植物自定植于陆地以来便与微生物形成密切的共生关系^[1]，这种共生关系所带来的适应性价值存在于植物的整个进化史中^[2]。。对于植物来说，微生物可以扩大其宿主的基因组和代谢潜力，提供一系.列基础的生命支持功能，如促进植物生长^[3-4]、发育^[5]、免疫能力和抗逆性^[6-8]，甚至提高其对植食者的防御作用^[9-10]，涉及了全球变化和人类活动影.响下植物和微生物相互关系的重要生态功能。植物和微生物的互惠、共生和寄生的多维度相互作用并非随机产生的，取决于宿主植物的分类和功能性状的组成^[11]。植物的进化过程塑造着与微生物组生态相关的植物性状，因而植物的基因组一定程度决定了其微生物组的组成和功能^[12]；进一步，植物的进化轨迹也将反映在微生物组的组成和功能上^[13]。

“植物微生物组”概念促进了植物进化方向的研究，其中逐渐兴起的全功能体（Holobiont）理论框架认为，自然选择压力不仅仅作用于植物本身，而是作用于植物与其微生物组构成的功能整体^[2]。植物全功能体概念揭示了植物与微生物合作伙伴之间良好的交流和互动能够更好地促进整体性能^[14]，是自然界中互惠关系的典范。一方面，植物通过不同的策略，如根系分泌物组成及植物免疫系统反应的特异性^[15]，从而控制微生物群落的变化。另一方面，虽然植物在这个共生系统发挥着主导作用，但在这一受控系统内部的微生物组本身也是一个复杂而动态的群落系统，处于持续响应变化的状态^[16]。宿主植物控制下的微生物可通过调节自身代谢和宿主免疫系统进一步加强与宿主的互作。同时，这个系统中的微生物与邻近的微生物也存在不同的如竞争和互惠等相互关系。因此，微生物群落不仅是由物种相互作用自下而上驱动的，而且宿主在强烈的选择压力下可自上而下地调控微生物群落的构成^[16]。在探讨植物-微生物组的进化关系时，有必要同时考虑宿主控制以及微生物组内部的相互作用。从生态角度来看，植物与微生物组的相互作用是驱动植物全功能体进化的力量；从进化角度来看，则是宿主与其微生物组构成的功能整体对环境适应的结果。

本文总结了植物-微生物组之间生态进化关系的研究进展。为了厘清这种进化相关的复杂性，将植物与微生物组的进化关系简化为三类效应，每一类都有其对应的进化特征：（1）长期进化历史的宿主系统发育与微生物组的相关性；（2）短期进化历史的植物驯化与微生物组变异关系；（3）宿主约束下微生物群落系统的进化。详尽无遗地总结现有的文献超出了本文的范畴，因此重点探讨根-土界面的根微生物组（根际和根内微生物组）与宿主的互作关系，并结合进化的影响和限制因素，探讨如何利用生态进化知识来恢复农业系统中缺失的微生物性状，从而有效地将植物-微生物组相互作用的进化轨迹整合至农业生产实践中。

1 宿主系统发育对微生物组的影响

植物被具有影响宿主表型潜力的微生物所定殖^[17-18]。在许多系统共生的研究中，宿主相关微生物的群落组成是由宿主和环境因素共同决定的，包括宿主物种分类、基因型和个体发育阶段，以及宿主所处的生境类型和地理区位。由于物种继承了祖先的遗传物质和性状，因此亲缘关系密切的物种比进化距离遥远的物种更可能共享性状，这意味着植物调节与微生物相互作用的形态和化学性状往往是系统发育保守的^[19]。这种性状保守性影响了植物-微生物生态学中的许多重要过程，因此，系统发育相关性有助于解释植物-微生物组的相互关系。

