无论是自然生态系统还是农田生态系统，植物不是以一个单独的个体存在，都会在不同尺度上形成种群或群落。因此，物种内及物种间的相互作用就成为必然。同种植物间根系的相互作用 (种内互作) 表现为不同密度的作物群体对资源的高效获取；植物种间根系的相互作用 (种间互作) 表现为不同植物的间作群体对资源的高效利用^[1]。互作体系根系间的相互作用分为竞争和互利。植物间的竞争是指两个或两个以上的个体根系为争夺土壤资源而发生的相互关系；互利是指由于根系空间结构以及形态生理属性的差异所引起的植物在资源利用上的互补效应^[1–2]。植物根系相互作用的研究是认识群落种间关系的基础，对养分资源的高效利用和生产力的提高以及植物群落的构建具有重要的指导意义。研究发现互作体系根系间的互利效应显著提高了间作体系农作物地上部的生产力，其贡献高达50%^[3–4]。

植物在长期的进化过程中形成了一系列可塑性机制来适应不断变化的土壤环境，以提高养分利用效率^[1]。例如，植物通过根系形态特征的改变提高对有效磷的获取^[5]，通过分泌磷活化物质如质子、有机酸、磷酸酶等改变根际环境提高根系对难溶性磷的利用^[6–8]。然而，植物根系对养分的主动探索不可避免地受到相邻植物竞争的影响^[9–10]，养分和相邻植物共同驱动下的植物根系的响应策略是限制植物吸收利用土壤养分的关键环节^[11]。生态位是指植物对每个环境空间点的反应和效应^[12]，生态位分离是维持物种共存的必要条件^[13]，根据生态位理论，如果两种植物在养分利用上占据不同的生态位，则两种植物共处时就不会产生强烈的竞争作用，互利作用就会表现出来^[1]。因此，阐明互作体系植物根系获取养分的策略，基于生态位理论深入探讨养分资源高效利用的作用机制，对于建立作物高产与养分高效、环境友好型的作物生产系统具有重要的科学和实践意义。

长期以来，我国在改良和利用土壤资源方面取得了举世瞩目的成就，但目前仍有约2/3的耕地属于中低产土壤，水肥资源利用率低^[1]；另外，土壤是由母质、地形、气候、生物、时间和人为因素形成的非均质变化的连续体，具有较大的时空变异性^[14]。根系对土壤养分环境变化的感受和适应性反应涉及两个重要方面：一是根系形态或构型反应；二是根系生理反应。不同植物在不同的养分环境中所采取的觅食策略不同，有的依靠其特殊的根系形态和构型，有的则依赖于通过根分泌物和吸收功能的改变来提高作物摄取和利用养分的能力^[15]。例如，低磷胁迫条件下，禾本科植物通过增加碳水化合物向根系的运输促进根系的伸长、侧根的形成、根毛长度及数量的增加，提高根系对土壤有效磷的获取^{[5, 14]}；大多数豆科植物及其他耐贫瘠的植物品种，都有酸化根际的现象，这有利于植物在养分逆境条件下大量吸收P、Fe、Mn、Zn等难溶态养分^[1]，羽扇豆、蚕豆等豆科植物会增加根系质子、有机酸和酸性磷酸酶的分泌，活化土壤中难溶性Fe/Al-P，提高土壤有效磷含量，促进养分吸收和植物生长^[15]。

