林业科学  2004, Vol. 40 Issue (1): 110-116   PDF    
0

文章信息

薛皎亮, 谢映平, 范三红, 李艳芳.
Xue Jiaoliang, Xie Yingping, Fan Sanhong, Li Yanfang.
城市污染促进瘤坚大球蚧种群增长的营养学研究
A Study on the Nutriology Promoting the Population Increase of Eulecanium gigantea by Urban Pollution
林业科学, 2004, 40(1): 110-116.
Scientia Silvae Sinicae, 2004, 40(1): 110-116.

文章历史

收稿日期:2002-03-28

作者相关文章

薛皎亮
谢映平
范三红
李艳芳

城市污染促进瘤坚大球蚧种群增长的营养学研究
薛皎亮, 谢映平, 范三红, 李艳芳     
山西大学生命科学与技术学院 太原 030006
摘要: 瘤坚大球蚧属同翅目蚧总科蚧科,是我国北方城市林木重要害虫。笔者于1998—1999年在太原市选择了5个污染程度不同的街道区域,同时,在相距60 km以外的太谷县选择山西农业大学植物园作为清洁对照区,研究了在污染环境中寄主树木国槐枝条和叶片内几种营养物质含量变化与蚧虫种群密度的关系。结果表明:(1)污染区国槐枝条和叶片内还原糖、总糖、可溶性蛋白质和氨基酸的相对含量极显著地高于清洁对照区。(2)在5个污染区和一个清洁区,蚧虫的虫口密度依据污染强度而增加,寄主枝条还原糖和可溶性蛋白质的含量与虫口密度之间呈正直线相关关系,虫口密度与还原糖之间的关系式为Y1=87.602 8X1-117.825 0,相关系数r1=0.98。虫口密度与可溶性蛋白质之间的关系式为Y2=2.893 6X2-142.152 3,相关系数r2=0.84。(3)寄主枝叶内营养物质含量在3—10月份的变动趋势呈现出两个高峰期和一个低谷期,对照该蚧虫生活史,恰好与蚧虫的两个取食高峰和一个不取食的卵期相对应,说明城市污染使寄主树木体内营养物质含量升高与蚧虫生物学的吻合,是导致蚧虫种群增长的一个重要原因。由此,提供了污染环境中蚧虫增殖的营养学例证。
关键词: 城市污染    蚧科    蚧虫    瘤坚大球蚧    营养学    
A Study on the Nutriology Promoting the Population Increase of Eulecanium gigantea by Urban Pollution
Xue Jiaoliang, Xie Yingping, Fan Sanhong, Li Yanfang     
College of Life Science and Technology of Shanxi University Taiyuan 030006
Abstract: The soft scale, Eulecanium gigantea (Shinji) (Homoptera: Coccoidea; Coccidae) was an important pest in cities of northern China in recent years. During 1998—1999, five experimental districts with different degrees of air pollution in Taiyuan City and one clean area as the contrast district at campus of Shanxi Agricultural University located in Taigu County were selected. The nutriological relationship between the soft scale population increase and its host plant was studied. The results showed that (1) In the pollution districts, the quantity of reductive sugar, general sugar, soluble protein and amino acids in twigs and leaves of the host tree, Sophora japonica, were much more than those in the clean district. (2) In the sample districts, the soft scale population densities increased as the air pollution deteriorated. At the same time, the contents of reductive sugar and soluble protein in twigs were positively correlated to the population density of the scale insect significantly. The regression equations were made out respectively in Y1=87.602 8X1-117.825 0, with correlation coefficient r1=0.98, and Y2=2.893 6X2-142.152 3, with r2=0.84. (3) During March to October, two peaks and one valley were appeared in the content fluctuation of the nutrition substances in host tree twigs. That echoed respectively to the two feeding stages and one egg stage of the soft scale in its life cycle. It was concluded that a higher content of nutrition substances in the host tree in polluted urban environment may be one of the important factors which make the scale insect greatly propagating. An nutriological evidence was provided by this research in the trend of scale insect population to increase in polluted urban environment.
Key words: Urban pollution    Coccidae    Scale insect    Eulecanium gigantea (Shinji)    Nutriology    