已有研究证实植物物种的进化历史与其相关微生物群落结构之间存在一致性关系^{[13, 20-21]}，即随着宿主系统发育距离的增加，植物相关微生物群落结构的差异随之增加（图 1）。最近在热带雨林中使用真菌病原体进行的植物叶片接种实验表明，大多数真菌病原体具有广泛的宿主范围，但一种真菌病原体感染两种植物的可能性随着植物物种之间的系统发育距离而不断降低^[22]。这是一项针对叶片病原体在宿主范围内系统发育信号的系统测试，这种宿主范围内系统发育信号的推定，使得能够预测当地群落中植物病原体可能侵染的宿主的范围^[22]。此外，利用自然土壤时间序列进行的研究表明，土壤因子是31种植物根系细菌微生物组的主要决定因素。然而，对植物相关细菌丰度进行的多因素统计分析显示，根微生物组结构与宿主植物的系统发育具有显著相关性，共有47个细菌属与根系有关，主要包括慢生根瘤菌属（Bradyrhizobium）、伯克氏菌属（Burkholderia）、根瘤菌属（Rhizobium）及其他未表征的菌类世系成员等^[23]。这些植物跨越400万年的进化历史，包括石松纲、蕨类、裸子植物和被子植物，表明不同微生物组的构建是植物中一种古老的进化特征_^[23]。

一项利用跨越1.4亿年进化历史的30个被子植物物种进行的“同质园实验”，研究了宿主植物在宏观进化时间尺度上如何驱动根微生物组的构建，结果表明宿主物种差异对根内微生物组结构变异的解释度高于根际微生物组。并且，对根内、根际微生物群落结构与宿主系统发育相关性的检验表明，根内微生物组的相似性随宿主系统发育距离而逐渐降低，但这种系统发育相关性却在根际微生物组中并不显著^[13]。有趣的是，不管宿主植物的系统发育如何，在被测植物中施加的干旱胁迫都导致放线菌门链霉菌科（Streptomycetaceae）在根内的显著富集，表明根微生物组中的一些成员有利于协助宿主植物跨越广泛的非生物胁迫。一致地，宿主系统发育的相关性与根内微生物的多样性有关，而这种相关性在根际较弱。通过对禾本科（Poaceae）18个物种相关微生物组的比较分析获得了相似结果，表明宿主系统发育距离（利用3个叶绿体基因序列确定）与根内微生物组的差异之间存在相关性，但并不总是与根际中的细菌多样性相关^[24]。此外，一旦这一组植物处于干旱胁迫下，在所有宿主的根内都发生了放线菌的显著富集，并且这种富集在根内高于周围的根际和土壤，表明干旱胁迫可能通过诱导细菌群落组成的保守转换来削弱这种系统发育相关性^[24]。

综上，来自同一分类群的宿主植物倾向于显示类似的微生物群落，如果考虑到这些植物分类群的起源，可以预期，宿主的进化史将影响许多决定其相关微生物群落组成的性状^[25]。此外，这些结果也表明微生物组与宿主的系统发育相关性是具有分室依赖性的（即根际或根内的系统发育相关性不同），并且可以被非生物因素迅速调节成一个适应胁迫的微生物组特征（如干旱条件下放线菌的选择性富集）。宿主植物如何调控相关微生物组以应对环境扰动，以及这些微生物组的改变是否代表着宿主的环境适应，是理解宿主微生物组生态和进化重要性的关键。

2 植物驯化对微生物组的影响

植物驯化为人类提供了持续的食物供应，是稳定人类社会发展的关键驱动因素^[26]。植物从自然系统向农业系统的进化过渡，对于产量和地上性状的定向选择，以及向高养分输入和高密度选择的农业环境的转变，从而改变了根系的发育和生理生态功能，导致植物已经丧失了一部分在低养分投入环境中有效地获取养分的根系和根际性状^[27-28]。驯化不仅改变了植物的表型，而且降低了植物的遗传多样性。因此，宿主驱动的植物招募和响应微生物互作能力的变化，以及环境驱动的选择压力对植物和微生物功能的综合影响，都改变了宿主-微生物组的共同进化^[29-31]（图 2）。

