2017, Vol. 37文章信息
- 单洪瑜, 刘仁泽, 郝梦琪, 董晓雨, 郭长虹, 郭东林.
- SHAN hong-yu, LIU Ren-ze, HAO Meng-qi, DONG Xiao-yu, GUO Chang-hong, GUO Dong-lin.
- 植物铁蛋白与氧化胁迫应激
- Phytoferritin and the Response to Oxidative Stress
- 中国生物工程杂志, 2017, 37(2): 121-126
- China Biotechnology, 2017, 37(2): 121-126
- http://dx.doi.org/DOI:10.13523/j.cb.20170217
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文章历史
- 收稿日期: 2016-10-08
- 修回日期: 2016-11-21
铁蛋白 (ferritin, fer) 是一种极为有效的铁储藏蛋白, 具有高度保守的结构, 广泛存在于动物、植物和微生物中。铁蛋白中央腔内能以水合氧化铁的形式螯合约4 500个铁原子[1-2], 在生物体铁含量过高时储铁, 需求时缓冲提供铁, 从而调节细胞内的铁含量。铁蛋白的适量合成是铁稳态的关键调控点, 其表达机制已得到广泛的研究。铁蛋白具有螯合铁的能力, 能缓解铁胁迫对生物体的损伤[3]。除了储存铁, 在一定条件下铁蛋白也参与铁氧化，将高毒性的Fe (Ⅱ) 转化为无毒的Fe (Ⅲ) 螯合物, 控制细胞中游离Fe (Ⅱ) 浓度防御氧化。植物、动物和细菌中的铁蛋白水平响应铁和氧及氧化剂的浓度而变化。多种环境胁迫都可以暂时提高植物细胞内的游离铁, 导致活性氧的增加。干旱、寒冷、高光强和病原体侵染等直接诱导植物铁蛋白基因的表达。因此, 植物很可能通过铁蛋白对铁的缓冲帮助适应不利条件, 铁蛋白可能不仅仅调节植物体内游离的活性铁含量, 还作为植物抗氧化应激反应的一个重要组成部分, 在植物应对不利环境的过程中发挥重要作用。
1 植物铁蛋白与氧化胁迫 1.1 铁蛋白与铁毒胁迫氧化应激早期的研究发现，植物铁蛋白主要存在于种子和细胞质体中。铁蛋白在胚胎成熟时积累储存铁, 供发芽后利用；在叶片萎蔫或铁过量时积累铁离子, 在质体绿化过程中释放, 为光合作用提供直接铁源。根据植物铁蛋白的定位认为其生物学功能主要是储存铁。细胞内游离的Fe (Ⅱ) 过量会导致氧化胁迫, 甚至导致细胞死亡。暴露于毒性二价铁环境中的植物出现表型变化、明显的营养不良和生理损伤。铁以安全无毒的可利用形式容纳在铁蛋白中, 缓冲提供给植物, 克服了铁的生物不溶性和有氧条件下的潜在毒性。铁蛋白能够缓解过量铁对植物产生的毒害[4]。
铁是生物系统中最丰富的过渡金属, 非逆境条件下, 植物氧自由基主要来自光合作用及金属离子 (主要是铁离子) 催化的Fenton反应[5-6]。铁蛋白铁氧化酶中心与Fe (Ⅱ) 结合后, 以分子氧为氧化剂, 形成三价铁配合物, Fe (Ⅲ) 移动到空腔表面成核、矿化。Fe (Ⅱ) 被氧化为不具毒性的Fe (Ⅲ), 对生物体具有重要的意义。许多研究表明, 植物中的铁超负荷导致氧化应激增加并引起抗氧化剂的快速反应。菜豆铁蛋白基因在高铁和缺水条件下活跃转录[7]。在未受高铁胁迫的光稃稻中, 检测到铁蛋白的存在, 储备低量的铁蛋白与其适应野外生长条件有关。即应对可能出现的水浸酸性土壤中铁浓度的突然增加, 也可能与氧化应激有关[8]。
