青藏高原喜马拉雅旱獭（Marmota himalayana，以下简称旱獭）鼠疫自然疫源地是我国12个鼠疫自然疫源地中最活跃、面积最大、海拔最高的鼠疫自然疫源地^[1-2]，位于生态环境敏感和脆弱的世界第三极。旱獭作为该疫源地的主要宿主动物，在保持疫源地生态系统的动态平衡中发挥着重要作用^[3]。而旱獭对栖息地的选择受气候、土壤、植被等环境要素的严格限制^[4]，进而决定着疫源地及其风险的分布和变化^[5]，即地理景观要素与旱獭的分布决定着鼠疫自然疫源地的分布区域^[6]。研究表明，不同地区同类疫源地的特征有很多的相近之处，即如果发现不同地区的地理景观和旱獭分布地非常相似，则说明该区域的非疫源地区有可能成为鼠疫疫源地扩展的下一目标地^[7]。因此旱獭生态学的研究对于疫源地的控制和生态系统保护具有十分重要的意义，本文综述近年来旱獭生态学的研究进展，以期提高对旱獭在生态学方面作用的认识，进而推动生态学在鼠疫防制中的应用。

1 旱獭的生态学特点 1.1 分类地位

旱獭又名土拨鼠、哈拉、曲娃（藏语）等，在分类学上属哺乳纲（Mammalia）啮齿目（Rodentia）松鼠科（Sciuridae）旱獭属（Marmota），是旱獭属中体型最大的大型冬眠啮齿动物^[5]，全世界共有14种旱獭，我国发现了4种^[8]，分别为喜马拉雅旱獭、蒙古旱獭（M. sibirica）、灰旱獭（M. baibacina）和长尾旱獭（M. caudata），其中数量最多，分布最广，危害最大的是喜马拉雅旱獭^[6]。喜马拉雅旱獭与蒙古旱獭在大约198万年前分化^[9]。2008年我国青海省门源回族自治县曾发现了首个白化旱獭家族^[10]。

1.2 分布

旱獭分布于青藏高原有关国家和地区。在国外主要分布于喜马拉雅山及喀喇昆仑山南坡的克什米尔、尼泊尔、不丹和印度北部等地^[11]。在我国旱獭广泛分布于青藏高原，包括青海省、西藏自治区、甘肃省、四川省西北、云南省，以及新疆维吾尔自治区（新疆）的叶尔羌河上游右岸山地^[12]。青藏高原是喜马拉雅旱獭的发生中心，新疆的喜马拉雅旱獭由青藏高原扩散而来^[13]。

旱獭作为青藏高原的特有物种，对青藏高原低温低氧的自然环境有着较好的适应。从生理机制角度来看，旱獭适应气压低和氧气稀薄的特征表现为体温、代谢、心率和耗氧量的降低^[14]。不同栖息生境和海拔的旱獭其心肺组织病理切片显示不同程度的适应性改变^[15]，平均红细胞体积随海拔的升高而降低，而血小板则相反，随海拔的升高而增加^[16]。

从分子机制方面来看，乳酸脱氢酶-5（lactate dehydrogenase 5，LDH-5）的主要作用是使丙酮酸还原成乳酸，LDH-5与丙酮酸还原酶可保证机体在氧分压降低的情况下，从酵解途径获得所需的能量^[12]。在研究冬眠期间的转录变化，包括肝脏中负责脂肪酸代谢的基因以及大脑中参与补体和凝血级联反应，以及干细胞多能性通路的基因时，发现Slc25a14和cAamp基因在低海拔和高海拔群体间表现出明显的基因型差异^[9]。此外，研究发现旱獭的ND5基因可作为适应高海拔低氧环境的候选基因^[17]。

1.3 形态

旱獭属于中型兽类，体长50~60 cm，尾长10~12 cm，体质量3.5~9.0 kg，雄体略长于也重于雌体^[6]。雌体乳头6对，2对位于胸部，4对位于腹部^[18]。头部短而阔，略呈方形。体背部呈枯草黄色，少数为灰褐，腹毛与耳毛相近，为沉黄色^[18]。尾巴较短且上下扁平，四肢短而粗壮，趾端有利爪。

1.4 遗传特征

旱獭染色体数目为2n=38，其中17号染色体具有细胞间的多态现象^[19]。与世界上其他13种旱獭相比，虽然不同种之间染色体数目时有相同，但其染色体的核型各异。Chao等^[20]报告了喜马拉雅旱獭线粒体基因组的完整序列，基因组长度为16 443 bp。

