2. 肇庆学院, 肇庆 526061;
3. 哈尔滨工业大学环境学院, 哈尔滨 150001
2. Zhaoqing University, Zhaoqing 526061;
3. School of Environment, Harbin Institute of Technology, Harbin 150001
土壤盐碱化是一个全球性的环境问题, 据估计, 全球的盐碱土壤每年以1.0×106-1.5×106 hm2速度增长[1]。植物盐胁迫是指由于土壤中过量的盐离子存在, 使得土壤中离子平衡遭到破坏, 大量的盐离子流入细胞内, 影响植物光合作用、蛋白质合成、脂类和能量代谢等几乎所有的重要生命过程, 造成植物代谢紊乱, 甚至会引起植物的减产或死亡。大量研究表明, 植物根际促生菌(Plant growth-promoting rhizobacteria, PGPR)会通过诱导植物建立抵抗或忍耐机制, 增强植物在盐胁迫条件下的生存能力[2-3]。PGPR已成为当今土壤微生物学、微生态学和植物抗逆性的研究热点之一[4]。了解PGPR如何提高植物盐碱抗性, 增加利用这些有益微生物的能力。本文从根际促生菌研究现状入手, 介绍耐盐碱PGPR的多样性, 综述根际促生菌提高植物耐盐碱性的机制, 为提高植物盐碱抗性提供新途径, 为大规模利用根际促生菌缓解盐碱土壤中植物的盐胁迫损伤, 增加产量提供重要参考。
1 根际促生菌定义及其种类根际促生菌是指寄生在植物根系或根际土壤, 直接或者间接参与植物生长, 提高作物品质或抵抗逆境胁迫的一类有益微生物。自1978年Burr等[5]首次从马铃薯根系分离得到PGPR, 国内外便开启了这一领域的研究。根据PGPR与宿主的关系, 将PGPR分为胞内PGPR(Intracellular plant growth-pro-moting rhizobacteria, iPGPR)和胞外PGPR(Extrac-ellular plant growth-promoting rhizobacteria, ePGPR)。iPGPR是指定植在植物某些特殊组织或细胞内, 能够产生根瘤。ePGPR是指定植在植物根周围土壤或者植物的根系表面, 不产生根瘤, 而是依靠产生的信号传导物质, 加速土壤营养元素循环, 促进植物生长[6]。目前, 我国已分离到的PGPR有27属53种, 其中假单胞菌属(Pseudomonas)、芽孢杆菌属(Bacillus)、肠杆菌属(Enterobacter)和伯克霍尔德氏菌属(Burkholderia)是常见的根际促生菌种群[7-8]。这些菌属菌株具有独特的生理生态功能和较强的环境适应能力, 能够定植于植物根际, 促进养分利用, 提高植物抵抗生物和非生物胁迫的能力[9-10]。
PGPR能否增强植物盐碱抗性, 受菌种特异性、土壤环境、宿主植物等多种因素的影响[11]。各种类型的土壤中都存在PGPR, 但其种类和群落结构与土壤理化性质具有极大的相关性。PGPR的数量随盐害程度的增加而减少, 而且盐碱土壤中PGPR的活性和土壤含盐量呈负相关性。当土壤电导率上升到5 ms/cm以上时, PGPR的活性普遍受到抑制[12]。盐碱土壤作为一种特殊的生态系统, 分布着各种嗜盐微生物。这些嗜盐微生物以多种分子机制适应其所处生境, 并且在植物耐盐、促生长中扮演重要角色[13]。目前, 从盐碱土壤中已经分离的耐盐碱PGPR主要有芽孢杆菌属(Bacillus)、假单胞菌属(Pseudomonas)、微球菌属(Micrococcus)、无色杆菌属(Achromobacter)、黄杆菌属(Flavobacterium)和伯克氏菌属(Burkholderia)等[14-15]。这些耐盐碱PGPR具有较高的NaCl及pH耐受性。从中国黄海岸大桥盐场分离的嗜盐解磷细菌Kushneria sp., 在20% NaCl pH4-10时, 仍能够生存[16]。另外, 玫瑰、海蓬子、金合欢属、海马齿苋和白骨壤等盐生植物根部也是耐盐碱PGPR的资源库, 主要包括芽孢杆菌属(Bacillus)、盐杆菌属(Halobacillus)、葡萄球菌属(Staphylococcus)、微小杆菌属(Exiguobacterium)、假单胞菌属(Pseudomonas)、乳酪短杆菌(Brevibacterium casei)和放射根瘤菌(Rhizobium radiobacter)等[17-18]。