铁蛋白在氧化性的铁吸收过程中趋向于降低Fe (Ⅱ) 的浓度, 与Fenton反应 (H2O2与二价阳离子的反应) 竞争从而减少更为有害的羟自由基的产生[9-10]，因此铁蛋白被认为是一个重要的自由基抑制剂。这也可以解释为什么在大多数的生物系统中, 甚至在厌氧生物中也存在铁蛋白[2, 11]。活性氧 (ROS) 的形成与氧化应激引起广泛的细胞损伤和光合作用的抑制[11]。研究者认为诱导铁蛋白合成是植物响应铁毒引起的氧化应激中的早期事件[12-13]。作为铁胁迫反应蛋白, 植物体内的铁蛋白主要由铁浓度调控。铁蛋白基因在缺铁时转录下调而在高铁时表达量增加[2, 14]。铁蛋白在铁过量时贮藏铁, 降低植物体细胞内自由铁离子浓度, 从而减少氧自由基产生引起的损伤[15]。水稻铁蛋白基因的铁诱导表达被谷胱甘肽 (GSH) 消除, 说明铁蛋白的诱导依赖氧化步骤, 水稻铁蛋白的主要作用是防御铁介导的氧化应激[16-17]。
拟南芥铁蛋白缺乏突变体fer1-3-4的营养生长和生殖器官产生多效性缺陷, 生长和生殖受到强烈影响[18]。铁蛋白可以降低过量Fe (Ⅱ) 对植株光合作用的影响和对细胞质膜的伤害，提高植物抗铁毒的能力，增强抗氧化机制, 防止内源性Fe (Ⅱ) 的有害影响[19]。许多研究表明, 铁超负荷导致氧化应激的增加并引起抗氧化剂的快速反应, 参与应对有毒的自由基[20]。咖啡细胞悬液培养中存在过量的铁时, 超氧化物歧化酶 (SOD)、愈创木酚过氧化物酶、过氧化氢酶 (CAT)、谷胱甘肽还原酶的活性均增加, 而谷胱甘肽S-转移酶的活性下降。表明铁诱发氧化应激, 铁蛋白参与抗氧化系统保护细胞免受氧化损伤[21]。
1.2 活性氧自由基诱导铁蛋白基因表达铁蛋白的合成不仅受铁浓度调节, ROS引起的信号级联也导致铁蛋白活性被诱导[22]。反向遗传学研究揭示了拟南芥铁蛋白与氧化应激之间的紧密联系, 铁储存似乎不是所有铁蛋白的必要功能[12]。拟南芥的铁蛋白基因AtFer1、AtFer4和AtFer3在各营养器官中表达, 仅AtFer2在种子中表达。高光强、低温、损伤和光抑制不能激活AtFer1的表达，AtFer1之外的拟南芥铁蛋白基因受环境胁迫诱导表达，如AtFer2、AtFer3、AtFer4响应光抑制, AtFer3响应损伤[23]。H2O2激活AtFer1, 并在较小的程度上激活AtFer3。脱落酸 (ABA) 仅促进AtFer2的表达, 与其在种子中表达的特性相吻合。抗氧化剂N-乙酰半胱氨酸抑制了AtFer1转录丰度的增加。表明拟南芥中存在一个氧化诱导铁蛋白合成途径，该途径独立于脱落酸[23]。AtFer4定位于线粒体, 说明铁蛋白不仅是铁离子库, 而且是植物体内重要的胁迫响应蛋白。基因敲除突变体Atfer4-1和Atfer4-2细胞的大小和形态改变, 存活率减少, H2O2含量增高, O2消耗率减少。盐、渗透、冷胁迫下或百草枯处理下的突变体氧化应激反应与对照组相同。尽管AtFer4定位于线粒体, 但在抵消环境胁迫或发育过程中出现的氧化时附属于其他铁蛋白基因[23]。甲基紫精 (MV) 能导致活性氧的增强, MV处理拟南芥fer1-3-4突变系，与避免ROS损伤相关的几种解毒酶的活性增加。暴露于MV的拟南芥叶绿体光合活性生成的超氧化物阴离子迅速激活参与信号通路的基因。其中, 铁蛋白基因作为叶片早期抗氧化反应的一部分响应MV的短时诱导[24-25]。