1.5 年龄、性比（雄/雌）与婚配制度

旱獭的生存寿命平均8~9年，最长寿命可达10年，旱獭数量与年龄呈直线负相关^[21]，其种群1~8岁龄的年龄组成，占比依次为41.67%、24.24%、14.39%、10.99%、4.54%、2.65%、1.14%和0.38%^[22]。种群年龄组成的变化，直接关系到旱獭数量的波动^[23]。年龄划分主要有2种方式：第1种主要以旱獭的白齿面磨损程度作为重要指标^[23]，第2种依据旱獭外部体征测量和臼齿咬面磨损程度鉴定獭龄^[24]。

蒋志勇等^[23]对青藏铁路沿线的研究表明，旱獭种群中性比接近1∶1，而在云南省滇西北部（性比1.02∶1）和青海省（性比1.2∶1）观察到的均为雄獭多于雌獭，这可能是因雌兽和雄兽在空间行为、生理和寿命等方面存在差异所致^[25-26]。黄孝龙和刘丽娴^[11]及国外针对高山旱獭（Alpine marmots）的研究^[27]中也证实了这一点。旱獭婚配制度主要为一夫一妻制，但当人为干扰时，所导致的洞穴资源特征变化会对旱獭的婚配制度产生影响^[28]。

1.6 食性

旱獭活动行为有取食、戏耍、追逐、鸣叫、瞭望、掘洞和躺卧等，在各种活动中取食占比时间最多，可达58.0%^[21]。旱獭为杂食性^[10]，喜食水分较多的植物部位，如叶、嫩芽、幼茎等，也会捕食昆虫、甲壳类、蜘蛛和小型鼠类等，食性较广。在农田附近亦取食青稞、燕麦以及油菜和土豆等作物的绿色部分^[26]。栖息地食物的可利用性决定了旱獭的食物选择模式^[29]，调查发现不同生境下的植物种类大多都出现在旱獭食谱中^[29]。在甘南草原发现3种啮齿动物的营养生态位宽度依次为旱獭 > 高原鼢鼠（Eospalax baileyi） > 高原鼠兔（Ochotona curzoniae）^[30]。当旱獭的采食受到干扰时，旱獭会减少觅食时间来应对外界干扰，食性泛化有利于提高动物的生存概率^[29]。

旱獭采食有季节性变化。秋季为旱獭增肥最旺时期^[10]：旱獭加强取食，体内迅速积累脂肪，至冬眠前其体内脂肪量一般可达1.0~1.5 kg^{[21, 26]}。在地面觅食时，一般不远离洞群，在食物丰富而人为影响较小的地区，通常在100~300 m以内的范围内活动^[31]。

1.7 年际活动节律

旱獭1年中的活动可分为5个时期。①出蛰期：地面温度达到一定值（5 ℃）旱獭才到地面活动，这一时间旱獭活动很弱、以恢复生理机能为主^[32]，旱獭在初出蜇时，有食巢草现象，可能为食物匮乏所致；②性行为期：此期旱獭仍需消耗体内的积脂；③哺乳期：雌体正处于妊娠阶段或者刚刚生下幼仔，活动很少；④活动盛期：7－9月是旱獭的生长育肥期，觅食活动最明显，是积脂的主要阶段，脂肪的积累和冬眠期间脂肪的损失决定了其冬季的生存和随后的繁殖成功。活动范围雄性大于雌性，成体大于幼体^[23]，以幼体最为活跃；⑤入蛰期：旱獭在当年的8月底9月初最后一次秋雷后，即不进草食，并多次反复喝水^[33]，目的是排空膀胱及胃肠，这时排出的粪便呈硬节样干便。9月底10月初即可见堵洞进入蜇眠期，10月中旬入蜇完毕。冬眠时的顺序是先幼獭后成獭，此时心肺循环减慢，从巢中取出冬眠旱獭也不苏醒，拿出洞外5 min后经风一吹，才开始慢慢苏醒^[34]。冬眠刚结束的旱獭胃肠内外壁均附有一层较厚的黄色脂肪，并有腥臭味^[33]。动物行为周期性地重复发生的现象称为行为节律，行为节律大都由体内的生物钟调控，但需靠外在的定时因素起作用。通常旱獭冬眠期持续120~150 d^[35]，当在室内饲养条件下时缩短至100 d^[8]，不仅冬眠时间向后推迟1个半月左右，出蛰也比野外提前^[34]。