环境污染会使植物和植食性昆虫之间的关系发生变化,导致某些害虫大发生,已受到科学界的关注(吕仲贤等,1994康乐,1995吴小芹,1994Alstad et al., 1982; Riemer et al., 1989; Mattson et al., 1991), 其中林木蚧虫在污染环境中种群增长更为明显。美国从20世纪50年代就发现松针盾蚧(Nuculaspis californica)在受污染的沼松林内虫口密度远大于未受污染的林分(Edmunds et al., 19561973)。到20世纪80年代,蚧虫已经上升为美国北部城市林木的主要虫害,其重要性仅次于钻蛀性害虫和榆树荷兰病(Ceratocystis ulmi)(库尔泰等,1994)。日本东京的都市化环境使城市蚧虫区系发生变化,产生了对污染环境适应的城市型蚧虫(Kawai, 1976)。在欧洲,蚧虫、蚜虫、螨类本来是次期性害虫,但在受污染的森林中上升为主要害虫(Kula, 1994)。周章义等1981年研究认为,云南昆明安宁县云南油杉(Keteleeria evelyniana)林的刺圆盾蚧(油杉盾蚧Porlatoria keteleericola, 1983)的虫口密度增加与附近的磷肥厂排放的氟化物污染有关(周章义等,1981)。近年来,本课题组在太原市的园林蚧虫发生与城市污染的关系作了系列研究(Xie Yingping et al., 1995; 谢映平等,1995; 1998; 薛皎亮等,2001Xue Jiaoliang et al., 1999)。笔者于1997—1999年研究了太原市城市污染促进国槐(Sophora japonica)树上瘤坚大球蚧(Eulecanium gigantea)种群增长的营养学机理,内容包括污染区寄主树木枝条和叶片中还原糖、总糖、可溶性蛋白质和氨基酸等营养物质含量变化规律及其与蚧虫的种群密度和生物学之间的相关性。

1 材料与方法 1.1 采样地点、采样树和采样方法

本研究选择污染区和清洁区对照。污染区选择太原市火车站等5个街区,分别代表不同的车流量和污染程度。其污染物主要有SO2、TSP、Pb、CO、NOx等。采样树是街道两边的行道树国槐,树龄20 a左右,瘤坚大球蚧近10 a来发生密度很大。清洁对照区选择位于太原市以南60 km的太谷县山西农业大学植物园,该植物园国槐树的树龄和长势与太原污染区的相似。但空气清新,污染很少,蚧虫发生密度很小。

枝条与叶片的采样方法。在太原设5个采样区,在山西农业大学校园设1个采样区,在每个采样区选5个样点,每样点5株样树,按照树冠的4个方向和上中下部位各取1~2 a生枝条,样枝长60~80 cm,每株树剪15样枝,从3月到10月,每月1次。

1.2 试验材料的处理和营养成分测定

采回的枝条在实验室剥去虫体,摘下叶片,将枝条和叶片分别冲洗、晾干,刮下枝条韧皮部,将韧皮部和叶片分别烘干、粉碎、过筛,待测定。

糖类测定:采用3,5-二硝基水杨酸比色定糖法(中国林业科学研究院分析中心,1994),仪器为721分光光度计,测试波长540 nm。可溶性蛋白质测定:采用Folin-酚试剂法(王金胜等,1997),721分光光度计,波长500 nm。氨基酸测定:采用121MB型氨基酸自动分析仪。

2 结果和分析 2.1 寄主树国槐枝条和叶片内还原糖和总糖含量在污染区和清洁区的变动规律

定点连续采样测定结果(表 1表 2)表明:(1)3—10月期间,在污染最严重的太原火车站街区枝条韧皮部还原糖含量平均26.70 mg·g-1,清洁对照区的山西农业大学植物园平均为16.00 mg·g-1,前者比后者高出66.50%,差异极显著。总糖含量变化与还原糖的趋势相似,各月份的含量值在污染区均显著高于清洁区,其中3、4、5、8、10月份的差值率大于20%,9月份的达到37.08%。(2)在叶片中,还原糖在污染区含量平均23.60 mg·g-1,清洁区为19.20 mg·g-1,前者高出后者23.40%;总糖含量在污染区平均17.29%,清洁区为13.04%,前者比后者高出32.62%。由此可见,国槐在城市污染环境中枝条和叶片中糖类物质(还原糖和总糖)极显著增加,而糖类物质是蚧虫的关键营养。根据瘤坚大球蚧在太原市污染区的虫口密度特别大,在清洁对照区则特别少这一普遍现象,分析认为,城市街道的污染环境使寄主国槐树体内糖类物质相对含量增高,是导致国槐树上瘤坚大球蚧种群增多的一个重要原因。

