2. 天津市畜禽健康养殖技术工程中心, 天津 300381;
3. 天津农学院, 天津 300384
, ZHANG Jinlong1,2, GUO Xiaofei1,2, LI Yihai1,2, YANG Jing1,2,3, ZHANG Xiaosheng1,2,3
2. Tianjin Engineering Research Center for Livestock and Poultry Health Breeding, Tianjin 300381, China;
3. Tianjin Agricultural University, Tianjin 300384, China
单宁是广泛存在于乔木、灌木、豆科植物、禾本科植物和谷物中的一类多酚化合物[1]。过去，由于单宁特殊的化学性质引起的涩味导致反刍动物较低的采食量和养分利用率，使其被归类为饲料中的“抗营养素”，科学研究内容也多聚焦于单宁的抗营养作用和去除方法[2]。近年来，研究发现单宁对蛋白质有较强的亲和力，并且在较小程度上能与水溶液中的金属离子、氨基酸和碳水化合物结合，具有一定的抗微生物作用[3]。单宁抗微生物特性的发现开启了利用它们操纵瘤胃微生物活性向有利方向发展的可能性；例如，抑制蛋白质在瘤胃内的过度降解、增加微生物蛋白质合成、减少动物产甲烷和改变脂肪酸生物氢化途径等[3-4]。大量学者研究发现, 饲粮中添加单宁可显著降低反刍动物瘤胃对蛋白质的降解率，且能调控瘤胃发酵和改变微生物区系，进而提高养殖效益[5-7]，但不同试验研究的结果间存在一定差异，主要是由于单宁来源、试验对象、日粮结构和饲养管理水平等因素存在差异；因此有必要全面、系统的对单宁的生化特性、作用机制和影响因素进行深入探讨。本文综述了单宁对反刍动物生产性能、瘤胃发酵和甲烷产生及微生物区系的影响，旨在为反刍动物营养和健康生长中合理应用单宁提供参考。
1 单宁简介 1.1 单宁的特性单宁是天然存在的植物多酚，具有多个酚羟基，可与蛋白质、金属离子、氨基酸和多糖等形成复合物。如图 1所示，从化学结构上，单宁可分为水解单宁和缩合单宁。水解单宁是由没食子酸或鞣酸与单糖酯化形成的，部分可完全酯化成多羟基化合物，分子量为500~3 000 u，在酸、碱或酶的作用下均可水解为多元醇；缩合单宁是由一组多羟基黄烷-3-醇寡聚物通过黄烷醇亚基之间的碳-碳键连接而成的高分子聚合物，分子量高达20 000 u。缩合单宁的生物活性取决于其分子量和化学结构。饲粮中添加水解单宁和缩合单宁都可能会对动物机体产生有益或不利的影响，这取决于添加浓度、动物生理状态及日粮结构。
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图 1 单宁的化学结构 Fig. 1 Chemical structure of tannins |
单宁具有通过氢键(缩合单宁)或酚羟基(水解单宁)结合蛋白质形成单宁-蛋白质复合物的能力，该复合物在瘤胃环境中(pH为5.0~7.0)性质稳定，且对瘤胃微生物的降解活动具有抗性，但在皱胃的低pH环境中可解离，因此单宁可以抑制蛋白质在瘤胃中消化降解，并增加蛋白质流向后肠道的量。此外，单宁能够结合微生物酶、细胞壁、膜蛋白或底物中的蛋白质，从而减少微生物的附着和消化，因而具有一定的抗微生物作用。单宁的抗营养作用体现在它们可与饲粮中纤维素、半纤维素、果胶和矿物质等形成复合物，从而影响了机体对养分的消化吸收。
1.2 单宁的分布与影响因素单宁是植物进化过程中形成的一种保护自身的次生代谢物，不参与植物生长或繁殖，主要分布在植物的茎秆、叶片、果实和树皮中，其含量受植物物种、结构(根、茎、叶、花、果实)、生长期、生长环境、气候、海拔和土壤肥力等因素的影响。研究表明，不同种类饲草中单宁含量不同，且含量差异较大；而同种饲草中单宁含量在不同生长期呈波动变化，如胡枝子中单宁含量在6月份较低、7月份上升、8和9月份下降，紫穗槐和榛子叶中单宁含量随月份上升呈下降趋势[8]。另有研究表明，干旱和半干旱地区的豆科植物如三叶草属、百脉根属、小冠花属等以及热带地区的灌木和乔木中单宁含量较高，而小麦、黑麦草和紫花苜蓿中单宁含量较低[9]；且土壤肥力越弱，植物中单宁含量越高[1]。此外，单宁在植物不同结构中具有特异性，白三叶草仅花中存在单宁，苜蓿仅种皮中存在单宁[9]。单宁分布的特异性可为养殖行业挑选合理的饲料原料提供理论支持。