关于根系获取异质性养分的工作起源于Drew及其团队研究大麦根系 (Hordeum vulgare) 对异质性养分的形态响应^[16]，局部供应氮、磷时大麦根系在养分富集区大量增生，在形态上表现为单条根系的伸长，总根长和细根比例的增加，根系生物量的提高和侧根扩展范围的增大^[17–20]，大量增加的根长和根表面积提高了养分的吸收效率，同时抵消了富集区外根系由于无法获取养分资源对植物生长所带来的负效应^[21]。生态学上把根系从形态或结构上获取异质性养分的觅食行为分为两个方面，即根系觅食行为的尺度 (foraging scale) 和精度 (foraging precision)^[22]。觅食尺度是指根系在空间的分布或者是对资源在空间的占有程度^[23]；觅食精度则被认为是在养分富集微域中根系增生的程度或精确性^[24–25]。不同植物根系获取异质性养分的策略因物种的不同存在显著差异。Kembel 等^[26]指出双子叶植物根系对异质性养分的响应较单子叶植物敏感，然而有研究发现单子叶植物玉米根系在磷富集区大量增生，而双子叶植物蚕豆根系对异质性磷的响应不明显^{[11, 27]}，这反映了农田作物生态系统与自然生态系统的高度差异，对于作物的管理至关重要。另外，根系还会通过增强生理可塑性的变化来提高异质性养分的吸收利用。继Drew^[16]的研究，Jackson等^[28]和Robinson^[22]的研究表明在养分富集区根系的养分吸收速率显著增加，当对处于养分胁迫的植物进行局部养分供应时，单位根长的养分吸收量会大幅度增加，一般会提高2～3倍甚至更高。

目前关于植物根系获取异质性养分策略的研究通常都是基于植物生长的某个点、某个时期或者某一生长阶段，然而，根系的生长是一个动态、连续的过程。植物地上部生物量与根系资源获取有着功能上的联系，植物地上部生物量的累积体现了根系觅食功能的动态性。在以往的试验中也不乏见到同时测定单一收获时刻的根系响应，Day等^[29]在对野荠菜 (Cardamine hirsuta) 的一个为期31天的研究中，发现养分的局部供应促进了植物地上部生长，研究同时也指出如果放在一个长期的尺度来看，养分空间异质性分布和均匀分布供应量相同时，最终生物量也会达到相同的水平。如李洪波^[30]的研究发现养分的局部供应可以改变植物前期的生长速率和生长过程，但对最终植物生物量并没有显著的影响。这表明在相对高肥力的条件下，提高作物的生长和养分利用必须进行更精确的管理和精细调控。我们最近的研究^[31]也表明，对于集约化体系下的农作物，局部施用磷肥，结合根际酸化的调控作用，同样可以诱导根系的增生，提高养分的吸收和作物的生长。植物根系的生长，即根系对养分的主动探索随时间是动态变化的，McNickle等^[32]结合动物生态学理论，通过记录植物根系在养分富集区的动态生长规律以及植物根系到达和离开养分富集区的时间，定量研究根系对异质性养分的响应，更直观准确地分析了植物根系觅食异质性养分的过程。阐明植物响应养分供应模式的动态过程，这对深入理解植物产量与养分供应之间的关系提供了非常重要的依据。

养分的供应不仅影响了植物根系的形态特征也影响了根际生理过程，但这些研究都是基于个体植株的理论研究，无论在自然生态系统还是农田生态系统，个体植株都会形成不同尺度上的种群或群落，因此植株对养分的响应势必会受到相邻植物的影响。互作体系植物根系对相邻植物的响应在空间分布上表现为：躲避 (avoidance)、耐受 (no responsive pattern) 和入侵 (aggregation)^[32]。躲避表现为植物在相邻植物附近减少根系生长，形成空间生态位的分离^{[9, 34]}，Schenk等^[35]在其研究中发现多种植物对其相邻植物都存在一定程度的根系隔离现象，例如苘麻根系躲避与其相邻的同种植物根系 (苘麻)^[9]。耐受是指植物根系的空间分布未受到相邻植物根系的影响，这种现象发生的原因可能是某些植物对相邻植物没有探测和作出响应的能力，也可能是作出响应了但没有体现在空间分布上^[32]。入侵表现为在相邻植物根系附近目标植物根系的增生^[36]。养分和相邻植物在自然条件下广泛存在，相邻植物的存在以及相邻植物的竞争能力直接影响植物根系对养分资源的主动探索^[9–10]，在Rumex palustris和Agrostis stolonifera的互作体系，Rumex palustris对异质性养分的觅食能力不受相邻植物 (Agrostis stolonifera) 的影响，而Agrostis stolonifera根系在养分富集区的增生显著受到相邻植物Rumex palustris的抑制。目前，关于互作体系植物根系获取土壤养分策略的研究主要集中在对个体植株根系属性与觅食能力及地上部生产力相互关系的分析上。

