al., 2007；Witte et al., 2008)，但在我国，此方面研究的开展还基本处于起步阶段。本文结合笔者在蚂蚁与真菌关系方面研究的部分进展，对蚂蚁与真菌间的关系及其研究进展进行综述，以期为我国开展蚂蚁与真菌关系的研究提供参考。

1 与真菌共生的蚂蚁及其培植的真菌 1.1 与真菌共生的蚂蚁

迄今研究表明，以真菌作为主要食物资源的蚂蚁主要有2类，都属于切叶蚁亚科(Myrmicinae)。一类是培养真菌的爱特蚁族(Attini)种类，包括13属，已知约200多种，主要分布于新世界和新热带地区(Wheeler，1907；Weber，1966；Chapela et al., 1994；Schultz et al., 1995；2002；Mueller，2002)；另一类是火蚁族(Solenopsidini)中Megalomyrmex silvestrii种团的种类，已知8种(Adams et al., 2000a；2000b)。

爱特蚁族蚂蚁一般被分成高等爱特蚁(higher attines)和低等爱特蚁(lower attines)2个类群，其中高等爱特蚁类群包括著名的顶切叶蚁属(Acromyrmex)、南美切叶蚁属(Atta)，以及另外3个近缘属(Trachymyrmex，Sericomyrmex和Pseudoatta)。顶切叶蚁属和南美切叶蚁属种类均具有较大的种群数量，一个蚁巢中的工蚁可多达数万头至5~10百万头，它们主要利用切割下的新鲜叶片和花朵培养真菌，因而是重要的农业害虫(Weber，1966)。低等爱特蚁包括爱特蚁族其余的8个属(Cyphomyrmex，Mycetosoritis，Mycetophylax，Mycocepurus，Mycetarotes，Myrmicocrypta，Apterostigma，Mycetosoritis)，它们的种群数量相对较小，一个蚁巢中的工蚁数量一般少于100头，且形态相对单一，生活比较隐蔽；一般利用昆虫的粪便、尸体或枯落的植物碎片培养真菌，不对植物造成危害；关于它们的系统发育、生态学和行为学研究相对较少(Mueller et al., 1998；Mueller，2002)。

Megalomyrmex silvestrii种团的种类都是爱特蚁族种类的寄生者，盗食后者的幼虫及其培养的真菌(Adams et al., 2000a；2000b)，主要发现于Apterostigma，Cyphomyrmex，Trachymyrmex和Sericomyrmex等属的蚁巢中，且对寄主具有不同的依赖程度：有些和寄主在菌圃中共栖；有些具有攻击性，在盗食寄主菌圃的同时，会驱逐或杀死寄主个体，最后将整个菌圃占为己有，因此被称作“菌圃蚁贼”(garden thief)，但这些种类不能独立维持菌圃的生长，当一个菌圃被耗尽时，便会转移至其他蚁巢寻找新的菌圃(Adams et al., 2007)。

1.2 蚂蚁培养的真菌

绝大多数爱特蚁培养的真菌属于担子菌亚门(Basidiomycotina)伞菌目(Agaricales)环柄菇科(Lepiotaceae)白环蘑属(Leucoagaricus)和白鬼伞属(Leucocoprinus)；少数种类属于子囊菌亚门(Ascomycotina)和半知菌亚门(Deuteromycotina)(Chapela et al., 1994)。另外，研究还发现少数爱特蚁种类培养2类特殊的真菌，一类是(Cyphomyrmex)属蚂蚁培养的单细胞酵母菌(Tyridiomyces formicarum)，该真菌可在人工培养基上恢复菌丝生长，其形态与爱特蚁族其他种类培养的多细胞菌丝体形态的真菌相似；系统发育研究确定它属于爱特蚁所培养真菌的1个变种(Chapela et al., 1994；Mueller et al., 1998；Wang et al., 1999)。第2类是羽瑚菌科(Pterulaceae)真菌，为一些Apterostigma蚂蚁所培养；关于该类蚂蚁培养的真菌的系统发育研究结果表明，Apterostigma中的一些种类培养羽瑚菌科真菌，而另一些种类培养的真菌与其他爱特蚁培养的真菌相同，这显示出爱特蚁培养的真菌发生过从Lepiotaceae真菌向Pterulaceae真菌的独特转变，而这种转变在蚂蚁-真菌的进化过程中仅发生过1次(Munkacsi et al.，2004；Villesen et al., 2004)。