表 1 污染区和清洁区国槐枝条韧皮部还原糖和总糖含量对照 Tab.1 The contents of reductive sugar and general sugar in twigs of the host tree, S. japonica respectively in the pollution area in Taiyuan City and the clean area in Taigu County
表 2 污染区和清洁区国槐叶片中还原糖和总糖含量对照 Tab.2 The contents of reducing sugar and general sugar in leaves of the host tree, S. japonica respectively in the pollution area in Taiyuan City and the clear area in Taigu County
2.2 国槐枝条和叶片内可溶性蛋白质含量在污染区和清洁区的变动规律

蛋白质是植食性昆虫的重要营养物质,对细胞的分裂、代谢等生命过程起着重要控制作用,所有的生命活动都离不开蛋白质。蛋白质在寄主树体内既可以游离状态存在细胞质中,又可以与其他分子结合的形式存在于各种细胞器中。本研究测定了寄主树国槐枝条和叶片中可溶性蛋白质的含量变化,结果(表 3)显示:3—10月期间,污染区国槐枝条韧皮部蛋白质含量平均为90.94 μg·g-1,清洁区为68.05 μg·g-1,前者高出后者33.65%。叶片内蛋白质含量在污染区平均135.59 μg·g-1,清洁区为90.19 μg·g-1,前者高出50.33%。说明蛋白质在污染区寄主树木体内含量增加,可能是导致瘤坚大球蚧良好发育和种群增长的一个营养学原因。

表 3 污染区和清洁区国槐枝条和叶片中可溶性蛋白质含量对照 Tab.3 The contents of soluble protein in twigs and leaves of the host tree, S. japonica respectively in the pollution area in Taiyuan City and the clean area in Taigu County
2.3 国槐枝条和叶片内氨基酸含量在污染区和清洁区的变动规律

氨基酸是构成蛋白质的基本单元,植物组织中氨基酸的种类和含量对植食性昆虫的生长发育和繁殖至关重要。测定太原市火车站街道两旁国槐枝条和叶片的氨基酸种类和含量与清洁区对照,结果(表 4)显示:在所测的17种氨基酸中,有14种的含量在污染区均高于清洁区。在枝条韧皮部中蛋氨酸和天门冬氨酸分别高出清洁区72.73%和58.84%,属于第一类;苏氨酸和谷氨酸分别高出清洁区25.96%和24.20%,属第二类;5种氨基酸在污染区高出清洁区10%以上,即组氨酸14.29%,赖氨酸14.28%,脯氨酸13.55%,酪氨酸12.50%,颉氨酸10.27%,属第三类;另外5种在污染区的高出清洁区仅在10%以下。叶片中氨基酸含量在污染区高出清洁区的第一类有3种,即蛋氨酸128.57%,天门冬氨酸73.64%和谷氨酸54.80%;第二类仅1种,即酪氨酸23%;第三类有7种,即色氨酸16.46%,脯氨酸16.42%,赖氨酸15.22%,异亮氨酸13.14%,苏氨酸11.25%,组氨酸11.07%和苯丙氨酸10.32%;另外3种增加幅度在5%以下。由此看出,城市污染会使国槐树枝条和叶片中氨基酸含量显著增加,也是促进蚧虫种群增长的一个重要原因。

表 4 污染区和清洁区国槐枝条和叶片中氨基酸含量对照 Tab.4 The contents of amino acids in twigs and leaves of the host tree, S. japonica respectively in the pollution area in Taiyuan City and the clean area in Taigu County
2.4 寄主体内营养物质含量变化与瘤坚大球蚧种群密度的相关性