首先，互作体系个体植株根系构型的互补性直接决定土壤养分的空间分配，影响系统生产力的大小^[37]。Rubio等^[38]发现根系结构相同的植物混种会导致激烈的竞争，其中两个浅根系植物间的竞争最为强烈，其次是两个深根系植物，深根系与浅根系植物竞争时，它们之间的根系重合率比两个深根系植物减少了一半，比两个浅根系植物减少57%。草本、灌木和乔木间根系分布的差异显著，草本大多数是浅根系作物，灌木是中间型，而乔木主要是深根系，草本植物/灌木/乔木组成的生态系统中植物可以充分挖掘不同深度土壤空间尺度上的养分，促进植物生长^[39]。玉米、蚕豆和南瓜组成的互作体系是中美洲的重要种植模式，主要是利用了不同植物根系构型 (深根系、浅根系的互补) 不一样，植物可利用的地下营养生态位分离，减少了植物间对养分的竞争^[5]。玉米/蚕豆间作体系由于玉米是深根系作物，可以有效地利用土壤深层的养分，而蚕豆是浅根系作物，可以更好地利用土壤表层的养分资源^[40]，深根系作物/浅根系作物间作显著促进了互作体系养分的吸收和生产力的提高。

其次，互作体系个体植株根系可塑性是植物避免直接竞争有限资源的适应性机制，根系可塑性介导的水平方向根系空间分布的互补有利于植物根系对不同空间区域土壤养分的挖掘。植物生长模式理论表明生长快的物种根系寿命短，吸收能力强；生长慢的植物可以在较长时间的养分胁迫期间发生生长变化，以提高植物根系在不同环境下迅速吸收养分的能力^[41–42]。植物能够平衡两者的关系更有效地分配土壤养分，表现为生长快的植物比表面积、比根长较大，根直径小；生长慢的植物虽不具有这些特征，但是其获取养分的新陈代谢成本较低^[1]。植物能感应有效的生根空间大小，对个体根的研究表明植物能感应邻近根是否与其属于同一物种并作出反应^[43]，比如根系在土壤中的分布下移^[1]，根系变细以及根系的“趋利避害”现象。植物根系对养分的优先占据以及根系在养分富集区的增生决定着个体植株在竞争系统中的“优胜劣汰”^[44–46]。如果彼此相邻的植株在养分富集区同时产生大量根系，物种间的竞争强度随之增强^[47]，较大的竞争将不利于植物的生长，然而互作体系的个体植株为了生存，会“聪明”地采取不同的觅食策略躲避相邻植物 (避害)而有效地获得养分 (趋利)，达到物种“共存”的目的，以维持生态系统的可持续发展。在研究Larrea tridentata根系的水平空间分布时发现植物根系会避免根系间的重叠生长，向未被占据的土壤区域生长^[48–49]，这种根系的互补生长体现了植物对养分资源的觅食响应具有互补性，满足了互作体系个体植株对养分资源的需求，缓解了根系间的竞争。

再次，互作体系个体植株根系形态特征与根际生理过程的互补性促进了植物对不同形态养分的利用，增强了相邻植物间的互利效应^[50]。例如在禾本科/豆科组成的互作体系，二者互作会竞争土壤氮资源，但禾本科植物为非固氮作物，豆科作物为固氮作物，当豆科植物通过生物固氮利用空气中的N₂，而禾本科植物此时可以充分利用土壤氮资源，因此禾本科/豆科互作体系种间互利作用显著提高了作物的产量^[1]。Cu等^[51]的研究表明小麦和与其间作的白羽扇豆可以利用两种显著不同的无机磷组分；在玉米/蚕豆体系中，目标玉米总根长显著高于蚕豆，较大的吸收面积促进了玉米对有效磷资源的获取，蚕豆酸性磷酸酶和有机酸的分泌显著高于玉米，因此玉米/蚕豆体系蚕豆可以充分利用难溶性的Fe/Al-P^[52]；同时蚕豆根系分泌大量的有机酸、酸性磷酸酶，活化了土壤中的难溶态磷，提高了根际磷的有效性，刺激了相邻植物玉米根系增生，蚕豆根系的生理可塑性不仅满足自身对磷的需求，也能促进玉米对根际活化磷的吸收利用^{[11, 52]}。