2 蚂蚁与真菌的共生关系 2.1 蚂蚁-真菌间的起源及演化

研究表明，爱特蚁培养真菌的实践活动可以与人类的农业生产相比拟(Mueller et al.，2005)，它们可以通过日常管理为真菌提供丰富的基质，并通过一些调节活动使其生长条件得到改善。例如，建立一个新菌圃时，工蚁从旧菌圃切下小块的真菌接种体，并将其移植到经过施肥和“灭菌”的新菌圃，然后进一步通过施肥、整饬(梳理菌丝摘除其他杂菌的孢子)和除“草”(切除菌圃被寄生菌侵染的部分以阻止寄生菌的蔓延)等劳作活动，改善新菌圃的生长条件(Martin，1970；Currie et al., 2001)。

爱特蚁巢中最初的真菌组织都是由建群蚁后(foundress queen)从其原来的蚁巢带来的。建群蚁后在离开原先的巢穴之前，在其颊下囊(infrabuccal pocket)(位于口前腔基部食道开口附近的特殊袋状构造)中已储藏了一小团菌丝，并在完成婚飞、交配和找到合适的建巢地点后，将菌丝排出体外，开始建立蚁巢中第一个菌圃；雄蚁的颊下囊非常小，且不携带真菌，在交配后很快死去(Mueller，2002)。

由于真菌在蚁巢间通过颊下囊的携带而无性传播，且通常在菌圃中不产生有性结构，因此人们一直认为在漫长的进化过程中真菌在蚁巢内以及蚂蚁间的传播是严格的无性繁殖。然而，最近的系统发育和种群遗传学研究发现：在爱特蚁世代中存在着频繁的真菌替代，同域分布的不同属、种蚂蚁之间存在着频繁的真菌交换(Mikheyev et al., 2007)，不同地区相同蚂蚁种类培养的真菌存在明显的遗传变异(Doherty et al., 2003)，并且培养的真菌也可能通过有性和准有性生殖(parasexual processes)发生偶然的遗传组合(Green et al., 2002；Mueller，2002)；Abril等(2007)利用ISSR遗传标记方法对顶切叶蚁属3个种类蚁巢中的真菌多样性进行了研究，发现其培养的菌圃并非单一的种类，而是由多种真菌组成。因而，这些近期的研究表明，爱特蚁-真菌共生体不是一对一的专性共生关系，真菌可在蚂蚁群体中进行垂直和水平传播。

在蚂蚁-真菌共生关系的起源及演化研究方面，Hinkle等(1994)、Villesen等(1999)、Mueller等(1998；2001)、Mueller(2002); Munkacsi等(2004)等分别对爱特蚁族种类及其共生真菌的互惠共生关系起源进行了研究和全面的综述分析。目前认为南美热带雨林中爱特蚁和真菌共生关系的起源可以追溯至约4.5~6.5千万年前。Mueller等(2001)总结了关于爱特蚁与真菌共生关系起源的7个假说，每一个假说都是基于对祖种爱特蚁培养真菌的基质的推测(这些基质分别为储藏的种子、巢壁上偶然生长的真菌、腐朽木、菌根、节肢动物尸体、蚂蚁粪便、颊下囊小球)。大部分学者的研究不支持真菌的“种子”、“菌根”和“蚂蚁粪便”起源假说。Sánchez-Peña(2005)提出了第8种假说，认为祖种爱特蚁取食菌食性甲虫的幼虫，并开始培养与其相类似的真菌，最后形成了专性的菌食性。关于这种假说，Mueller等(2005)认为甲虫培养真菌行为的产生晚于祖种爱特蚁培养真菌行为的产生，因而不能成立。“颊下囊”起源假说(Bailey，1920)受到大多数学者的支持，但也存在疑问，即，在颊下囊内含物中可发现许多菌丝和孢子，但为什么爱特蚁仅仅选择培养Lepiotaceae真菌？因此，关于该假说，还有待更多有关蚂蚁颊下囊和肠道内含物的研究，使其得到确信。为了进一步解释爱特蚁与真菌间的起源，Rabeling等(2006)从与爱特蚁亲缘关系较近的Blepharidatta brasiliensis [蚁亚科(Formicidae)]蚂蚁入手，对其行为生态和自然历史进行了研究，期望发现蚂蚁从肉食性向菌食性演化的过渡种类；而其结果支持蚂蚁培养真菌的行为起源于“偶然生长于其巢壁上的真菌”假说，并建议重新认定“节肢动物尸体”假说和“腐朽木”起源假说。