2 根际促生菌提高植物抗盐碱性的机理盐浓度会导致植物产生离子毒性、高渗胁迫以及氧化损伤等[19]。根际促生菌通过诱导植物建立抵抗或忍耐机制, 改变植物生理生化的变化, 缓解盐浓度带来的胁迫损伤。这个机制主要包括调节植物激素浓度、1-氨基-环丙烷-1-羧酸(1-aminocyclopropane-1-carboxylate, ACC)脱氨酶活性及抗氧化活性物质含量; PGPR也会产生渗透调节物质(脯氨酸、多糖、甘氨酸甜菜碱等)、胞外多糖及挥发性化合物, 保障植物在盐胁迫条件下的正常生长。另外, 一些PGPR通过调节植物盐碱抗性相关基因及蛋白的表达, 增强植物抗盐碱能力。
2.1 调节植物激素浓度盐碱条件下, 植物会发生一系列不同的生理、生化变化, 主要取决环境条件、土壤特性和植物生长阶段。Dodd等[20]研究发现当NaCl浓度为300 mmol/L时, 植物内源IAA含量减少; 当NaCl浓度为100 mmol/L时, 植物内源IAA含量增加。表明NaCl在一定浓度时, IAA参与细胞生长和有丝分裂, 调节植物抗渗透压胁迫能力[21]。大部分与植物有关的微生物都能够产生IAA。Kuklinsky等[22]研究表明80%的固氮菌(Azotobacter)和荧光假单胞菌(P. fluorescens)可产生IAA, 20%的芽孢杆菌属(Bacillus)可产生IAA。在100 mmol/L NaCl条件下, 用产IAA的假单胞菌接种苗木种子, 根长增加了40%, 芽长增加了52%。IAA还可以通过激发ACC脱氨酶的活性, 减缓高浓度乙烯对植物生长造成的抑制作用。Li等[23]利用耐盐阴沟肠杆菌(Enterobacter cloacae)接种油菜, 油菜内IAA含量增加, 乙烯含量降低, 能够耐受50和100 mmol/L NaCl条件。另外, IAA是侧根发生和发育的重要信号, 能够调控盐胁迫条件下植物根系的发育过程, 增加根系的数量和长度, 增加与土壤的接触面积, 进而增加营养元素的吸收[24-25]。Patten等[26]研究表明接菌野生型荧光假单胞菌(P.fluorescens)与接种缺少IAA合成基因的突变体荧光假单胞菌相比, 显著增加了油菜的茎/根比, 改变了植物根系的结构。另外, IAA参与植物质膜H+-ATP酶合成相关基因的活化、表达和转录后的修饰, 而质膜H+-ATPas与植物的抗盐性关系密切[27]。
脱落酸(ABA)在植物与PGPR互作过程中起关键作用。盐碱环境能够引起植物体内ABA的累积, 诱导植物增强抵抗盐碱胁迫的能力。其主要机制是通过调节植物叶片气孔大小, 从而调节光合作用[28]。固氮螺菌(Azospirillum brasilense)、地衣芽孢杆菌(B. licheniformis)、荧光假单胞菌(P. fluorescens)、红球菌(Rhodococcus sp.)等多种根际促生菌具有合成ABA的功能[29]。接种具有合成ABA功能的PGPR能够增加植物的耐盐碱性。Zhou等[30]研究表明, 接种地衣芽孢杆菌(Bacillus licheniformis), 有效缓解了盐浓度对菊花的有害影响, 其茎和根的鲜重分别增加45%和32%, 未接菌的菊花种子在盐碱土中生长8周后存活率为0, 而接菌的菊花存活率为76%。