生态位 (ecological niche) 包括物种所处的环境及其本身的生活习性，例如物种觅食的地点、食物的种类和大小^[12]，生态位不仅表现在物种对其生活环境的需求，而且表明物种在群落关系中的角色及其对生活环境的影响^[53]。生态位的分离是指同域的亲缘物种为了减少对资源的竞争而形成的在选择生态位上的某些差别的现象^[13]。生态位分离是生态位有重叠现象的两个物种得以共存的原因之一，如无分离就会发生激烈竞争，以致弱势物种种群受到威胁^[54]。首先，垂直方向根系空间生态位的分离驱动植物对不同土层养分资源的有效利用。根系构型的差异，例如图1所示深根系与浅根系植物互作，通过直接优化土壤养分的空间分配，提高植物根系对不同生态位空间点有效资源的挖掘，降低竞争，提高系统生产力^{[5, 50]}。其次，互作体系根系可塑性及其介导的水平方向空间生态位的分离是植物躲避竞争的重要机制。个体植株根系生长速率快慢与根系直径大小的互补是植物在竞争体系趋利避害的有效途径^[41–43]。关于互作体系垂直生态位分离促进作物增产和物种共存的相关工作已有很大的进展^[55]，但是，生态系统中大多数植物75%的根系分布在0—40 cm的土壤表层，草原生态系统中80%～90%的根系分布在表层0—30 cm^[56–58]，这种根系的分布格局势必会引起表层土壤养分的强烈竞争。Caldwell等^[59–60]发现寒漠地区灌木和草本植物根系躲避相邻植物，在玉米/玉米互作体系也发现相邻玉米之间互相躲避的现象^[61]，互作体系根系间的躲避行为 (图1) 则能够显著降低由于水平方向空间生态位重叠引起的竞争，促进互利，提高植物对养分的吸收以及生物量的积累。另外，根际生物化学生态位的分离 (biochemistry complementarity) 驱动植物对不同组分养分资源的高效利用^[40]，有效缓解植物对相同形态土壤养分的竞争。在小麦/鹰嘴豆间作体系中，鹰嘴豆可以活化土壤中的有机磷，小麦可以高效利用有效的无机磷，这种根际生物化学生态位的分离 (图1) 能够避免小麦和鹰嘴豆对有效磷资源的强烈竞争^[61–62]，强化物种间的互利作用。综上，根系空间生态位的分离 (包括垂直与水平方向) 以及根际生物化学特征生态位的分离，是解析互作体系根系觅食行为和资源捕获的重要机制。

图1(Fig. 1)

图1 基于根系高效获取土壤养分策略的物种共存机理概念模式图 Fig. 1 Conceptual model for the mechanisms driving plant co-existence based on root foraging strategies for efficient nutrient use

Grime等^[62]认为根系可塑性的“成本”与“收益”是解释根系“有选择性生长”行为即互补性生长的重要理论。大量的研究证明，植物根系会对相邻植物和养分资源产生一系列的响应，以期“花费最少的资源获取最多的养分”^{[31, 63]}。在比较玉米/玉米、玉米/蚕豆互作体系目标玉米根系觅食行为的研究中发现，玉米/蚕豆体系中目标玉米优先把碳资源投入到蚕豆根系周围以产生较多的新根，有效获取蚕豆活化的磷资源，这显著降低了光合碳向地下部根系的分配，提高了根系投资的效率，促进地上部植株的生长；玉米/玉米体系目标玉米躲避相邻植物 (玉米)，根系向“未被相邻植物占据的土壤区域”扩展，觅食资源 (光合产物) 投入增加，促进总根长尤其是细根的增生，以便充分、快速的获取磷资源。相邻植物的存在可改变植物根系的觅食策略，但目标玉米会依据“花费最小资源”的原则，采取合理的觅食策略有效地获取土体中的养分，供给地上部的生长，以获取最高的产量^[64]。然而，互作体系植物对相邻植物的基因表达是根系觅食能力的决定性机制，例如，玉米/蚕豆间作促进蚕豆的结瘤和固氮，这主要是因为当两种作物种在一起时，玉米根系分泌物促进蚕豆黄酮类物质—染料木素分泌量的增加，同时查尔酮黄烷酮异构酶基因 (chalcone-flavanone isomerase gene) 的表达以及与固氮相关的基因表达 (如早期结瘤素基因ENOD93)大幅度上调，蚕豆根系结瘤和固氮能力增加^[65]。