2.2 蚂蚁－真菌间的营养、生理协作

在所有的爱特蚁世代中，真菌是蚂蚁基本的营养来源，更是其幼虫的唯一食物来源。Mueller等(2001)研究发现，被爱特蚁栽培的真菌种类，其干组织中粗蛋白、碳水化合物和油脂的含量分别为24%，2%和27%，这与其他近缘但非爱特蚁培养的真菌各种成分的含量近似，因此认为该类被蚂蚁培养的真菌在营养质量上并没有呈现出明显的进化优势，但它们可能含有其他某些未知的营养成分或可满足相关蚂蚁的特殊营养需要。Silva等(2006)研究发现，与爱特蚁共生的真菌Leucoagaricus gongylophorus可产生淀粉酶和麦芽糖酶，将菌圃中植物叶片中的淀粉降解为葡萄糖供蚂蚁食用；而葡萄糖含量的增加反过来又可抑制这2种酶的活性，这似乎表明蚂蚁可通过取食菌圃中的葡萄糖来控制相关酶的含量，以决定淀粉向葡萄糖的转化进程。

在真菌形态学方面，与自由生长的亲缘关系较近的真菌相比，被高等爱特蚁培养的真菌有一个显著的特征：具有成串的结节状结构(gongylidia)，并可以象葡萄一样被工蚁采摘和搬运。工蚁可以直接取食结节部分，或者采摘后用于喂养幼虫。这种结构似乎是专门特化而成的，以适于被蚂蚁收获和取食；但在被低等的爱特蚁培养的真菌中还没有发现类似结构(Bass et al., 1996；Mueller，2002；Mueller et al., 2005)。

有关蚂蚁栽培的真菌与自由生活的近缘真菌之间在形态学、物质成分含量等方面的研究，以及蚂蚁对所栽培的真菌特殊营养需求的进一步分析研究等，都还有待进一步深入，其结果或许可能发现爱特蚁和其所培养的真菌之间特殊的营养供求关系。

2.3 蚂蚁－真菌间的免疫互助和清洁协作

迄今，已有众多的研究发现，爱特蚁可以通过特殊的后胸侧板腺(metapleural glands)分泌抗生素，以抑制其他外来杂菌在其菌圃的发生(do Nascimento et al., 1996；Ortius-Lechner et al., 2000；Bot et al., 2001；Fernández-Martín et al., 2006)。另外，Currie等(1999)、Schultz(1999)、Currie(2001)、Poulsen等(2003；2005)和Kumar等(2006)研究发现，在爱特蚁-真菌共生体中，蚂蚁和真菌不是仅有的共生体，它们之外还存在第三者，即在蚂蚁身体上寄生一种放线菌(链霉菌Streptomyces sp.)，它不仅可促进真菌的生长，更重要的是可产生高活性的抗生素以抑制Escovopsis细菌对爱特蚁所培养真菌的侵染。这样，蚂蚁-真菌-放线菌-细菌4部分就组成了一个更加复杂的体系。Currie等(2003)利用序列分析方法构建了Escovopsis细菌的进化系统，以阐明它的起源以及与蚂蚁、寄主真菌间的协同进化关系；Currie等(2006)利用扫瞄电镜仔细研究了几种爱特蚁，发现其口器和前足上隐藏着许多细小的腺窝，其中充满链霉菌；但在近缘的、无培养真菌习性的蚂蚁体表则没有发现这些腺窝及链霉菌，这表明该链霉菌与蚂蚁及其培养的真菌之间存在着古老的协同进化关系。