H2O2处理诱导玉米铁蛋白基因ZmFer1的mRNA丰度增加, 而抗氧化剂N-乙酰半胱氨酸, 冈田酸和花萼海绵诱癌素能消除H2O2诱导的ZmFer1转录物的积累。说明抗氧化剂可能比铁具有更大的ZmFer1基因激活作用, 这个系统中铁蛋白的诱导表达需要一个氧化步骤[26]。H2O2直接激活耐盐植物白骨壤 (A. marina) 铁蛋白基因FER1, 证实FER1参与抗氧化途径[27]。尽管水稻的两个铁蛋白基因OsFER1和OsFER2器官分布和调节模式不尽相同, 都被铜、百草枯、硝普钠和高铁诱导表达，OsFER2的mRNA积累更为明显。GSH处理消除了铁蛋白基因的铁诱导表达, 说明观察到的铁诱导效应依赖氧化步骤, 水稻铁蛋白的主要作用是防御铁介导的氧化应激[28]。
1.3 铁蛋白与抗氧化物表达的相关性为对抗ROS, 植物进化出包括SOD、CAT和过氧化物酶 (POD) 等酶系统, 以及低分子量抗氧化剂, 如抗坏血酸 (ASA)、类胡萝卜素、GSH等[29]。铁蛋白的表达与氧化胁迫抗性相关酶系的表达谱表现基本一致。铁蛋白基因表达的增加往往伴随着抗氧化酶活性的增加。
氧化应激正向调控拟南芥SOD1、CAT1和FER1以抵抗H2O2的增加。光照24 h同时提高了FER1、SOD1和CAT1的mRNA水平，可能是由ROS增加引起的级联信号传导诱导了铁蛋白活性[30]。氧化应激诱导白骨壤的SOD1、CAT1和FER1转录物的增加[26]。
2 铁蛋白的信号转导激活途径Murgia等[31]研究表明, 一氧化氮 (NO) 增强抗氧化酶的活性并诱导铁蛋白的积累。外源NO增强铁蛋白表达的机制仍需要进一步的研究。NO通过增强抗氧化酶的活性和诱导铁蛋白积累有效地保护大麦幼苗免受盐胁迫伤害[32]。
已有报道表明，铁蛋白基因涉及ABA和H2O2的两个不同信号转导途径激活[14, 33], 并且不能排除涉及铁与铁蛋白基因转录的直接互动以外的其他调控途径[34]。氧化应激和ABA诱导玉米铁蛋白ZmFer1迅速响应, ZmFer2也响应外源ABA。ABA诱导表明铁蛋白表达不一定都受环境和发育中的单一途径控制，铁蛋白的出现是氧化应激反应的一个重要组成部分[35]。自由基清除剂和抗氧化剂预处理时, H2O2能诱导缺铁的去根芒果幼苗铁蛋白, ABA则以剂量依赖的方式诱导铁蛋白, 表明铁介导的氧化应激和ABA导致铁蛋白的诱导，叶铁过载的氧化应激也导致铁蛋白积累[36]。
抗氧化物ASA影响植物铁蛋白的合成与调控, ASA浓度也可通过铁蛋白干扰植物的铁荷载。体外实验ASA的浓度低于2.5 mmol/L时, 有利于水稻铁蛋白对铁的吸收, 而高浓度的ASA促进铁的释放，10mmol/L ASA对铁蛋白的铁吸收不利。然而没有证据证明植物中的铁蛋白和ASA位于相同的细胞区室中, 并表现出相互作用[37]。
3 植物铁蛋白与逆境胁迫环境胁迫如盐、高光和二氧化碳限制等条件造成活性氧的积累。植物对氧化还原内环境的调节能力以及抗氧化能力与胁迫耐受密切相关。酶促解毒和金属离子的螯合平衡是防止生成剧毒的羟自由基、保护细胞免受氧化损伤的两个重要机制。植物通过增加如SOD、CAT和Fer等基因的转录参与抗氧化途径, 应对有毒的自由基。
3.1 内源铁蛋白响应逆境胁迫增强耐受性植物铁蛋白在储铁功能之外响应高盐、高光强、高温、重金属等非生物胁迫因素, 被认为是氧化应激相关蛋白。白骨壤Fer1在应对盐、H2O2和光胁迫时, 与抗氧化基因SOD1、CAT1的作用相类似, 在mRNA水平诱导表达[28]。星星草铁蛋白基因在低浓度Na2CO3处理后表达即开始增高, 并随Na2CO3浓度的升高而持续增高，在一定范围内表达量与Na2CO3胁迫强度呈正相关关系[38]。大麦HvFer1在幼苗叶中受PEG和盐胁迫的诱导强烈表达, 表达随着胁迫时间的延长而上升, 达到高峰后迅速下降, 显示HvFer1具有典型的逆境胁迫应答模式[39]。小叶杨Pt-PFE2.2 (ferritin 2) 的转录丰度应对干旱胁迫增加[40]。抗倒酯处理增强了肯塔基蓝草的铁蛋白、过氧化氢酶和GSH的积累, 在干旱胁迫下表现出更高的相对含水量和光合能力和较低的膜泄漏, 从生理上提高了肯塔基蓝草的耐旱性，保护其免受干旱诱导的氧化损伤[41]。铁蛋白在未经处理的菜豆根瘤中几乎检测不到, 但硝酸盐处理2天或4天后发现其在叶绿体和未感染的间隙和薄壁组织细胞累积[42]。然而, 在一个静电磁场处理欧芹的实验中，没有观察到铁蛋白与细胞的铁含量及抗氧化能力之间具有直接的关系[43]。