2 单宁在反刍动物中的研究进展 2.1 单宁对反刍动物生产性能的影响此前，人们认为植物中所含的缩合单宁会降低育肥绵羊的干物质采食量(dry matter intake, DMI)，一方面是由于单宁带来的涩味影响饲粮的适口性，另一方面可能是由于单宁会影响动物对饲粮的消化率[10-11]。而Méndez-Ortiz等[12]近期通过Meta分析指出，高品质饲粮中缩合单宁含量不影响绵羊的DMI和平均日增重(average daily gain, ADG)；但低品质饲粮中添加缩合单宁可能会降低反刍动物养分消化率，并抑制瘤胃微生物及其酶活性，导致较低的瘤胃发酵速率和流通速率，增加了瘤胃填充效果，最终导致采食量降低。近年来的研究表明，反刍动物补饲单宁不会对其生产性能产生不良影响。如Rivera-Méndez等[13]研究指出，日粮中添加缩合单宁(0.2%、0.4%和0.6%)对育肥期荷斯坦公牛的试验末体重、DMI和ADG均无显著影响。而卢珍珍等[14]研究发现，相较饲粮中不添加缩合单宁，缩合单宁添加比例为0.15%、0.30%和0.45%时，均显著提高羔羊的ADG和DMI，且0.15%缩合单宁处理组羔羊的饲料转化率最高，表明适当的缩合单宁添加量一定程度上可促进动物对饲粮的消化率。除此之外，Pathak等[15]研究发现，补充缩合单宁对羔羊DMI无显著影响，但能显著提高羔羊的试验末体重和ADG，且饲粮中单宁含量为1.5%时，羔羊的ADG和羊毛产量最高。上述日粮中添加单宁不影响羔羊采食量的研究结果，可能是由于单宁未影响该处理饲粮的适口性；而羔羊ADG的提高可能与小肠中氨基酸流量的增加有关[16]。且已有研究发现，缩合单宁可与日粮中蛋白质结合，保护部分蛋白质顺利通过瘤胃进入小肠，增加小肠对必需氨基酸的吸收[17]，进而提高了反刍动物的生产性能。也有研究表明，日粮中添加缩合单宁会增加绵羊十二指肠中总氮和非氨态氮的流量[18]。另据Min和Solaiman[4]报道，绵羊DMI随饲粮中单宁含量的增加线性降低，但山羊DMI随饲粮中单宁含量的增加呈现先升高后下降的趋势；山羊饲粮中缩合单宁含量(干物质基础)最佳范围为4.5%~10%，说明山羊对单宁有更高的耐受性。综上所述，饲粮中适量添加单宁有利于提高反刍家畜的生产性能，但不同种类家畜对单宁的耐受性有所差异，因此单宁添加比例要视动物种类而定。
2.2 单宁对反刍动物养分消化的影响单宁的酚羟基可与蛋白质结合，形成单宁-蛋白质复合物，减少瘤胃对蛋白质的过度降解，增加蛋白质向反刍动物后肠道的流通，从而提高必需氨基酸到达小肠的通量[17]。且已有研究表明，绵羊摄入富含缩合单宁的百脉根，其小肠的必需氨基酸吸收量可提高62%(58.8和36.2 g·d-1)[17, 19]。此外，单宁也能与相关瘤胃细菌结合，可减少附着在食糜颗粒上的细菌数量，降低了细菌分泌的酶活，导致瘤胃中蛋白质消化率降低，从而促进了蛋白质的过瘤胃效果。如于永强[20]的研究结果显示，饲粮中添加6%单宁可显著降低绵羊瘤胃内纤维素酶(水杨苷酶、滤纸酶、羧甲基纤维素酶)和半纤维素酶(木聚糖酶)的活性；且同时发现，其瘤胃内青干草的粗蛋白质(crude protein, CP)降解率也显著降低。但饲粮中单宁添加含量过高，会过度保护瘤胃中蛋白质，对动物的消化性能产生不良影响。杨凯[21]研究发现，肉牛对日粮中性洗涤纤维(neutral detergent fiber, NDF)和酸性洗涤纤维(acid detergent fiber, ADF)的表观消化率不受水解单宁添加量(0.65%、1.3%和2.6%)的影响，而对CP的表观消化率随日粮中单宁添加量的增加而线性降低，这可能是由于单宁-蛋白质复合物在皱胃低pH环境中解离不完全导致的；但当日粮中单宁添加量高达2.6%时，肉牛对干物质(dry matter, DM)和有机物(organic matter, OM)的表观消化率也显著降低。