为了防止排泄物、食物残渣及其携带的病原菌等对蚁巢造成污染，爱特蚁在巢内建造了复杂的废物处理系统，工蚁通过严格的分工和合作，将危险的废物运送到废物堆，以防蚁巢被其他真菌或细菌感染(Hart et al., 2001；2002；Little et al., 2003)。更令人惊异的是，一些爱特蚁会通过建造“圃围”(garden platform)将新建的菌圃与周围的土壤隔离开，以防止土壤中其他病原真菌对菌圃的侵染(Fernández-Martín et al., 2007)。

3 蚂蚁－真菌间的其他关系

除以上与真菌具有共生关系的蚂蚁能以真菌为食外，还有一些与真菌关系密切的蚂蚁，其对真菌的利用方式还有待于进一步探索。

3.1 蚂蚁巢壁上的真菌

Holldobler等(1990)记载：在建造层纸巢(carton nest)的一些毛蚁属(Lasius)种类中[蚁亚科(Formicinae)]，其巢壁上经常生长某些真菌。例如，栖息于树木根部的亮毛蚁(Lasius fuliginosus)，其巢壁上常生有大量的Cladosporium myrmecophilum菌丝，并可渗透、贯穿巢壁，以至巢壁及其外围常被柔软的菌毯覆盖；在树根中建造小的地下层纸巢的L. umbratus蚁巢中可分离出Hormiscium pithyophilum真菌；而与L. emarginatus和L. rabaudi相关的真菌，其种类尚有待进一步研究。Holldobler等(1990)认为，蚁巢壁上生长的菌丝应该具有加固巢壁的功能，因为在没有真菌生长的其他毛蚁属种类的层纸巢明显相对易碎；他们甚至推测L. fuliginosus巢壁上的真菌仅仅出现在蚁巢中，不能独立地存活。Schlick-Steiner等(2008)从毛蚁属蚂蚁(Dendrolasius和Chthonolasius 2个亚属)的巢壁上分离到5种子囊菌(与上述真菌明显不同，被暂定为spp.1-5)，并利用DNA序列分析方法对相关蚂蚁及其真菌间的特异性和传播方式进行了分析。另外，Mueller等(2001)记述了一种未知的真菌菌丝经常出现在Tetramorium aculeatum蚂蚁建在树上的纸层巢。

关于这些真菌在蚁巢中生长和分布的位置、它们是否能被蚂蚁习惯性地作为食物，或者被加以培养而作为食物等研究，都将非常有助于进一步探讨真菌对蚂蚁及其巢穴结构的影响。

3.2 蚂蚁与植物共生体中的真菌

据Bailey (1920)报道，在南亚和澳大利亚北部地区，Iridomymex cordatus蚂蚁栖居在茜草科Rubiaceae植物(Myrmecodia)子叶胚轴膨大处的通道里，且蚁道中的排泄物和一些虫体残骸上通常长满真菌(Anthrocladium sp.)；分布于非洲的一些茜草科植物(Cuviera)，其茎的分节处膨大形成节间小室，内壁被茂密的真菌覆盖，且室内同时生活着一些蚂蚁类群(如Cataulacus，Crematogaster，Tetramorium和Technomyrmex)，这些真菌的菌丝也被发现生长于蚂蚁的颊下囊小球上。但是，关于这些真菌与蚂蚁的关系，Bailey (1920)认为，“菌丝在大部分喜蚁植物中的零星分布表明，它们不存在共生关系，它们的共同存在是偶然性的”。Dejean等(2005)记述了一种在南美发现的非常有趣的现象：栖息于Hirtella physophora植物上的Allomerus decemarticulatus蚂蚁(切叶蚁亚科Myrmicinae)，它们可以利用蚁巢中的真菌菌丝将从寄主植物茎上采下的纤维缠绕起来，建成一个海绵状的平台，作为捕捉猎物的陷阱。