除了非生物胁迫外, 铁蛋白还可以提高植物的抗病性。土豆叶中的铁蛋白响应病原体的攻击和二十碳五烯酸诱导处理, 病原体和诱导物引发了H2O2释放导致铁蛋白的表达增加[44]。
3.2 外源铁蛋白表达提高植物的胁迫耐受能力铁蛋白广泛应用于提高水稻、香蕉、菠萝等作物的铁含量, 强化生物体可食用部分的铁含量, 缓解缺铁对植物的影响[45-47]。铁蛋白的表达同时还提高了转基因植物的非生物和生物胁迫耐受。VeFER基因可能通过促进细胞膜的热稳定性, 在提高转基因小麦作物的耐热性中起到至关重要的作用[48]。转紫花苜蓿MsFer的葡萄非生物胁迫耐性显著提高，经叔丁基过氧化氢或百草枯处理，比对照保持更高的光合生理活性[49]。与对照相比，转小麦铁蛋白基因的酵母不仅可有效清除H2O2, 还具清除羟自由基 (-OH) 和超氧阴离子 (O2·-) 的能力。表明小麦铁蛋白基因的真核表达产物可以有效清除这三种活性氧, 且具有较为复杂而各不相同的作用机制[50]。转大豆铁蛋白基因的烟草株系叶绿素含量明显增加, POD活性明显增强, MDA明显降低；而转内源反义铁蛋白基因株系则相反。在无铁或低缺铁条件下铁蛋白仍可以大量表达, SOD和POD活性升高, MDA降低。说明铁蛋白大量表达增强了烟草植株的保护机制, 这种保护机制不仅仅是通过贮铁而实现的[51]。
铁蛋白可以通过调节细胞内铁含量的方式减少氧化应激和病原体对植物的损害[49]。外源铁蛋白基因NtFer1提高粳稻的根、叶片和糙米中铁离子含量, 抑制稻瘟病病菌对叶片的伤害, 减缓光能转换效率的降低[52]。
外源苜蓿铁蛋白基因提高了烟草的抗氧化和抗病能力。转基因烟草后代植株的叶中积累铁蛋白, 在铁过量或百草枯处理下能维持光合作用的功能, 表现出耐受烟草坏死病毒引起的坏死性损伤以及真菌 (链格孢菌，番茄灰霉病菌) 感染[53]。对病毒引起的坏死和真菌感染表现出耐性。转苜蓿铁蛋白烟草经冷处理2或3天后, 叶绿素含量和叶绿素荧光参数比对照高，所受的氧化性损伤比对照更少。表明过表达的苜蓿铁蛋白累积在叶绿体中, 可以表现出对各种应激因素包括低温、光抑制更高的耐受性[54]。
4 展望铁蛋白作为植物重要的功能性蛋白, 在植物的生长发育过程中具有多种功能。一方面, 铁蛋白的表达可以促进细胞内有毒的Fe (Ⅱ) 转化为无毒形式储存在铁蛋白中, 缓解铁缺失和维持铁稳态并减少了羟自由基的产生；另一方面, 铁是SOD酶的重要辅因子之一, 可以提高细胞中抗氧化酶活性、减少过氧化物对细胞质膜的伤害。铁蛋白响应多种生物和非生物胁迫，越来越多的研究表明铁蛋白可以缓解盐碱、寒冷、高温、氧化胁迫等非生物胁迫对植物的影响, 还可以增强植物的抗病性, 在提高经济作物的品质及抗性中发挥着重要作用。
虽然通过遗传学的研究方法, 铁蛋白的功能与作用机制得到了比较透彻的研究, 但关于铁蛋白在响应不同非生物胁迫中与次生代谢物之间的联系, 以及铁蛋白提高作物抗性的分子机制等诸多方面还需要进一步关注和深入地研究。
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