早期对于植物驯化的研究集中于对祖先、驯化品种或现代作物基因型在维持与菌根和固氮根瘤菌的共生之间的描述。例如，豌豆和蚕豆与共生根瘤菌的相互作用能力不如它们的野生亲属^[32]。针对豆类植物“宿主制裁理论”（豆类植物通过碳分配对固氮能力不足的根瘤菌实施制裁）的研究表明，较老的品种在感染有效和无效的根瘤菌菌株混合物时比新品种更能保持健康。同时，当被不同固氮能力的根瘤菌感染时，人工选择下的豆类植物对“劣质伴侣”的抵御能力明显退化^[33]。同样，针对几种作物菌根共生体的研究表明，小麦和玉米的原始地方品种比现代品种更能受益于菌根共生^[34-35]。除了研究与根共生的微生物之外，Zachow等^[36]揭示了野生甜菜比现代驯化甜菜具有更高多样性的根际群落，虽然这两种基因型植物的根际均以变形菌门（Proteobacteria）和浮霉菌门（Planctomycetes）为主，但在野生甜菜根际还检测到37.5%的优势OTU^[36]。有趣的是，野生甜菜根际对病原体具有拮抗活性的细菌比例低于驯化甜菜，但野生甜菜根际细菌表现出更强的应对非生物胁迫的潜力^[36]。同样，Coleman-Derr等^[37]观察到栽培种龙舌兰根际和叶际的细菌及真菌多样性低于野生种龙舌兰，Bulgarelli等^[38]发现大麦对根相关细菌群落的多样性有显著的驯化效应。在最近的一项研究中发现，野生菜豆根际微生物组包含较高的细菌丰富度，而驯化菜豆根际微生物组则主要以放线菌门和变形菌门的细菌家族为主^[39]。这些大多数的研究结果均表明驯化过程使得植物微生物组的遗传多样性降低，并且植物与有益微生物的耦合能力存在一定程度下降，但野生亲属和驯化品种之间微生物组结构差异的机制仍未完全明晰。

植物从野生生态系统向现代农业单作模式的转变，改变了作物根系对资源可利用性变化的动态响应、应对环境胁迫的能力，以及依赖根际微生物来循环和获取土壤资源的能力^{[28, 40]}，这些都是在低投入系统中以生物为基础的必要功能。植物驯化过程伴随着生境变化和人为管理措施的干预，这种驯化的过渡可能导致了共同进化的有益微生物多样性和功能的损失。例如，农业管理措施如耕作和施肥等，影响菌根共生体的进化稳定性^[41]，随着时间的推移使得植物与菌根共生体的合作能力下降^[42]。长期施氮导致共生根瘤菌互惠主义者向合作较少的方向演替^[43]，抑制了土壤呼吸和微生物生物量，促进了放线菌门（Actinobacteria）和厚壁菌门（Firmicutes）等富营养菌的发展，同时降低了酸杆菌门（Acidobacteria）和疣微菌门（Verrucomicrobia）等寡营养菌的丰度^[44]。虽然大多数研究都指出驯化植物的微生物多样性相对较低，但尚不清楚驯化过程中缺失或耗尽的部分微生物，是否构成野生植物在其原生生境中的微生物群落的一个重要功能组分。因此，采用“Back-to-the-roots”的方法^[45]，探究土著植物与其原生生境微生物群落的关系，以确定互补的植物和微生物性状，具有解开微生物组构建所涉及的机制以及将微生物组研究纳入未来植物育种战略的潜力^[46]。

上述证据清楚地表明，在作物驯化过程中持续施加的人类选择压力干扰了植物的进化历史，这些过程同时导致了植物和微生物遗传多样性的下降。田间作物的生长和发育往往依赖于化学肥料和其他农用化学品的外部投入，值得注意的是，这些外部投入也干扰了植物-微生物共生组合的建立^{[43, 47]}。因此在不同的农业景观中，植物和微生物群落之间往往缺乏共同的进化轨迹。这就使得在农业系统中对宿主与微生物组的功能关系进行重新优化，恢复缺失的有益微生物性状，将在维持作物生产力和健康方面发挥关键作用。