根际过程是土壤–植物及其与环境相互作用的核心，根际调控的概念是指基于对根际过程很好的理解，通过对根际生态系统中各个组分的调控和管理来优化根际交互作用使其向可持续的方向发展^[1]。通过对植物、土壤、微生物及其环境相互关系的调节，提高作物的生产能力和资源效率。其基本原理就是运用根际生态系统理论，通过各种措施将根际养分供应强度及元素间的平衡调整到根系功能的最佳状态，在时间和空间两方面充分发挥根系及根际的生物学潜力，既满足地上部生长发育的需求，又不至于导致养分的奢侈吸收、不平衡吸收以及因养分浓度过高对植株生长产生的不利影响^[66]。其策略主要包括诱导根系形态和结构的改变，调控根系分泌物来提高难溶性养分的生物有效性，通过对根际养分组成和强度的调控来改善根际环境，利用物种间的相互作用来提高养分活化和利用效率等^[1]。

不同物种的合理互作是降低养分竞争的有效途径。互作体系根系生长与根际效应是决定根系吸收利用土壤养分的主要因子，基于根系觅食行为优化物种的组合是短期内提高养分利用效率最简单有效的方法。例如，豆科/禾本科互作不仅在维持氮素平衡中起着重要作用，而且豆科作物较强的质子、有机酸、酸性磷酸酶分泌能力，有助于提高互作体系根际土壤难溶性磷的生物有效性，同时，植株地下部根系分布的互补性有助于促进禾本科作物对磷的吸收利用^{[4, 67]}。现有研究和生产实践也证明，间套作不仅可以显著提高农田生产力、粮食单产、土地利用率，提高水分以及养分资源的利用效率^{[3, 66]}，而且可以增加农田生物多样性、持续控制病虫害、明显控制土传病害^[68]，减少化学肥料和农药的使用，进而降低环境污染。此外，基于互作体系根系的生长与根际效应，通过育种改善作物在间作种植模式下的根系构型以及形态与生理属性，选育高产高效新品种，将是发挥作物遗传潜力、进一步实现绿色可持续生产的重要途径^[69]。

调控根层养分浓度，可以有效地降低根系对养分的竞争。关于养分资源有效性对根系相互作用的影响主要有两大观点：以Grime为代表的学者认为植物的竞争表现与对资源的吸收利用能力成正相关，其竞争不对称性随环境系统生产力的提高而增加^[70]，在资源相对充足的情况下，生长速率相对高的植物迅速占据并利用资源，减少资源可利用性并延长资源枯竭期，可能具有竞争优势；按照Tilman理论，个体较大的植物由于资源需求和消耗量较大，在资源有效性较低时可能不具有竞争优势^[71]。虽然两种观点相反，但是后期大量的研究都分别支持了这两种观点。由七种作物组成的互作体系，施肥条件下地下部根系竞争强度增加，物种的多样性指数降低^[72]。Schenk^[2]利用模型分析发现随着土壤肥力水平的提高，根系间的竞争强度逐渐降低。以上分析表明，根系形态和生理特征随养分的供应强度显著变化，体现了互作体系植物对土壤环境变化的适应能力，进而在很大程度上决定个体植株在竞争中的成败。土壤缺氮会促进根系生长，提高植物根系对不同空间位点氮资源的挖掘能力^{[15, 73]}，然而过量的氮会抑制根系的伸长^[74]，降低植物的产量^[75]。适度缺磷一方面诱导作物根系分泌有机酸，降低根际pH，活化难溶性磷，另一方面还能增强磷高效吸收和利用相关基因的表达，提高作物对磷的吸收^[1]。养分供应强度的改变通过诱导根系生长及根分泌物的释放，调节植物根系间的相互作用^[66]，例如供磷强度增加，玉米/玉米互作体系玉米根长显著增加，根系间的竞争随之加大；而玉米/蚕豆体系由于蚕豆根长随供磷强度变化较小，同时蚕豆根系可以释放大量的有机酸和酸性磷酸酶，与之间作的玉米根系较大，除了从较大土壤空间范围获取有效磷以外，还可有效利用蚕豆活化的磷。以上有关研究进展反映了相邻植物根系形态与根际生理属性在不同养分浓度背景条件下的高度互补性，这也是玉米/蚕豆间作的竞争效应随供磷强度的变化并不显著的重要原因^[11]。