1.8 繁殖

旱獭属单周期动物。雌獭3岁龄始达性成熟^[10]，4~6岁龄繁殖者最多^[24]，妊娠率与年龄的关系呈抛物线型。繁殖季节主要在4－8月，出蛰后不久即交尾，交配多在早晨进行^[10]，交尾期持续20 d左右^[36]。孕期为21~30 d，每胎产仔2~8只。但旱獭的繁殖期受气温的影响^[24]：低海拔地区因旱獭出蛰较早，故旱獭繁殖较早，高海拔地区则相反。分娩后的仔獭全身无毛，体质量约40 g^[10]，哺乳2~3周^[26]。幼獭成活率约40%，妊娠期与乳幼獭期均有旱獭夭折^{[21, 24]}，妊娠期间平均每只妊獭接近1个死胎。但正常情况下，旱獭群体的数量变化不大^[36]。1986年黄孝龙和刘丽娴^[11]报道旱獭室内繁殖成功。旱獭的繁殖能力强弱与种群密度有一定的关系^[37]，当种群密度大幅度下降时，其繁殖成功率则相应提高。但不论旱獭数量如何变动，成年旱獭在旱獭群体中的占比不变^[38]。每一小家族通常由1对雄雌成兽及其1~2岁龄的仔兽组成，最多者9只，最少仅雌雄1对^[25]。

2 旱獭的洞穴特征

旱獭的栖息地海拔高、温度低、氧气稀薄，风大、日照时间长。建造洞穴是旱獭适应青藏高原恶劣环境的结果^[39]。洞内相对湿度可达98%，年洞温度波动于1~7 ℃，洞内全年月温差 < 1 ℃^[34]，相对稳定的洞道环境不仅可以维持洞穴内小气候的稳定，还可以作为鸟和爬行动物的避难所^[4]。洞穴结构多种多样，有的上下盘旋互相交错，有的则较简单。按其用途可分为冬眠洞、夏季洞和临时洞3种^[25]。见表 1。

旱獭在冬眠时常用砂石、土块和粪便等混合物堵塞洞口，第2年出蛰时另掘新口，少数掘开原洞口。冬眠洞可延续使用数年^[23]，鼠疫媒介蚤的数量可用于区别老冬眠巢穴与新冬眠巢穴^[41]。夏季洞可改造成冬眠洞，冬眠洞亦可在夏季居住。不同家族成员的窜洞现象只发生在建造浅的、单入口的临时洞穴^[42]，一些临时洞穴与地下的冬眠洞穴相连。冬眠洞穴数量反映了调查区域旱獭的家庭数量，临时洞穴数量反映了该区域旱獭的个体数量。

3 旱獭栖息地的生境特征 3.1 地理因素 3.1.1 海拔

海拔高度的变化不仅影响着生境地的温度、植被和季节变化，也影响着旱獭活动的年周期变化规律^[31]。而喜马拉雅旱獭较其他种旱獭更能适应于低氧荒凉的高寒环境，其生活在青藏高原海拔2 900~5 500 m^[43]，适宜的生活海拔为3 000~3 500 m，只有个别家族可沿河谷下降到2 500 m的河边草地和2 800 m的麦田边缘。但随着海拔的升高，旱獭的洞穴有减少的趋势_，^[31]这主要是因为高海拔地区较短的进食季节会影响冬季的生存，而春季较长的积雪覆盖致使植物生长期也较短，从而限制活动季节食物资源的获取，进而影响雌性旱獭的繁殖。

3.1.2 坡向与坡度

旱獭喜欢在向阳的山坡上造洞穴^[5]，向阳的山坡除了温度适宜、植被茂盛、可以晒太阳取暖外，还可以提供干燥舒适的栖息环境^[40]。此外，旱獭的生存率和繁殖率受冬雪消融快慢的影响^[4]，相对于阴坡，阳坡更早的冬雪融化更有利于旱獭的生存。

坡度表示地面在该点的倾斜程度。坡度较大时，洞穴不能很好地隐藏，不利于旱獭的生存安全；而坡度越小，则洞穴的排水性越差。使用青海省1∶5万数字高程模型（digital elevation model，DEM））对选取的鼠疫现场样点进行坡度分析，发现旱獭主要分布在坡度为5°~20°的地区^[2]，但祁连山中段旱獭的栖息生境坡度在30°~50°^[44]，滇西北部旱獭洞的坡度在25°~45°^[25]。这可能是旱獭适应栖息地环境的结果，坡度的大小也决定土壤条件，而旱獭的社会群体组成及适生环境特征受土壤的制约明显。