在4月份,当蚧虫雌虫处于膨大期,在太原市污染强度不同的5个街区(以车流量作为标志),调查瘤坚大球蚧的虫口密度,并采样化验分析枝条韧皮部的还原糖和蛋白质含量,同时以清洁区进行对照。结果(表 5)显示:在太原市5个街区中,车流量从火车站街区的3 254辆·h-1依次降低,到解放路口的1 457辆·h-1,瘤坚大球蚧的虫口密度也依次由104.07头·枝-1降低到27头·枝-1,虫口密度与车流量即污染强度呈正相关。清洁区对照区的山西农业大学植物园附近来往车辆很少,其国槐树上的瘤坚大球蚧虫口密度只有3.99头·枝-1,极显著的低于太原市5个采样区的任何一个。从还原糖在5个污染区和清洁区相比较,火车站街区的国槐枝条还原糖含量最多,为2.628 9%,解放路口为1.663 3%,清洁区为1.502 5%。可溶性蛋白质在火车站街区含量是91.199 2%,解放路口是63.473 6%,清洁区为57.275 9%。由此看出,蚧虫的虫口密度与寄主枝条内还原糖和蛋白质的含量密切相关。用还原糖和蛋白质两种营养物质含量作自变量(X),虫口密度作函数(Y),作一元回归式,可以得到还原糖与虫口密度的关系式为Y1=87.602 8X1-117.825 0,相关系数r1=0.98。可溶性蛋白质与虫口密度的关系式为X2=2.893 6X2-142.152 3,相关系数r2=0.84。由此证明,国槐枝条内还原糖和蛋白质含量与虫口密度呈极显著正相关,说明营养物质对瘤坚大球蚧的发育、繁殖和种群增长起决定性的作用。而这两种营养物质的变化是由于城市大气污染引起,因此污染环境促进了蚧虫的种群增长。

表 5 国槐枝条内还原糖和蛋白质含量与虫口密度及污染程度的关系 Tab.5 The relationship between the contents of reductive sugar and soluble protein in twigs of S. japonica and the population density of the scale insect and the pollution degree
2.5 寄主体内营养物质含量趋势与瘤坚大球蚧生物学之间的相关性

从太原市火车站街道污染区国槐枝条和叶片内几种营养物质测定结果(表 13),可以作出枝条韧皮部可溶性还原糖、总糖、可溶性质白质三类营养物质相对含量在3—10月份期间的变动趋势图(图 1)。分析变动曲线,三种营养物质在枝条韧皮部的含量变动具有相似性。它们都是在寄主树木生长季节,含量变化呈现两个高峰和一个低谷。这与瘤坚大球蚧生活史具有一种巧妙的耦合关系。在3—4月份,营养物质在枝条内是高峰期,这期间正逢瘤坚大球蚧春季出蛰后在枝条上刺吸汁液,大量取食阶段,雌虫从刚出蛰的2龄若虫,发育到3龄,然后4龄,即成虫期,虫体由初出蛰的2 mm,迅速膨大为15 mm左右的球形。在4月底,雌虫交配后,在体内孕卵1 000~2 000多粒。枝条内的营养物质正好满足了蚧虫的生长发育和孕卵繁殖的需要。5月上旬,雌蚧虫产卵后母体死亡。从5月中旬到6月中旬,卵在母体腹下的空腔内度过卵期。在此期间,蚧虫不需要取食。对国槐树而言,这个时期正处于初夏生长高潮,枝条延长和叶面积增大迅速,营养物质很快分散到新生长的组织中,使浓度在短期内相对降低,呈现出营养物质的一个低含量期。从6月下旬到7月份,国槐枝叶的体积增长变缓,营养物质积累量明显升高,在枝叶内的含量进入第二个高峰期。与此期相对应,瘤坚大球蚧卵在6月下旬孵化后,若虫扩散,在嫩枝和叶片表面固着,开始取食,刺吸汁液,这种取食一直延续到10月下旬。在此期间蚧虫要完成两个龄期的发育,并为越冬作好营养储备,因此,它是一个重要的取食阶段。

图 1 污染区国槐枝条韧皮内3种营养物质相对含量逐月变动趋势 Fig. 1 The variation of the nutrition relative contents in twigs of host tree S. japonica in polluted area

从上述蚧虫的两个取食阶段与树木体内营养物质含量的两个高峰期相互对应的关系,可以认为这是昆虫与它的寄主生物学之间的必然联系,属自然选择的结果。但值得注意的是,在污染区国槐树枝叶内营养物质含量高于清洁区(表 1—4),与污染区的高虫口密度和清洁区的低虫口密度相对应。这就从营养学角度提供了证据,说明污染使国槐树体内的化学物质发生变化,营养物质含量相对增加,有利于蚧虫在刺吸汁液过程中,获取更多的营养,利于其发育和繁殖,从而促进蚧虫种群在污染区增加。