而Kamel等[22]研究发现，饲粮中添加0.3%白坚木缩合单宁时可显著降低绵羊对NDF、ADF和CP的表观消化率。同样，Kronberg等[23]的研究结果显示，绵羊对饲粮DM、NDF、ADF和CP的表观消化率随缩合单宁添加量(0.7%、1.5%和2.9%)的增加而线性降低。另有研究表明[14]，饲粮中添加不同含量缩合单宁(0.15%、0.3%和0.45%)不影响羔羊对饲粮DM、OM和NDF的表观消化率，而单宁添加比例为0.45%时可显著降低羔羊对CP和ADF的表观消化率；这可能是由于高含量单宁与机体消化酶结合，降低了酶活性，导致营养物质消化率降低。由此可见，反刍动物摄入单宁后对营养物质消化率的负面影响，可能是由于单宁—蛋白质复合体在皱胃并未完全分解；或者单宁不仅降低了瘤胃消化酶活性，同时也抑制了后肠道消化酶活性，从而导致动物对饲粮消化率的降低。
2.3 单宁对反刍动物瘤胃发酵和甲烷产生的影响pH值是瘤胃发酵与健康的一个重要参数，过低的pH值不利于瘤胃微生物的生长及其对饲粮的发酵降解。瘤胃中饲料的降解过程是由多种微生物共同发酵完成的，且其内部的微生物区系受多种因素影响[24-25]。近来研究表明，缩合单宁的介入致使瘤胃内琥珀酸弧菌属(特异性将琥珀酸盐发酵成丙酸)的丰度增加了一倍，且能使作用于碳水化合物的普雷沃氏菌属的丰度降低了5.4%[26]。在反刍动物瘤胃中，微生物发酵的主要产物是挥发性脂肪酸(volatile fatty acid, VFA)，其能为动物机体活动提供能量，并维持瘤胃功能。Abdalla等[27]研究发现，绵羊日粮添加3%缩合单宁能显著降低瘤胃中丙酸、异丁酸、异戊酸和戊酸的比例，且显著提高乙酸和丙酸比，但对瘤胃中总VFA的浓度无显著影响。而Bueno等[28]通过体外发酵试验发现，添加缩合单宁可显著降低瘤胃发酵产生总VFA的浓度，对VFA组成无显著影响。但Piñeiro-Vázquez等[29]综合前人研究指出，日粮中添加缩合单宁可显著改变瘤胃发酵产生丙酸和乙酸的比例。杨凯[21]研究发现，日粮中添加1.3%和2.6%水解单宁均可显著降低肉牛瘤胃中异戊酸比例、戊酸比例及乙酸丙酸比，且显著提高丙酸比例，但对瘤胃pH无显著影响；此外，该研究还指出添加单宁显著降低了肉牛瘤胃中NH3-N的浓度，说明添加单宁提高了瘤胃菌群对N的利用程度。已有研究表明，瘤胃中80%的细菌都能够利用氨合成菌体蛋白，而瘤胃内NH3-N的浓度反映了瘤胃微生物利用N的能力[20]。同样，Bhatta等[30]通过体外发酵试验发现，日粮中添加不同来源富含缩合单宁的热带植物叶子，均显著降低公牛瘤胃液中NH3-N的浓度。Aguerre等[6]研究指出，日粮中添加不同比例白桦树和栗子树单宁(0.9%和1.8%)，均能显著降低荷斯坦奶牛瘤胃中的NH3-N浓度。此外，笔者总结了近期有关单宁来源及添加量对反刍动物瘤胃发酵参数影响的研究，详见表 1。
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表 1 单宁对反刍动物瘤胃发酵参数的影响 Table 1 Effect of tannins on rumen fermentation parameters of ruminants |
除了产生VFA，反刍动物瘤胃中碳水化合物厌氧发酵的过程还产生了H2、CO2及CH4。肠道内的CH4是一种温室气体，其在反刍动物瘤胃中的生成可损耗2%~12%饲料能量，因此，CH4产量的增加会降低饲料的利用率[35-36]。降低反刍动物CH4排放量不仅有利于减少温室气体的排放，且对饲料利用有重要意义。瘤胃中的古细菌(产甲烷菌)可以利用H2将CO2还原为CH4，而单宁可以通过影响瘤胃古细菌活性间接抑制CH4产生[30]。此外，瘤胃原虫也在CH4生成过程中扮演重要角色，因其与产甲烷菌具有共生关系，可为产甲烷菌提供产生CH4的底物(H2)[30]。因此，单宁的抗微生物作用预期可有效降低肠道CH4产量。