Thakur等[31]研究表明盐胁迫条件下, ABA通过诱导脯氨酸合成过程中关键酶基因的表达, 缓解盐碱胁迫对植物造成的渗透胁迫损伤。但是, 也有研究表明在正常或者盐碱条件下, 接种PGPR会降低植物根中ABA的浓度, 甚至改变根到茎韧皮部和木质部ABA流动的传导信号, 由此产生的ABA水平变化会减轻植物对水资源短缺的敏感度[32]。红球菌(Rhodococcus sp.)和新鞘氨醇杆菌(Novosphingobium sp.)具有代谢ABA的能力, 减少植物体内ABA含量[33]。轮枝镰孢菌(F. verticillioides)通过减少大豆体内ABA含量, 改善盐离子对大豆的损伤[34]。Khan等[35]研究发现与未接种青霉菌(Penicillium minioluteum)的大豆植株相比, 接种的植株ABA浓度降低, 表明接种PGPR影响植株的ABA含量, 诱导大豆耐盐碱性。此外, 破坏植物ABA稳态可以影响耐盐PGPR的活性。Porcel等[36]研究表明接种巨大芽孢杆菌(Bacillus megaterium)能够促进野生型番茄植株的生长, 但抑制ABA缺陷型番茄的生长。
赤霉素(GA)具有调节细胞分裂和伸长、下胚轴和茎生长、叶和根分生组织大小的功能, GA信号传导是逆境胁迫下植物抑制细胞凋亡的关键因素。根际促生菌能够影响植物体内GA含量。据报道, 从盐碱土中分离的耐盐原单孢菌(Promicromonospora sp.)和肠球菌(Enterococcus faecium)均具有分泌GA的功能[37]。通过接种能够分泌GA的蜡质芽孢杆菌(B. cereus), 芥菜根内GA含量上升, 缓解了NaCl胁迫损伤[38]。
细胞分裂素(CTKs)参与植物生长过程中, 对生物和非生物胁迫的抗性[39]。在重度干旱胁迫下, 蜡样芽孢杆菌(B. cereus)通过调节金银花根部到茎的CTK信号传导, 使叶片中细胞分裂素含量增加, 增强了金银花在干旱环境中的适应能力[40]。PGPR通过合成CTKs及改变植物体内CTKs含量, 诱导植物抵抗非生物胁迫抗性。
PGPR具有分泌植物激素的功能, 同时通过改变植物内源激素水平增强植物耐盐性。但目前研究主要集中在耐盐碱根际促生菌合成IAA的能力, 对能够分泌ABA、GA、CTKs的PGPR及其缓解植物盐胁迫损伤中的作用研究表较少。因此, 应加强具有分泌多种植物激素功能的PGPR的分离与应用。
2.2 1-氨基-环丙烷-1-羧酸(ACC)脱氨酶乙烯是植物生长发育的代谢产物, 逆境胁迫条件下, 植物体内的乙烯水平会显著上升, 进而影响植物生长[41]。ACC脱氨酶是一种抑制乙烯生物合成的胞内酶, 具有分泌ACC脱氨酶活性的PGPR菌株接种在植物种皮或根部时, 可以形成ACC脱氨酶池, 将乙烯合成前体ACC分解为α-酮丁酸和氨, 降低植物由于盐胁迫产生的过量乙烯浓度。Elena等[42]通过在油菜中表达一种细菌ACC脱氨酶基因, 使油菜对高浓度盐分具有更好的耐受性。Soh等[43]研究表明转ACC脱氨酶基因的大白菜具有更高的耐盐性。多种PGPR具有分泌ACC脱氨酶的特性, 在植物根际接种含有ACC脱氨酶活性的PGPR, 可以诱导植物抵抗盐胁迫损伤[44]。Wang等[45]研究表明, 在NaCl胁迫条件下, 接种具有ACC脱氨酶活性的芽孢杆菌(Bacillus sp.), 使胡椒鲜重增加75.60%, 干重增加86.68%, 茎长增加12.12%, 根长增加146.52%。许芳芳等[46]研究表明接种具有ACC脱氨酶活性的肠杆菌(Enterobacter sp.), 小麦的叶绿素含量提高19%, 生物量提高54%, 根长增加了46%。另外, PGPR介导植物对盐胁迫的忍耐力与微生物自身乙烯水平降低有关。与缺失ACC脱氨酶活性的假单胞菌突变体(Pseudomonas putida)比, 具有ACC脱氨酶活性的菌种, 通过降低乙烯浓度, 增强油菜的耐盐性[47]。