另外，作者在近期对秦岭主峰太白山及其周围地区的蚁科昆虫研究时发现，该地部分蚁种与真菌也存在非常密切的关系：在伐桩和枯木中筑巢的部分蚁类[如黄毛蚁(Lasius flavus)]巢中，生长有大量的真菌菌丝；一些在栎树树干中筑巢的蚂蚁[如史氏盘腹蚁(Aphaenofaster smythiesi)]，其蚁巢及周边的木材组织被真菌严重侵染，明显导致了寄主的生长减缓、抗性降低，甚至死亡。这些蚂蚁巢内的真菌经过分离、培养和鉴定分析，其结果表明，木霉为其中的优势真菌。

3.3 寄生于蚂蚁体表(内)的真菌

除了以上与蚂蚁相关的真菌外，有些蚂蚁还常常遭受一些真菌的寄生，如一些蚂蚁被虫草菌(Cordycepus)寄生后，从虫体上长出子实体，被称为蚂蚁草(C. formicarum)(李春如等，2006；Sung et al., 2007)；另外，有些也会遭受白僵菌的侵染(Hughes et al., 2004)，导致个体和群体的死亡。Wheeler (1910)发现侵染Lasius neoniger蚂蚁群体的Laboulbenia formicarum真菌，它们主要分布在蚂蚁的背部、腿节的中后部以及头后部，而被感染的蚂蚁可正常活动。分布于欧洲的一些毛蚁属Lasius种类(如L. grandis，L. neglectus，L. umbratus，L. rufa，L. rufibarbis)和蚁属(Formica)种类(如F. pressilabris)，其体表生长着Aegeritella tuberculata真菌[半知菌(Deuteromycetes)]，被寄生的蚂蚁个体可照常取食，无明显的行为改变；关于这些蚂蚁和相关真菌关系目前尚不清楚，但有一些学者认为这些真菌的寄生可能降低寄主蚂蚁的活动水平和生命周期(Espadaler，2003；Herraiz et al., 2007)。

3.4 其他取食真菌的蚂蚁

长期以来，爱特蚁是唯一被发现能专门培养真菌并以之为食的类群。Witte等(2008)首次报道了发现于马来西亚热带雨林中另一种专门以蘑菇为食的蚂蚁Euprenolepis procera [蚁亚科(Formicinae)]，它们主要在晚上取食，并具有不断迁移巢穴以搜寻新食物资源的习性。该发现不但丰富了菌食性蚂蚁的多样性，且相关特殊迁移习性的发现也从另一个方面展示了蚂蚁在长期的进化过程中形成的不断开拓、利用新食物资源的能力。此外，笔者在进行秦岭蚁类的研究时也发现，一些蚂蚁[如深井凹头蚁(Formica funaii)]在香菇和云芝属真菌的子实体上活动频繁，并有取食习性。关于这些大型真菌在相关蚁种食物域中的比重，以及它们之间的深层关系，还有待进一步研究。

4 蚂蚁与真菌关系的研究展望

森林是陆地上最复杂的生态系统，是自然界真菌生活的最主要场所之一，也是真菌种类和数量最为丰富的生态系统(中国科学院生物多样性委员会，1994)；而蚂蚁是森林生态系统中种类最多、分布最广的节肢动物，它们将不可避免地与真菌产生各种各样的关系。Bailey(1920)曾断言，“蚂蚁具有将孢子和菌丝体片段带进蚁巢的普遍倾向，有些还将它们存留在颊下囊中，因此蚁科昆虫似乎可能是许多高等真菌扩散的重要媒介”。因此，对森林生态系统中蚂蚁与真菌的关系研究，除具有一定的科学价值之外，无疑也会对林业生产、森林生态系统的自然演替及相关的生物多样性资源保护等，产生一定的指导意义。然而，迄今为止，几乎所有关于蚂蚁与真菌关系的研究仅仅主要局限于热带地区和欧洲部分地区，在其他地区几乎仍是空白。

