禽流感病毒属于正粘病毒科(Orthomyxoviridae)流感病毒属A型流感病毒。根据血凝素(HA)和神经氨酸酶(NA)抗原性的差异，A型流感病毒分为不同的亚型。到目前为止，所有禽流感病毒的16个HA亚型(H1—H16)和9个NA亚型(N1—N9)已经从野鸟中检测到(Hinshaw et al., 1982；Kawaoka et al., 1990；Rohm et al., 1996；Krauss et al., 2004；Fouchier et al., 2005)；在野生水禽中，大多数亚型病毒从绿头鸭(Anas platyrhynchos)中的分离频率是最高的(Hansen, 1999)。有些野鸟也曾检出流感病毒，如鹱科的白头圆尾鹱(Pterodroma lessonii), 鸭科的黑额黑雁(Branta canadensis)，疣鼻天鹅(Cygnus olor), 稚科的鹌鹑(Coturnix), 秧鸡科的美洲骨顶(Fulica americana)，鹬科的红腹滨鹬(Calidris canutus)，鸥科的银鸥(Larus argentatus)，雀科的麻雀(Passer montanus)(Hansen, 1999；Olsen et al., 2006)等。

2005年，中国青海湖上千只候鸟相继感染高致病性禽流感病毒致死(Liu et al., 2005), 候鸟作为传播病毒的载体而备受关注。因为候鸟具有跨洲际迁徙的能力，被认为是禽流感病毒携带者。目前HP禽流感病毒已被许多国家证实其广泛分布和发生于世界范围内的家禽和野鸟, 可引起多种家禽、野鸟和部分哺乳动物的感染(David et al., 2001)。而且，高致病性禽流感已经严重危及到人类的健康与生命安全，并有进一步突破种间屏障形成人间流行的潜在可能(Ferguson et al., 2004；Buxton et al., 2000)。因此，深入了解野生鸟类中禽流感病毒的分布情况及其传播作用，对于做好高致病性禽流感的防控工作有着重要的意义。

1 野生鸟类各亚型禽流感病毒的流行情况

禽流感的流行病学特点之一是病毒在野鸟，尤其是在候鸟(雁鸭类)中持续循环存在，这些鸟类遍布于世界各地。

1.1 北美地区

1998—2000年美国明尼苏达州的监测结果表明，H3，H4和H6为该地区的优势亚型，同时分离株包含了全部9个NA亚型，其中以N2，N6，N8为优势NA亚型，HA和NA的优势亚型都与以往的研究结果相一致。但研究中也显示，H5，H7，H9 3个亚型分离率比以往偏高(共占21.5%)(Hanson et al., 2003)。同期(1998年)马里兰州检测到H2，H3，H6，H9，H12 5个HA亚型以及N1，N2，N4，N5，N6，N8 6个NA亚型(Slemons et al., 2003)。

1.2 欧洲地区

1993—1999年意大利分离到H1N1，H1N4，H5N2，H11，其中H1N1为优势亚型(De Macro et al., 2003)。1999—2000年瑞典、荷兰对123种8 787只野鸟进行禽流感病毒检测，分离到H1—H7，H10，H11和H13共10个HA亚型，NA亚型则有N1—N8共8个亚型。其中H6为优势亚型，其次为H1，H2和H11亚型(Fouchier et al., 2003)。1975—1999年在伏尔加盆地和里海北部地区一个为期25年的研究中，从6个属的37种鸟的样品中分离到了H4N3，H4N6，H5N2，H6N2，H9N2，H13N2，H13N3，H13N6，H13N8，H14N5，H14N6等。其中H13N6和H13N2为优势亚型，分离率最高的鸟类则为渔鸥(Larus ichthyaetus)，其次为银鸥(Lvova, 2001)。2005年秋，环黑海和里海国家发生野鸟H5N1亚型禽流感爆发事件(罗马尼亚、克罗地亚的疣鼻天鹅感染H5N1死亡)(Feare, 2007)。2006年1—7月，土耳其、克罗地亚、希腊和德国北部鲁根岛等地区的野鸟(疣鼻天鹅、部分水禽和食腐鸟类)发生H5N1亚型禽流感(Yasue, 2006)。在中东地区，野鸟死亡的报道见于伊朗和阿塞拜疆，但后者野鸟死亡原因与感染H5N1是否有关，还不能确定(Feare, 2007)。

1.3 澳大利亚

澳大利亚于2004年采集173份自然保护区迁徙候鸟的鼻喉棉拭样品，分离到7株H4N6和H11N9, 所有分离株对家禽致病性低或无致病性(Tracey et al., 2004)。