Jayanegara等[34]认为单宁对反刍动物CH4排放的抑制机制有两种：(1)通过减少纤维的消化降低H2产量；(2)通过抑制产甲烷菌的生长降低CH4产量。如Gemeda和Hassen[37]通过体外发酵试验发现，饲粮中添加单宁能够显著降低反刍动物CH4产量。在另一项体外气体生产测试中，饲粮添加60%和30%的金合欢(含有63%的缩合单宁)分别致使CH4产量降低37.5%和56.25%[38]。同样，Jayanegara等[39]通过Meta分析发现，增加饲粮单宁浓度(0~177 g·kg-1)可降低CH4的产生(体内法和体外法)。Hassanat和Benchaar[40]报道，与对照组相比，当发酵底物中缩合单宁浓度大于100 g·kg-1时，CH4产量降低40%，对瘤胃发酵效率的影响最小。与上述研究结果类似，Piñeiro-Vázquez等[29]指出，缩合单宁可使瘤胃原虫数量降低79%，同时产甲烷菌数量减少33%，而肠道CH4产量锐减58%。总体而言，反刍动物饲粮中添加单宁能够抑制瘤胃产甲烷作用，且能有效改变瘤胃发酵模式，降低乙酸比例，提高丙酸比例，降低乙酸丙酸比。
2.4 单宁对反刍动物瘤胃微生物区系的影响单宁可在瘤胃酸性环境中与细菌膜蛋白或者细菌酶结合成复合物，从而抑制细菌生长并降低蛋白水解酶活性。已有研究表明，缩合单宁可抑制瘤胃蛋白分解菌的生长并显著降低蛋白质的降解速率[41]。此前另有研究表明，单宁可通过与纤维素复合而抑制其被瘤胃微生物降解，也可通过抑制瘤胃中纤维分解菌的生长从而减少纤维降解[42]。近年来也有许多研究发现单宁可抑制瘤胃微生物的生长。李大彪等[43]研究发现，饲粮中添加2%和6%单宁时，均显著降低绵羊和山羊瘤胃内容物中白色瘤胃球菌、黄色瘤胃球菌和产琥珀酸丝状杆菌的数量。杨凯[21]也指出，日粮中添加1.3%和2.6%水解单宁可显著降低肉牛瘤胃中原虫、产甲烷菌和白色瘤胃球菌的数量。而Abdalla等[27]研究发现，饲喂富含单宁的Mofumbo叶子可显著提高绵羊瘤胃中黄色瘤胃球菌的数量，但显著降低了产甲烷菌的数量。此外，Min等[44]通过焦磷酸测序法测定山羊肠道微生物发现，日粮中添加30%松树皮(饲粮缩合单宁含量为3.2%)时，山羊肠道中变形菌门的相对丰度降低15%，甲烷杆菌科的相对丰度降低42%，甲烷短杆菌属的相对丰度降低35%；且该研究指出，随日粮单宁含量增加，山羊肠道甲烷短杆菌属的相对丰度呈线性下降。另有研究表明，饲粮中添加0.1%缩合单宁可显著提高湖羊瘤胃微生物的丰富度和多样性[45]。而关于肉牛的报道显示，日粮中添加0.2%缩合单宁不影响瘤胃微生物的丰富度和多样性，但显著降低了拟杆菌门和纤维杆菌属的相对丰度，显著提高了瘤胃球菌属的相对丰度[26]。饲粮在瘤胃中的降解也离不开消化酶的作用，而消化酶是由反刍动物瘤胃微生物所分泌，其活性可反映瘤胃微生物的数量。金亚倩等[46]等研究发现，饲粮中添加酿酒葡萄皮渣单宁可显著降低绵羊瘤胃中α-淀粉酶、蛋白酶及羧甲基纤维素酶的活性，说明单宁能在一定程度上抑制微生物活性。Cipriano-Salazar等[7]研究指出，水解单宁是绵羊瘤胃细菌体外培养的有效抗微生物剂，只有当日粮中单宁含量在2%以内时，部分瘤胃细菌对其有较强的耐受性。上述研究结果表明，反刍动物摄入单宁后，一定程度上可改变部分瘤胃微生物的相对丰度。
3 结语长期以来，由于饲草中高含量的单宁可与反刍动物唾液黏蛋白结合产生涩味，使动物在摄食后产生短期的不适感，降低动物采食量，因而，单宁一直被视为抗营养因子。然笔者综合近十年的研究结果发现，饲料中添加适量(植物)单宁不仅有利于改善反刍家畜生产性能，还可显著降低蛋白质在瘤胃中的降解率，并且在抑制甲烷排放、调控瘤胃发酵和微生物区系方面有积极作用。综上，笔者认为饲粮中添加适宜来源和含量的单宁有利于反刍动物营养和健康生长。由于日粮的消化利用和CH4排放等与瘤胃微生物息息相关，故对于单宁在调控反刍动物瘤胃微生物区系的作用机制还有待进一步深入研究，进而才能完整构建单宁在反刍动物饲粮中所扮演的营养角色。
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