综合目前的研究现状及尚存在的一些问题，笔者认为未来关于蚂蚁与真菌关系的研究可以从一下几个方面着重展开：

1) 蚂蚁对真菌(尤其是林木病原菌)的传播目前关于蚂蚁对真菌的传播及其危害和利用研究，在某些方面已比较深入，如Pagnocca等(2008)从Atta laevigata和A. capiguara蚁后的体表分离到多种放线菌和酵母菌；Ei-Hamalawi等(1996)发现有些蚂蚁对鳄梨根癌病(Phytophthora citricola)具有传播作用；Gracia-Garza等(1998)发现真菌Fusarium oxysporum f. sp. erythroxyli和F. oxysporum f. sp. melonis可以通过一些蚂蚁被广泛传播，因而将其开发用作微生物除草剂。

关于蚂蚁对真菌传播的研究，可以有效揭示森林生态系统相关真菌的传播、扩散方式，以及蚁—菌间的适应和进化；尤其是关于蚂蚁对某些重要的林木病原菌的传播研究，将会对森林生态系统的自然演替及森林资源保护等具有重要意义。

2) 感染蚂蚁的病原真菌许多蚂蚁是人类生活和生产的重要害虫，而利用病原真菌对其进行控制是重要的防治措施之一。一些国家已在红火蚁(Solenopsis invicta)、木工蚁等有害蚁类的防治中，开展了相关病原真菌调查及其利用研究，并深入分析了蚂蚁对病原真菌的防御机制，以期解决防治实践中蚂蚁行为对药剂的抵制作用(Hughes et al., 2004)。由于一些重要外来害蚁如红火蚁等，已传入我国并造成严重危害，加之我国部分地区森林、城市有害蚁类的危害也渐趋严重，因此，在我国开展利用病原真菌控制有害蚁类研究日显迫切。

3) 蚂蚁体内及肠道真菌(或共生微生物)的研究许多蚂蚁是杂食性，既可以取食液体食物(如树汁、蜜露)，也可以取食固体食物(如小的节肢动物)，对于蚂蚁肠道中内共生真菌的研究，将有助于揭示蚂蚁对周围环境中食物及营养的利用方式(Mueller et al., 2001；Mankowski，2004)。

4) 蚂蚁行为对真菌分布及多样性的影响蚂蚁的筑巢、取食等活动对其巢内真菌的生长、传播以及对土壤质地及其理化性质等，都具有重要的影响。Ba等(2000)、Zettler等(2002)研究发现，只有部分酵母菌和真菌能生存于蚁巢中，且相关真菌在巢内的多样性水平明显低于巢外。笔者对日本弓背蚁(Camponotus japonicus)、日本黑褐蚁(Formica japonica)巢内土壤真菌多样性的分析也发现，它们巢内真菌的种类、菌落数以及真菌多样性指数均低于巢外，且不同种类蚁巢内的真菌组成存在明显差异。这方面的后续研究将有助于揭示蚂蚁对相关地区生态系统中真菌的分布及其扩散的影响。

5) 蚂蚁的抗菌机制蚂蚁属社会性昆虫，由于其大量个体群居生活，常导致群体面临流行病的威胁。但是实际上蚂蚁通过群体间的清洁行为及其特殊的抗菌机制成功地抵御这种威胁(Fernández-Marín et al., 2006)。目前，关于蚂蚁和其他社会性昆虫(白蚁、蜜蜂等)的抗病机制研究已成为热点，并会长期持续不衰(Chen et al., 1998；Calleri et al., 2006)。