3 结论与讨论

研究已经发现,蚧虫、蚜虫等同翅目昆虫类群在污染环境中能更明显的增加其种群数量,前人对这种增长原因常多注重污染使天敌昆虫减退,导致害虫失去自然控制。诚然,天敌昆虫对污染敏感,种群消退是一个重要原因,但事实上,蚧虫在污染环境中种群密度增加是多因素综合作用的结果,如蚧虫分泌蜡质在体外形成保护性的介壳,对污染的侵袭具有较强的抗性。蚧虫不仅可以忍耐寄主树木体内污染物SO2和Pb的高含量,而且可以忍耐这些污染物在自身虫体内的大量积累(谢映平等,19951998Xue Jiaoliang et al., 1999薛皎亮等,2001)。本文通过在太原污染区和太谷山西农业大学校园清洁区对照采样,测定对比寄主树木国槐枝条和叶片中与蚧虫发育、繁殖密切相关的几种营养物质的含量变化与瘤坚大球蚧种群密度之间的相关性,证明了在污染环境胁迫下,寄主树木国槐枝条和叶片中还原糖、总糖、可溶性蛋白质和17种氨基酸的大部分种类的相对含量均明显提高,由此提供了解释瘤坚大球蚧种群增长的营养学证据。根据蚧虫营固定刺吸寄主汁液的生活习性,可以推断瘤坚大球蚧在吸取同样量的汁液中,将可获得更多的有效营养,对生长、发育和繁殖有利,这将导致种群数量的增加。

蚧虫在污染环境中表现出来的生存优势和种群增加,使其上升成为现代农林、果木、花卉产业的重要害虫类群,已经引起世界科学界的关注。经作者调查,太原市园林蚧虫60余种,其中蚧科Coccidae的瘤坚大球蚧(Eulecanium gigantea),皱大球蚧(Eulecanium kuwanai)在街道污染区的国槐、刺槐(Robinia pseudoacacia)、合欢(Albizia julibrissin)等豆科树木和榆树上发生虫口密度很大;水木坚蚧(Parthenolecanium corni)在工业污染区和街道污染区白蜡(Fraxinus chinensis)、卫茅(Euonymus bungeanus)、刺槐、红花刺槐(R.hispida)、榆树(Ulmus pumila)和蔷薇科植物上均发生严重;朝鲜毛球蚧(Didesmococcus koreanus)在桃树(Prunus persica)和杏树(P. armeniaca)上虫口累累;沙里院褐球蚧(Rhodococcus sariuoni)是城市海棠(Mulus spp.)、苹果(Malus pumila)、绣线菊(Spiraea salicifolia)等蔷薇科果树的重要蚧害。粉蚧科(Pseudococcidae)的康氏粉蚧(Pseudococcus comstocki)在卫茅、白蜡、银杏(Ginkgo biloba)等树木和多种花卉上寄生,特别是在太原市五一路两边的行道树银杏上发生成灾,凡是粉蚧危害的枝条,在7月份就叶片变黄干枯。据记载,银杏树抗污染能力极强,也很少有虫害侵扰。在太原市发现粉蚧危害还是蚧虫危害银杏的首次记录,研究也发现该虫的种群密度与寄主树体内的营养物质含量变化有关(周霞等,2001)。盾蚧科(Diaspididae)的桑白盾蚧(Pseudaulacaspis pentagona)寄生桃、杏、桑树(Morus alba)、构树(Broussoroetia papyrifera)、泡桐(Paulownia fortunei)等;杨圆蚧(Quadraspidiotus gigas)和柳蛎盾蚧(Lepidosaphes salicina)在太原河西化工污染区的杨树和柳树上特别严重,但在太原市森林公园和晋祠公园虫口密度却很低。毡蚧科(Eriococcidae)的石榴毡蚧(Eriococcus lagerostroemiae)在街道污染区的紫薇和工业区的石榴上发生较重。并且发现,毡蚧在工业区的刺槐树上也有虫口密度增长的趋势。太原地处华北,城市污染严重,其蚧虫发生规律在北方城市中具有代表性。

我国南方气候和植物区系与北方差别很大,蚧虫在城市环境中发生的种类构成也不相同,如在成都、昆明,南京、广州等地,日本龟蜡蚧(Ceropastes japonicus),龟蜡蚧(C. floridensis),角蜡蚧(C. pseudoceriferus),双蜡蚧(Dicyphococcus bigibbus)等蜡蚧类在悬铃木(Platanus acerifolia)等绿化树木上虫口密度特别大,这在北方是很少发生的。因此,继续研究南方城市污染构成和蚧虫发生类型是必要的。