3.2 土壤条件

土壤对旱獭栖息生活的影响主要表现在2个方面：一是通过植被影响旱獭生存的食物条件，进而影响旱獭的营养摄入和幼崽的抚育；二是影响旱獭的居住条件，适宜的土壤条件下，旱獭的洞穴易于挖掘并且坚固，能够保证清洁干燥的洞内环境^[5]。我国各类鼠疫疫源地中，旱獭鼠疫疫源地的土壤类型共52种，王淯等^[45]发现其更倾向于选择轻壤、粘壤和砂壤等疏松土质。同样在喜马拉雅山中部，旱獭主要分布在冲积层、洪积层和河冰沉积层等堆积地层中，该地层质地较轻，深度不小于10 m，非常适合穴居^[46]。土壤较厚有利于旱獭建造洞穴，土壤浅薄而下层又是岩石的地区并不利于打造洞道^[31]。另外针对土壤性质的研究表明，旱獭洞穴栖息地的钾含量明显较低，阿尔卑斯旱獭（M. marmota）倾向于选择小范围的钙质土壤^[47]。

3.3 气象因素 3.3.1 温度

温度高低能够直接影响旱獭的存活率和生长活力。夏季时，由于中午温度较高，旱獭隐藏在洞内或者在阴坡休息，日活动规律为明显的双峰型^[26]。但中午的休息明显减少了可用的觅食时间，这可能导致旱獭未能在夏季积累足够的身体脂肪，因此温度调节的限制可迫使旱獭远离温度较高的低海拔地区。同时温度也是影响旱獭洞穴地理分布的一个关键变量，夏季地表温度在14~24 ℃时，旱獭活动区域的临时洞穴分布与地表温度呈正相关。而在冬眠时，旱獭偏爱温暖的地区作为冬眠洞穴，温暖的地区积雪在早春即可融化，植被的生长可使种群的生存和繁殖率高于寒冷地区的种群^[46]。

气候变暖是造成牧区环境恶化最重要的原因之一^[48]，从而直接影响自然疫源性疾病的分布范围。作为世界第三极，青藏高原的生态环境对全球气候变化有着极强的敏感性。在20世纪，阿尔卑斯山的最低温度上升了2 ℃，导致生活在此的阿尔卑斯旱獭体型在每个年龄段都有减小^[49]。高山生态系统对气候变化敏感，也影响着旱獭种群的分布^[4]。随着气候变暖，旱獭的活动周期发生了变化，活动时间的延长增加了旱獭的活动范围以及旱獭间的接触机会，从而导致旱獭发育、繁殖能力的相对上升，进而大大增加了动物间发生鼠疫的风险^[50]。有研究已经证明鼠类丰富度与年均气温呈极显著正相关，且在一定范围内，气温升高促进鼠疫的流行^[50]。

3.3.2 降水

降水对旱獭的分布和活动均会产生影响。张娟和米玛旺堆^[4]在研究中发现，旱獭集中分布在年降水量较多的墨竹工卡县（522.1 mm），而在措美县（286.5 mm）分布较少。在以草原和草甸为主要生境的鼠疫疫源地内，植物多为1年生草本植物，降水量能够直接影响宿主食物资源的丰富程度，进而影响到种群动态和鼠疫流行风险强度。

3.3.3 湿度

适宜的湿度有利于旱獭食物的供应和生态系统的平衡：基于环境一号（HJ-1）卫星数据发现旱獭密度高的区域附近均有河渠经过，河渠会影响土壤含水^[51]，而土壤有适宜的湿度将使旱獭更容易建造洞穴^[5]。但在天祝县和若尔盖县旱獭的调查中发现，大部分旱獭的栖息地距水源甚远，其更愿意选择土壤含水率低的生境，水源距离的远近对旱獭的影响不明显^{[31, 52]}，这可能是因为湿度过高容易引起病虫害的孳生，对其生存和繁殖也会产生不利影响。

3.4 生物因素

生境利用与植被类型有很大的相关性^[4]。高寒草甸植被以草甸为主，与其他草地类型相比，该类型植被具有结构简单，植被覆盖量大，植被生长密集，植物种类繁多等特点，因此，高山草甸为旱獭提供了良好的自然栖息地和觅食场所，更适合旱獭的生存^[2]。戎宾国^[44]的研究中也证实旱獭分布界限与草甸草原界限相吻合。