通过局部施肥调节根际养分环境，增加土壤养分的空间有效性，提高植物根系利用养分的能力，可以有效地缓解植物之间的竞争关系^[76]。局部施肥条件下高浓度的养分不仅使作物根系的形态与生理响应发生改变，而且大幅度节省了光合资源的投入，提高了养分的利用效率^[76]。局部施肥可通过改变养分的组成，提高作物对养分的利用。局部供应磷并结合NH₄⁺-N的施用在玉米生长前期显著刺激了总根长和根长密度的增加^[77–78]，同时NH₄⁺-N的施用降低了根际的pH，增强了根际的酸化作用，提高了磷的利用效率以及微量元素铁和锌的吸收^[79]。另外，局部施用不同形态的氮肥会对玉米的氮肥利用效率和产量产生不同的效应^[80]。局部施肥也可以调节互作体系根系的空间分布。例如在玉米的田间试验中，垄沟局部追肥，玉米的中层根 (20—40 cm) 和深层根 (40—80 cm) 的干重以及产量显著提高，这种正效应与施肥位置的深度有关^[1]；在黑麦草和其他草类植物组成的互作体系中，养分的局部供应显著促进了黑麦草在养分富集区的根系生长，提高了地上部养分吸收^[45]。相比之下，互作体系中处于劣势地位的植物其根系会向养分富集区外大量增生^[47]，这种根系空间生态位分离的现象既促进了优势物种对局部养分的利用，同时也提高了劣势物种对局部区外养分资源的挖掘。通过根际调控增强作物根系活化土壤养分的能力，提高土壤养分的生物有效性，强化根系高效利用土壤养分的能力，充分利用间套作体系中根际互作效应，强化根际养分信号系统的调控，结合养分高效利用的作物品种资源，集成上述一系列根际养分调控的关键过程与调控途径，并针对不同土壤养分资源特征及其化学有效性的差异，依据养分供需时空一致性原则，优化养分的投入、分配和供应方式，最大化作物根系对土壤养分高效利用的生物潜力，提高作物产量和养分利用效率，以实现“节肥增效”的可持续集约化作物生产的目标。

植物根系生长主要是为了获取土壤中的矿质养分，以保证植株的生长发育。在群体竞争条件下植物根系会对养分资源和相邻植物作出形态和生理的协同响应，互作体系中彼此相邻的植物为了有效地获取养分资源会采取不同的觅食策略。不同根系构型 (例如深根系/浅根系) 植物组成的互作体系，个体植株能够有效利用不同土层的养分；根系可塑性及其介导的植物根系躲避相邻植物的行为，促进了水平方向根系生态位的分离，提高了根系对同一水平方向不同空间位点养分资源的挖掘；根系形态属性与根际生理过程的互补性促进了根系对不同形态养分资源的利用，降低了植物间的竞争强度。根系空间生态位的分离 (包括垂直与水平方向) 以及根际生物化学特征上的分离，是驱动互作体系根系高效获取养分资源的重要机制。通过优化根层养分管理增强作物根系挖掘土壤养分的能力，合理搭配物种组合、充分发挥根际互作高效利用养分的生物潜力，进一步调控根际养分信号系统，调节不同植物根系的觅食行为，发挥植物根系的形态和生理功能，增强种间促进效应，缓解种间竞争效应，是提高集约化种植体系养分利用效率和作物产量的重要策略和有效技术途径。