1.4 亚洲北部及东亚

1996—1999年，采集西伯利亚夏季筑巢候鸟粪便样品，并在秋季候鸟南迁时，采集位于该迁徙路线上的日本北海道的候鸟粪便样品。从样品中分离到H5N1，H3N8，H4N6，H6N2，H9N2，H13N6，H13N8(Okazaki et al., 2000；Kida et al., 2001)。日本在1997—1998年分离到H4N6，H3N8，H6N2，H3N2，H11N9和H13N6 (Alexander, 2003)。2005年夏季，H5N1亚型禽流感几乎同时发生在南西伯利亚及蒙古一些地区。野鸟死亡事件的报道主要在俄罗斯的诺沃西比尔斯克湖和其他一些地区，以及蒙古北部的2个湖泊(Lvova et al., 2006；Feare, 2007)。

1.5 中国

1997年，香港的养鸡场和活禽交易市场爆发了H5N1亚型高致病性禽流感, 还导致了首次由禽流感病毒引起的人流感死亡病例(De Jong et al., 1997)。2002年再次在香港2个公园的水禽中出现H5N1亚型高致病性禽流感病例，并在其他家禽和野鸟中分离到该病毒(Ellis et al., 2004)。2005年，中国青海湖的候鸟爆发高致病性禽流感，从候鸟体内分离到H5N1亚型病毒(Liu et al., 2005)。在中国河南从3只健康麻雀体现体内分离到H5N1禽流感病毒(Kou et al., 2005)。自1997年H5N1亚型禽流感病毒感染人致死事件以来，受到各国政府和有关部门高度重视。自1999年以来中国大陆开展的监测表明，H5N1亚型禽流感病毒已经成为东南亚地区家禽中的地方性疾病，且多个基因谱系在该地区同时传播(Li et al., 2004；Chen et al., 2004)。

台湾在1998—2002年的研究中，从上万份野鸟粪便样品中分离到了H1N1，H1N3，H2N3，H3N8，H3N6，H4N2，H4N6，H4N7，H4N8，H6N1，H6N2，H7N1，H8N4，H10N4，H10N7，H11N9，H14N7等亚型病毒，其中H4N6分离频率最高(Cheng et al., 2004)。2004年从黑龙江扎龙保护区的绿头鸭中分离到H4N6(Hua et al., 2005)。

2 禽流感病毒在野鸟种群中的分布特点

本文主要依据国内外公开发表的文献资料对禽流感病毒在野鸟中的分布情况进行了总结，结果显示，目前至少已从17目129种野鸟体内分离出禽流感病毒或禽流感血清学检测呈阳性。禽流感病毒在自然条件下可感染很多种野鸟，这些鸟包括鹤鸵目、潜鸟目、垚□目、鹱形目、鹈形目、鹳形目、雁形目、隼形目、鸡形目、鹤形目、喆形目、鸽形目、□形目和雀形目(Alexander，1982；1993；Alexander et al., 1986；Stallknecht et al., 1988；Manvell et al., 2000)。但这些还不到目前已知鸟类物种种类的1%，禽流感病毒能感染的宿主种类也不止这些(Manvell et al., 2000)。在有人为干预的环境中，禽流感病毒可感染鹦形目、鸵形目、鹤鸵目、美洲鸵目和鸡形目；鹦形目的鹦鹉等可能是由于捕获后与已经感染禽流感病毒或处于隔离区的鸟混养而受到感染的(Saif et al., 1997)。部分雀形目鸟类如喜鹊(Pica pica)、乌鸦(Corvidae)、八哥(Acridotheres cristatellu)和麻雀(Passer montanus)感染禽流感病毒则可能是与家禽密切接触的原因(Lipkind et al., 1982；Morgan et al., 1990)。

Stallknecht等(1988)的研究表明，12个目的90多种鸟类都可发现禽流感病毒，病毒分离率达10.9%，但检出率最高的是雁形目和喆形目鸟类如燕鸥(Sterna sp.)、海鸥(Larus canus)及银鸥，达15.2%；其次是雀形目如八哥，鹦形目如虎皮鹦鹉(Melopsittacus undulatus)，达2.9%，鹤形目2.2%。而受感染鸟类中大部分为候鸟，少部分为留鸟。