此外，旱獭的栖息地偏好隐蔽级高的环境，植被覆盖度在0.7~1的区域旱獭活动最多^[51]，选择在灌木根等隐蔽级较高的区域下挖洞，不仅可以躲避天敌，提升存活概率，而且灌木的存在为旱獭寻找食物提供了方便^[4]。植物植株的高度同样关系到旱獭的生存，洞穴入口附近过高的植物不仅遮掩了洞口，增加了观察难度，而且发达的地下根系还会阻碍洞穴的挖掘，而暴露的洞穴入口有助于其在发现危险时迅速返回洞穴。

3.5 人类活动的影响

与其他野生动物选择距离人类活动较远的地方作为栖息地相反，Bergström和Skarpe^[53]通过实地考察发现，旱獭对栖息地的喜好程度并不与远离人类聚集地的距离呈正相关，适宜人类生活的气候、食物等环境条件同样有利于旱獭的进化繁殖和生存。当人类生活的地方具有旱獭最适宜的生存条件时，旱獭并不躲避人类密集的地方栖息生活^[31]。旱獭在受到持续非致命性的人类活动影响时，会挖一些临时洞穴来作为避难所^[4]，表现为随着人类活动的增强，生境内的平均洞穴数变多^[40]。旱獭会根据需要在任何地方挖临时洞穴，并在可能的情况下为土丘保留繁殖洞穴^[52]。土丘是旱獭修筑巢穴时的一种稀缺资源，旱獭会选择在土丘上建造巢穴，即使这种选择使得它们的巢穴离人类活动的道路更近且洞穴体积更小，但相对于平地，在这种土丘上建造它们的繁殖洞穴，可以获得更好的警戒视野以及更高的排水效率^[54]。因此旱獭对人类干扰时刻保持着警惕，并随人类对其栖息和生存造成的危险大小决定着旱獭的适生区选择^[5]。当遇到致命的威胁时，50%以上的旱獭会有不同距离的迁移^[23]，这对动物疫情防控策略的制定提供了科学的参考^[55]。

总之，旱獭栖息地的选择是综合各种生态因子后的选择，且受到不同的时空限制，在某一尺度上的重要因子在另一尺度上可能是非重要因子，因此需要将各种生态因子综合起来考虑旱獭对生境的优先选择性^[31]。

4 展望

综上所述，喜马拉雅旱獭是一种高原特有物种，在青藏高原和周边地区广泛分布。生态学研究表明，旱獭具有很强的适应能力和复杂的社会结构，同时也面临气候变化和栖息地破坏的威胁。因此，研究旱獭疫源地的动态变化对鼠疫疫情的控制至关重要，但青藏高原鼠疫自然疫源地面积广（青海省目前确定的鼠疫自然疫源地约18万km²，仍有20万km²的草场尚未查明旱獭和鼠疫的分布情况）、海拔高、地形复杂、人烟稀少^[2]，监测难度大。以目前的鼠疫监测技术和能力还不能够全覆盖，存在着监测盲区^[56]。而鼠疫疫源地的监测对掌握动物间鼠疫的流行至关重要^[57]，因此在日后的工作中，应开展新技术的应用，如结合遥感影像开展预测预报等工作。

此外，交通的日趋便利，不仅使大量外地游客进入疫源地，也增大了鼠疫远距离传播的机会^[58]，如青海省环青海湖等景区被鼠疫疫源地包围，且时有动物鼠疫流行^[32]，近年大型活动多、游人也多。因此，在做好健康教育的同时，还要做好生态旅游景区的风险评估工作，期待将景观流行病学和生态流行病学应用于鼠疫监测及预测和预报^[59]，不仅可以分析和预测旱獭的分布区域，还可以在鼠害高峰期来临之前及时防制，取得事半功倍的效果。

旱獭疫源地病例研究表明，旱獭冬眠期间感染鼠疫的风险不仅不会降低，反而会增加^[60]。冬眠期旱獭的先天免疫水平下降，可能成为鼠疫耶尔森菌在其种群内保存、循环的有利条件。挖捕旱獭、接触病死旱獭，引起人类鼠疫感染案例常有发生。因此冬眠期间的鼠疫防治工作也不能松懈。此外，有学者认为外来物种的侵入会对疫源地生态位的相对平衡产生影响^[61]。所以对于疫源地内的外来物种状况还需加强监测和进一步研究。

利益冲突  无