蚧虫是对外贸易中的重要检疫害虫类群,在我国森林害虫检疫对象中就列有松干蚧(Matsucoccus matsumurae)、松突圆盾蚧(Hemiberlesia pitysophila)、湿地松粉蚧(Pseudococcus acutus)和本文所研究的瘤坚大球蚧。随着环境污染加剧和生态恶化,蚧虫的流行和危害应该受到重视。特别是我国加入WTO后,国际贸易日益频繁,一些危险性蚧虫的人为传带和在新栖息地的失控与泛滥,将会对农林和其他产业带来重大损失和灾害。因此,如何加强贸易口岸的蚧虫检疫和研究环境变化诱发蚧虫发生的新规律将是森林病虫害防治的一项新课题。

参考文献(References)
库尔森R N, 威特T A.黄竞芳等译.森林昆虫-生态与经营管理.北京: 中国林业出版社, 1991, 156-185
康乐. 1995. 环境胁迫下的昆虫-植物相互关系. 生态学杂志, 14(5): 51-57.
吕仲贤, 杨樟法, 胡萃. 1994. 空气污染对害虫种群的促进作用. 环境污染与防治, 16(6): 30-32.
罗克斯坦M编.李绍文, 王孟淑译.昆虫生物化学.北京: 科学出版社, 1988, 15-38
谢映平, 刘贤谦, 李景平, 等. 1995. 城市林木蚧虫的流行与管理对策研究. 林业科学研究, 8(森林昆虫专刊): 114-118.
谢映平, 薛皎亮, 刘红霞, 等. 1998. 城市空气中污染物在瘤坚大球蚧及其寄主国槐体内积累的研究. 林业科学, 34(1): 45-49. DOI:10.3321/j.issn:1001-7488.1998.01.007
薛皎亮, 谢映平, 李艳芳. 2001. 城市污染对国槐树体VB2含量及瘤坚大球蚧种群影响的研究. 林业科学, 37(2): 69-73. DOI:10.3321/j.issn:1001-7488.2001.02.010
王金胜, 郭春绒, 刘桂林, 等. 1997. 农业生物化学技术. 太原: 山西科学技术出版社, 143-157.
吴小芹. 1994. 大气污染对森林昆虫的影响研究进展. 世界林业研究, (3): 36-42.
中国林业科学研究院分析中心编.现代仪器分析方法.北京: 中国林业出版社, 1994, 441-442
周章义, 陈学英. 1981. 大气氟污染与油杉刺圆盾蚧的发生. 生态学报, (3): 241-252.
周霞, 汤枋德, 谢映平. 2001. 空气污染对银杏和白蜡树上康氏粉蚧种群的影响. 林业科学, 37(4): 65-70.
Mattson W J, Witter J A.陈原译.污染导致森林害虫-昆虫关系的变化.见: 刘于鹤主编.国际林联第十九届大会论文集.北京: 中国林业出版社, 1991, 137-142
Alstad D N, Edmunds G F Jr. 1982. Effect of air pollution on scale insect populations. Annual Review of Entomology, 27: 369-384. DOI:10.1146/annurev.en.27.010182.002101
Edmunds G F Jr, Allen R K. Comparison of black pine-leaf scale population density on normal ponderosa pine and those weakened by the agents. In: Baecker, E C eds, Proceedings of Tenth International Congress of Entomology, Montreal, 1956, Vol.4: 391-392
Edmunds G F Jr. 1973. Ecology of Black Pine-leaf Scale (Homoptera:Diaspididae). Environment Entomology, 2: 765-777. DOI:10.1093/ee/2.5.765
Kawai S. 1976. Changes of coccid-fauna with urbanization in Tokyo Inheritance. Special Issues on Environment and Insect Ecology: 18-24.
Kula E. 1994. Aphids and scale insects on conifers under the influence of air pollution. Journal Announcement, 78(4): 6-18.
Riemer J, Whittaker J B. Air pollution and the insect herbivores: Observed interactions and possible mechanisms. In: Bernays E A eds. Insect-Plant Interactions. Boca Raton, Florida: CRC Press, Inc. 1989: 73-105
Xie Yingping, Liu Xianqian, Li Jingping, et al. 1995. , The effect of urban air pollution on population of Eulecanium gigantea(Shinji) in Taiyuan City, China. Israel Journal of Entomology, 29: 165-168.
Xue Jiaoliang, Xie Yingping, Liu Hongxia, et al. 1999. The effect of air pollution on Sophora japonica and Eulecanium gigantea in urban areas in China. Entomologica Bari, 33: 383-388.