3 宿主约束下微生物群落系统的进化

植物微生物组的研究正在改变对于植物进化的理解，广泛的证据支持植物与微生物组之间存在二元相互作用的共同进化关系。例如，植物-丛枝菌根真菌（Arbuscular mycorrhizal fungi，AMF）网络存在高度互联和相互嵌套的模块化特征，植物和AMF网络相互关联的非随机模式受双方系统发育参数的共同制约^[49-50]。然而在植物上检测到的高微生物密度，以及微生物相比于宿主更快速的世代时间，都表明微生物之间的相互作用是在宿主内塑造复杂微生物组结构的另一重要选择力^[51]。在进化相关的研究中通常强调的主题是一个物种对另外物种实施控制的重要性^[16]，如宿主植物对微生物的控制包括自身免疫防御反应^[52]、分泌黏液影响微生物的进入和定殖^{[15, 53]}，以及通过种子垂直传播特定微生物等机制^[54]。虽然植物已经进化出多种策略来控制微生物组，但对一个群落中所有的微生物都实施控制是具有挑战性的，而且面对如此庞大的微生物多样性是不可能完成的。因此，微生物物种能够在植物全功能体中持续地存在，不仅取决于宿主的控制，还取决于微生物组内部物种之间的相互作用^[51]。

微生物组内部的物种合作关系是维持微生物群落内稳定性的关键。微生物间通过营养依赖关系相互交换代谢物以弥补自身代谢缺陷^[55-56]，利用这种策略可以拓展微生物的基础生态位，以保证在营养贫乏环境中稳定的生存^[57]。例如，蜡状芽孢杆菌与黄杆菌属紧密相关并刺激其在大豆根际的生长，这种促生机制可能涉及细菌细胞壁成分，因为从蜡状芽孢杆菌培养物中分离出的肽聚糖刺激了根际黄杆菌的生长^[58]。营养相互依赖能够促进有益相互作用，增加群落成员之间的联系，这最终可能会导致适应性基因的丢失. ^{[56, 59]}通过基因丢失来进化营养依赖关系，取决于微生物成员之间具备保守的配对关系，并且一个物种的功能缺失需要能够被其他物种所补充。在没有任何功能补充增益的情况下，这种营养.依赖关系便会不可逆转的消失，从而导致微生物群落系统的崩溃。因此，确定植物微生物群成员是否表现出低或高水平的代谢互补，不仅对微生物群落生态学和合成微生物生态学研究有关键意义，也为探究进化过程如何作用于全功能体的成员提供了新的见解。此外，微生物成员之间的合作机制还包括:生物膜的形成、微生物分子通讯、微生物扩散促进以及真菌内共生细菌等，这些微生物之间的合作机制共同影响了植物相关微生物组的建立以及植物全功能体的适应性^[51]。

植物相关的微生物组成员也与其他微生物之间存在直接或间接竞争。这些竞争机制是多种多样的，可能对微生物群落结构和稳定性产生级联效应，并最终影响宿主-微生物组稳态。微生物可以通过间接机制快速有效地利用限制性资源来与其他微生物竞争。例如，细菌已经进化出通过分泌铁载体的策略来螯合铁元素，从而影响竞争对手在其附近的生长^[60-62]。对于限制性养分的固持是生防菌抑制病原体的一个重要途径^[63-64]。例如，有益假单胞菌分泌铁螯合分子，能够抑制真菌病原体引起的疾病^[65]。最近的研究还表明，资源竞争是连接番茄根际细菌群落组成与病原菌入侵关系的重要因素。^[66]这些结果不仅强调了资源在微生物竞争中的关键地位，也表明了微生物之间的资源竞争与植物健康密切相关。除限制性资源引起的竞争外，微生物的捕食作用也发生在根-土界面。例如，噬真菌细菌通过消耗活的真菌菌丝来促进自身的生长^[67]。同样，特定的真菌也可以在其他真菌上生长和繁殖(即真菌寄生), 从而导致后者的死亡^[68]，这种古老的生活史策略至少可以被追溯至4亿年前的化石证据^[69]。此外，已有证据表明原生动物对细菌的捕食作用与植物健康密切相关^[70-71]。2017年，合成微生物组微宇宙实验发现，原生动物尾滴目（Rizaria：cercozoa）捕食作用对叶片细菌结构和功能有显著影响，α-和β-变形菌对原生动物捕食作用的抵抗能力较弱，捕食作用重组了叶片中的细菌网络，影响了细菌的核心代谢功能^[72]。以上证据可能支持了这样的假设，即微生物间存在食物链关系，营养网络是影响植物相关微生物群落构建的重要组织规则^[73]。