3 流感病毒在野鸭中的分布模式 3.1 野鸭种群间的病毒流行差异与其行为的可能相关性

鸭属(Anas)中的钻水鸭(dabbling duck，一般指在浅水中以倒立姿势取食水生植物，很少潜水觅食)是研究流感病毒流行性最重要的对象，全球性分布，主要在内陆水域，最常见于北半球温带地区，迁徙习性强。包括绿头鸭(Anas platyrhynchos)、赤膀鸭(A. strepera)、白眉鸭(A. querquedula)、普通针尾鸭(A. acuta)、绿翅鸭(A. crecca)、欧洲赤颈鸭(A. penelope或Mareca penelope)、美洲赤颈鸭(A. americana)等。研究表明钻水鸭较其他鸭，包括潜水鸭(diving duck)，更易受流感病毒的感染(Olsen et al., 2006)。

鸭生态群间的病毒流行性差异可能与其行为有关。钻水鸭主要采食表层水中的食物；潜水鸭则采食较深水层中的食物，且大多生活在海洋中，也有部分种类生活在内陆湖泊。而从许多内陆湖泊的水和阿拉斯加冻土地带的塘泥沉积物中可分离出多种亚型禽流感病毒，钻水鸭和其他种类的野鸟在受污染的水域也可感染流感病毒。部分钻水鸭会表现出反常迁徙的倾向，每年会变更繁殖地点，这种繁殖地点的变换部分与其选择配偶有关(Del et al., 1996)。这一行为可能给流感病毒在不同宿主亚群之间的传播创造了机会；也可能为不同亚型病毒同时感染鸭群而创造基因重配的机会(Sharp et al., 1997)。

虽然可感染低致病性禽流感病毒的鸟类很多，但除了已知的易感野鸟种类之外，还没有进一步的研究能够阐述流感病毒在哪些鸟类中呈地方流行性，在哪些鸟类中呈暂时性病原体。流感病毒呈地方流行性的野鸟在一年中至少有部分时间与经常检测出禽流感病毒的其他鸟类如天鹅属(Cygnus)、秧鸡(Rallus aquaticus)和普通鸬鹚(Phalacrocorax carbo)共同生活在一个栖息地。在呈地方流行性鸟类和其他鸟类中，钻水鸭的流感病毒的流行性似乎相对较高(Olsen et al., 2006)。但应注意的是，这可能因为对呈地方流行性鸟类和其他鸟类品种的流感病毒流行性以及流行的季节或区域的研究有限，或者与研究时错过病毒流行高峰期有关。一般而言，流感病毒的流行性和各亚型病毒的明确分布在不同监测点之间可能存在差异，这取决于监测的野鸟种类、监测季节和地点等因素。

3.2 南北半球的雁鸭种群的可能混群有利于流感病毒传播

人类对流感病毒在南半球雁鸭中的流行情况或南北半球之间潜在的传播情况了解不多。南北半球的雁鸭种群联系很少，大多数雁鸭全年都生活在各自的繁殖区内。蓝翅鸭(Anas discors)是数量不多的北美鸭类之一，南美洲是它们的越冬区的一部分。南美洲还有多种鸭类，也可作为流感病毒的宿主；非洲存在多种群体数量大、分布广泛的雁鸭，其中一些在非洲大陆内迁徙。欧亚雁鸭类和非洲雁鸭类可能的混群地是西部非洲，靠近塞内加尔和尼日尔河流域、尼日利亚和马里的尼日尔河流域的泛滥平原和乍得湖，因此，非洲雁鸭种群中的流感病毒通过迁徙的雁鸭与欧亚相连接。大洋洲的雁鸭基本上常驻当地，不进行有规律的季节性迁徙(Olsen et al., 2006)。