许多研究集中在探讨微生物如何影响宿主健康（微生物对宿主），然而，不能忽视其他影响因素（宿主对微生物、微生物对微生物）在微生物群落功能进化中的作用。原核和真核微生物已经进化出多种合作和竞争互作机制，对于植物组织上微生物群落构建的形成和稳定具有重要作用。然而，大多数的证据来自于一对一的互作研究，只有少数研究是在受控的室内条件下结合简化微生物群落来重建植物微生物组，以了解微生物间相互作用的功能效应^{[55, 74]}。这些研究将为探索复杂微生物群落构建机制，以及为全功能体稳态维持机制提供基础指导。与植物紧密联系的微生物也会进化出群落水平的微生物-微生物相互作用策略，使它们能够在植物全功能体中持续存在。因此，微生物组成员在宿主内部进化为竞争或合作关系，而宿主则使微生物群落系统的进化处于约束之下^[16]。

4 植物-微生物组互作的进化轨迹与可持续农业

农业集约化大大提升了作物生产力，但以较低的环境成本来满足未来人口增长的粮食需求，仍然是当前亟待解决的问题。农业机械化耕作与合成肥料的投入持续地改变了农业景观，创造了同质性的、养分丰富的、高种内竞争的农业环境。当前的单一作物种植和短周期轮作模式极大地依赖于外部养分投入，并且农业系统的低养分利用效率，以及随后导致的养分流失、生物多样性丧失和气候变化，对生态系统健康产生了严重影响^[75]。此外，气候变化导致温度和降水变化加剧^[76]，将对作物生长、产量和养分循环产生重要影响^[77]。因此，转向以生物为基础或低养分投入的可持续农业，显现出维持或增加作物产量的前景。同时，也能够降低对环境的负面影响，并提高作物应对环境胁迫的抵抗力和恢复力^[78]。但是，如果作物不能很好地适应这些新的农业环境，那么可能就无法充分发挥其产量潜力。

利用自然存在于根际的生态功能，可以提高低养分投入农业系统中的作物生产力，并在未来资源稀缺和气候变化的情境下提高作物适应性。最近的研究集中于关注土壤健康对农业生态系统的重要性^[79]，而根际微生物组将在土壤健康转化为作物产量方面起到核心作用。根际微生物组可以通过帮助作物获取稀缺资源从而减少对外部养分投入的依赖，微生物群落变化对作物养分循环和获取的影响应被重视。例如，了解参与氮循环和固定的微生物分类群是否已经丢失，以及是否通过功能冗余补偿了微生物功能的损失，不仅会影响作物的氮利用效率，而且会影响农业生态系统的氮损失率^[80]。同样，参与有机质快速分解的微生物分类群的变化，也会影响作物对于资源的获取。阐明造成微生物性状获得或丢失的宿主遗传基础，可为培育有利于微生物组繁殖的作物品种铺平道路。即使微生物群落组成的变化有限，但支持高微生物活性的作物基因型，如宿主植物通过高的分泌物数量和质量刺激微生物介导的养分周转，也能够促进土壤养分循环和作物养分利用效率。因此，与植物微生物组性状相关的宿主遗传变异必须得到很好的表征，并应成为培育资源节约型作物品种的主要目标^[81]。

从不同的进化轨迹中提取的知识以及重建宿主系统发育与微生物多样性或功能之间的联系，有望帮助培育植物有益微生物组，从而使作物更好地适应未来气候智慧农业（Climate-smart agricult-ure）^[82-83]。现代杂交品种显示出对异质性的、资源稀缺的环境适应性下降的趋势，但现代杂交种更适合于获取流动的养分^[84]，且具备高种植密度的耐受性^[85]。在进化时间表上确定那些具备有利性状的植物物种，可以帮助筛选作物种质，并用于创建适合低投入系统的资源节约型品种。例如，可以通过野生亲属与现代品种之间的杂交，利用遗传图谱分析以发现形成特定功能微生物的基因或位点，这些方法已经在拟南芥^[86]和玉米^[87-88]的微生物组中得以应用，并且这些方法也将为探索定殖于根-土界面的微生物组提供参考。同时，一个“候选基因方法”可以部署在与微生物招募有关的宿主基因上。Huang等^[89]最近的研究表明，模式植物拟南芥根系特异表达的由三萜生物合成基因簇组成的代谢网络，与利用三萜衍生代谢物的微生物的招募有关，这个最初的基因发现可以辅之以将感兴趣的基因或基因突变整合到现代作物品种的基因组中，从而使作物具备招募特定功能微生物的能力。除此之外，抗性育种过程可能无意中选择了支持微生物保护植物免受病原体感染的植物性状。例如，人工培育的抗枯萎病菜豆品种的根际微生物组具有模块化的网络特征，其根际细菌群落比易感病的菜豆品种更为复杂和高度连接。并且抗真菌吩嗪类和鼠李糖脂的蛋白分泌系统以及生物合成基因等特定功能性状，在抗病品种的根际细菌群落中更为丰富。说明在培育抗病品种过程中可能已经共同选择了其他未知的植物性状，这些性状支持根际更高丰度的特定有益细菌类群，其功能性状增强了对土传病原菌的第一道防线^[90]。新的基因编辑技术如CRISPR-Cas9，可以产生靶向插入、敲除、氨基酸交换或调节基因表达^[91-92]。一项利用基因编辑技术在野生番茄中引入来自现代番茄品种的6个参与番茄驯化的基因位点来重新驯化野生番茄的研究发现，这种基因工程品种同时保持了野生祖先的大多数性状，也具备现代品种的生产力和产量性状^[93]。这些新的植物基因型的发展，可以通过“快速育种”来加速实现，即在一个受控的环境下为作物创造最佳的非生物生存条件，以尽量减少其生命周期和世代时间，从而更快地投入于农业生产实践^[94]。

5 总结与展望

植物微生物组对植物的生长、发育和健康至关重要，利用微生物组潜力作为一个新的平台以提高作物生产力和抗逆性，是未来气候变化背景下农业面临的巨大挑战之一^[95]。为此，需要深度剖析参与招募和激活其微生物伙伴的植物性状和机制，以及调控微生物性状的生物过程。理解微生物群落的组装和活性需要多种互补的方法，包括生态学、植物学、微生物学和分子生物学，从而确定植物和微生物在分子和生物化学水平上有益相互作用的功能基础。

最近的植物微生物组研究主要集中在描述不同植物相关生态位中微生物群落的结构和功能，以及将特定的微生物类群与植物性状联系起来，这些研究大大增强了对于植物相关微生物组中广泛分类特征的理解。此外，宏基因组学、蛋白组学、代谢组学等组学方法相结合的策略，现在正在将微生物组的结构转变与植物的整体功能联系起来。由于生物系统固有的复杂性，除了植物和微生物之间的相互作用外，还需要同时考虑和解释微生物之间的相互作用，从而为植物全功能体表型分析奠定基础。

对于农业系统而言，作物的驯化和育种过程主要侧重于选择在高养分投入条件下与生产力相关的植物基因，导致了植物从与微生物对应的进化轨迹中被转移出来，忽视了微生物对植物生长、发育和健康的贡献^[81]。驯化和育种过程导致了作物相关微生物群落遗传多样性的损失，基于人工投入策略对作物的选择从长远来看是不可持续的。因此，有必要剖析作物的驯化历史及其环境适应性，以确定野生和栽培种质中可利用的微生物性状和形成这些性状的植物基因^[45]。了解人类的驯化选择如何影响根系性状以及根际相互作用，可以为重新引入根系性状与微生物关联相关的等位基因多样性提供依据，并为促进基于生物资源获取的育种和管理策略提供指导。选择适当的植物育种措施改良植物-微生物组相互作用，是增加植物微生物组效益的可行途径，并且基于分子生物学和作物基因组学的研究将有望加快这些目标的实现。因而，了解植物-微生物组相互作用的生态进化轨迹，并充分发挥植物与微生物之间原始的有益协作关系，对于作物适应未来气候情景并促进农业可持续性具有重要意义。