4 鸟迁徙与流感病毒传播

生活在湿地和水生环境中的鸟类具有相对较高的流感病毒感染率，这可能是通过“粪—口”传播途径感染所致。原来普遍认为水鸟仅是流感病毒的携带者，排毒而不发病，然而20世纪90年代中期以来，尤其是2005年中国青海湖候鸟死亡事件，突破了人们传统的认识，水禽不仅可以自然感染发病和死亡，还可以横向传播给鸡或火鸡等陆生禽类。水鸟是候鸟迁徙研究的重要对象，而候鸟在迁徙过程中对禽流感病毒的传播和扩散也越来越引起重视。候鸟迁徙为禽流感在种群内和种群之间的传播创建了时间和空间上的联系。大部分低致病性禽流感病毒在水禽和涉禽体内能够长期适应并不表现明显的临床症状或者不发病，并能在种群内或种群间长期循环存在。病毒在种群内和种群间的传播和在地理区域之间的扩散取决于迁徙宿主的生境、行为和生活史。例如，候鸟随季节的变化，定期沿相对稳定的路线，在繁殖地和越冬地之间作远距离迁徙。但是几乎没有一种鸟是从它的繁殖地区直接地飞往越冬地区的，中途需要多次在合适的停歇地作停留，结果导致该地区鸟群高密度聚集，通过觅食、集群等方式保持密切的接触，使许多鸟群在时间和空间上建立了联系，结果可造成病毒从一个被感染鸟群传播给其他鸟群，后者随后将病毒携带到新的地区(Olsen et al., 2006)。猛禽类在迁徙或非迁徙期常常是单独飞行，个体之间总是保持着一定的距离，并以捕食活的禽鸟或尸体为食，如果某些被捕食禽鸟带有病毒，这种捕食作用将会成为禽流感的传播途径之一。另外，猛禽在捕食雀形目小鸟和水禽的过程中可能造成交叉感染(捕食活动并不是每次都能成功，受伤逃脱的鸟类可将病毒传播到其所在的群体中)，从而增加鸟类感染禽流感病毒的概率。上述因素对于野鸟与家禽之间和不同类群的鸟类之间的低致病性禽流感病毒的传播起着重要的作用。

以往的研究主要集中在候鸟上，留鸟也可能在禽流感的发生和传播中具有重要作用。专家推测，候鸟很有可能在迁徙过程中将所携带的禽流感病毒通过粪-口或其他途径散播给留鸟，然后通过留鸟这种天然宿主使禽流感病毒在当地长时间保持循环，再由他们将该病毒传给家禽、人类以及年复一年迁徙来的候鸟，继而候鸟再继续传播至其他种群和地域。

5 野鸟禽流感病毒感染的季节性特征

在不同物种、同一物种不同年龄的群体中流感病毒的感染率也有所不同。在对加拿大的野鸭进行了长达25年的研究(Okazaki et al., 2000)后，发现LPAI病毒的高流行性最初出现在幼龄野鸭(可能是自身免疫系统尚未完全建立)中，在迁徙之前即已感染病毒。在加拿大的早秋，采集在繁殖地集群迁飞之前的野鸭样本测得的感染率为60%，在其生活的湖泊中采集水样及湖滨的鸭粪，均可分离到病毒。野鸭粪便中含高浓度的病毒，污染环境或湖水，通过粪-口途径散播(Fouchier et al., 2005)，造成了禽流感病毒由野鸭向家禽及哺乳动物的传播。迁飞到美国南部越冬地时的流行率则下降至0.4%~2%，春季野鸭返回繁殖地时则为0.25%左右。在欧洲北部也有相似的流行情况，但是春季迁徙期间流感病毒的检出率高达6.5%。秋季迁徙前对西伯利亚鸭群营巢地的监测显示野鸭的流感病毒感染率达8%(Okazaki et al., 2000)。与秋季南迁的野鸭群体比较，经越冬期后由南向北迁徙的野鸭群体流感病毒的感染率普遍较低，其机理目前尚不清楚，但推测可能是随着越冬过程，当年的幼龄个体变为成体，群体免疫能力随之增强，致使感染率逐渐下降。

野生雁鸭类在长期的进化过程中与流感病毒相互适应，使其具有较高的感受性(特别是幼龄个体；感受性即易感性，指宿主对病原体的感受能力)和较低的敏感性(指宿主感染病原体后的反应程度)，从而造就了流感病毒的自然储存宿主，因此，雁鸭类在流感病毒的流行过程中具有非常重要的作用。

涉禽大多生活在海洋或淡水沼泽地，且经常与雁鸭为邻。对涉禽进行的流感病毒长期监测研究较少，北美监测结果表明，从途经美国东部的涉禽中分离到H1—H12亚型流感病毒，并且H1，H2，H5，H7，H9，H10，H11和H12具有高流行性，同时其HA/NA组合多于加拿大鸭群中的流感病毒亚型组合，由此表明涉禽在某些亚型病毒的长期存在中起着重要的作用。另外，流感病毒在涉禽中的周期性流行似乎与流感病毒在野鸭中的情形相反，其在迁徙期间具有较高的流行性，大约达到14%(Olsen et al., 2006)。由此假设，涉禽和水禽均可长期携带低致病性禽流感病毒，并且在流感病毒传播中起到一定的作用。春季迁徙期间涉禽既然有较高的流行性，那么涉禽就可能携带流感病毒向北迁徙至鸭的繁殖地，造成幼龄野鸭的流感病毒感染率相对较高。

6 自然环境条件在流感病毒传播中的作用

目前的研究表明，从迁徙水禽，特别是生活在湿地和水生环境中的鸟类如雁形目(雁鸭类)和喆形目(海鸥、燕鸥和涉水鸟)构成了低致病性禽流感病毒的主要天然储库(Webster et al., 1992)。

非生命储存介质长期保存和传播流感病毒的作用还不清楚，但病毒在宿主体外的生存特性可能对种间感染、病毒生态学和病毒进化起到重要作用(Kuiken et al., 2006)。低致病性禽流感病毒感染鸟类时，优先感染肠道细胞并排出含有高浓度病毒的粪便(Webster et al., 1992)，继而污染环境，包括野鸟栖息地的水源、池塘沉积物等。在野外条件下，禽流感病毒可在冷水或冰中长期存活。低温下流感病毒在水或冰中可长期存活的特性给病毒在野鸟中持续存在和传播创造了条件。从阿拉斯加和西伯利亚等地的湖水样品中均已分离获得了具有感染性的流感病毒(Webster et al., 1992)，说明常年低温地区的湖水使禽流感病毒跨年生存和在鸟类中长期流行成为可能。高海拔的青藏高原地区具有特殊的气候条件和大量的湖泊和湿地分布，同时迁徙季节大量的鸟类在此停歇。笔者认为，随着近年来H5N1高致病性禽流感在野生鸟类中不断暴发，这一地区的水体已经受到了一定程度的污染，因此有可能成为禽流感病毒跨年长期保存的一个新的天然储库。病毒能够在环境中的持续存在对病毒传播具有非常重要的生态意义，如动物(特别是候鸟)在迁徙过程中，可能在繁殖地或停歇地等有病毒存在的潜在高危区停留，此后，可将病毒快速地向外扩散。

虽然自然环境对流感病毒传播有潜在的作用，但是人们对自然环境中的禽流感病毒的生态学与演化知之甚少(Andrew et al., 2008)。先前大部分研究工作集中在阿拉斯加水禽这类天然宿主中分离鉴定流感病毒(Ito et al., 1995)，只有几例是从野鸟栖息地的湖水和湖冰等非生命物质中分离和检测流感病毒的。最近Andrew等(2008)在2005年秋季野鸭迁徙初期、冬季和2006年春季迁徙期，从阿拉斯加这一迁徙鸟类的交汇地带的水禽繁殖区的池塘中采集塘泥沉积物为样本，从中分离出4种不同的HA亚型流感病毒，这些病毒的基因序列差异显著，其中大部分病毒与2005年在阿拉斯加野鸭中分离的病毒极其相似。这一研究说明，自然环境物质的取样对于评价在特定地理或环境地区的流感病毒的差异是一项有效的技术，对比较困难并受时间限制的鸟类采样，以及通过实时定量PCR或病毒培养进行泄殖腔拭子的筛选等方法也是一个补充。通过这种方法可稳定地检测到在冬季中期和迁徙鸟类抵达前的早春采集的样本中的病毒。因此，Webster曾建议监测流感病毒时应考虑受污染的湖水(Webster et al., 1992)，但病毒也可能持续存在于塘泥沉积物中，并可成为次年感染新迁徙来此的鸟类的病毒传染源。

7 小结

由于野鸟种类繁多、迁徙行为复杂、宿主的受体特异性差异等因素，致使病毒在野鸟间的传播机理非常复杂，尽管人们对低致病性禽流感病毒在野鸟中的分布有所了解，但也只是冰山一角。从近几年的野鸟和家禽禽流感疫情分布来看，有理由认为禽流感病毒已经遍布全球，因为五大洲均有禽流感病毒的适合宿主。根据目前的研究结果，每年都有某些病毒亚型呈多发或少发，这应该与人们监测的范围、季节、捕捉的鸟类种类有关，总之，由于受各种条件的限制使某些病毒无法被监测到。

近十年来，H5N1亚型禽流感病毒在亚洲直至全球呈现由点到面、由局部地区到跨洲际的大范围传播，并且还突破种间屏障导致人类感染，对公共卫生安全造成严重威胁。但目前高致病性禽流感在野鸟中的传播机理尚不清楚，所以不能将责任完全归咎于迁徙的野鸟，同时还应重视家禽贸易、受感染物质的运输和野鸟走私等对流感病毒传播的作用，因为大量捕杀野鸟也会破坏自然界食物链的平衡，从而导致环境进一步恶化。为了更多地了解野鸟中流感病毒的分布模式，也应将病毒的(分子)流行病学与宿主的行为生态学、家禽饲养模式、栖息地的非生命物质中的病毒监测等结合起来，努力探寻禽流感病毒的进化和传播规律。