Saravanakumar等[48]在高盐环境条件下, 用不具有ACC脱氨酶活性的假单胞菌处理花生, 其产量为2 345-2 352 kg/hm2; 而利用具有ACC脱氨酶的荧光假单胞菌接种花生, 产量达到2 985-3 002 kg/hm2。从植物根际分离具有ACC脱氨酶活性的PGPR的方法已经建立。快速有效地筛选这类PGPR的方法是通过茚三酮比色法检测细菌消耗ACC和用广谱特异的共有序列-简并杂合寡核苷酸(CODEHOP)引物扩增ACC脱氨酶结构基因(acdS)。最近, Li等[49]设计的广谱特异性CODEHOP引物(acdSf3、acdSr3和acdSr4), 扩增ACC脱氨酶, 具有高特异性和高效率。这些技术的建立保证了优良促生菌株的筛选与鉴定。
2.3 抗氧化防御物质盐碱胁迫的主要毒害之一, 是高渗条件导致植物的氧化应激反应[50]。氧化应激反应主要是由于活性氧产生和清除系统的动态平衡被破坏, 导致活性氧自由基(Reactive oxygen species, ROS)大量产生。为了避免逆境胁迫带来氧化性损伤, 植物形成了有效的清除ROS的抗氧化系统, 包括抗氧化酶类和非酶类抗氧化剂。抗氧化物酶主要包括超氧化物气化酶歧化酶(Superoxide dismutase, SOD)、过氧化物酶(Peroxidase, POD)过氧化氢酶(Catalase, CAT)、抗坏血酸盐过氧化物酶(Ascorbate peroxidase, APX)和谷胱甘肽还原酶(Glutathione reductase, GR); 非酶类抗氧化剂主要包括还原型谷胱甘肽(Glutathione, GsH)、抗坏血酸(Ascorbic acid, AsA)、α-生育酚、生物碱和胡萝卜素等, 这些非酶类抗氧化剂与抗氧化酶类协同作用, 可直接还原过氧化物, 又可作为酶反应的底物, 达到清除活性氧的目的[51]。PGPR通过产生这些抗氧化物质, 增加植物体内抗氧化剂的含量, 进而抵抗氧化损伤, 增加植物抗盐碱胁迫的能力[52]。郑娜等[53]研究表明, 根际促生菌主要通过诱导合成SOD和POD来减少叶片中氧自由基带来的损伤, 在0.7%盐胁迫下, 番茄鲜重增加范围为33%-50%。最新研究从盐胁迫相关基因的变化方面, 阐明了PGPR介导植物盐耐受性的机制。Sukweenadhi等[54]利用永平芽孢杆菌(Paenibacillus yonginensis)接种拟南芥幼苗, 在盐离子条件下, 发现拟南芥AtRSA1和AtWRKY8的转录水平显著增加, AtRSA1参与ROS的清除, AtWRKY8具有维持植物细胞内离子稳态的功能。
2.4 渗透调节物质渗透调节物质的积累, 如脯氨酸、多糖、甘氨酸甜菜碱, 是植物响应盐碱胁迫反应的一个敏感性指标[55]。PGPR可通过分泌这些渗透调节物质进而增强植物的盐碱抗性[56]。脯氨酸是最重要和最有效的有机渗透调节物质之一。盐碱、干旱、高低温等逆境都会造成植物细胞质中脯氨酸的大量累积。其含量被认为是判断植物耐盐性强弱一种指标[57]。枯草芽孢杆菌(Bacillussubtilis)体内脯氨酸合成途径的关键酶基因proB和proA的超表达均能显著提升细胞合成脯氨酸的能力, 并且能增强细胞的耐盐性[58]。Chen等[59]从枯草芽孢杆菌中克隆proB, 并转入拟南芥植株, 该基因通过抑制脯氨酸合成的反馈抑制, 增加了脯氨酸含量, 进而提高了转基因拟南芥的渗透耐性。Yasin等[60]对辣椒接种铜绿假单胞菌(P. aeruginosa)后, 脯氨酸含量增加了11%。脯氨酸的作用除了作为渗透剂外, 还能够保护细胞内的SOD酶系统不受破坏, 确保后者正常发挥清除氧自由基的生理作用。另外, 脯氨酸还是植物从胁迫条件恢复正常过程中迅速有效的氮源、碳源, 进而稳定亚细胞结构如细胞膜和蛋白质。
可溶性糖(如葡萄糖、海藻糖和蔗糖)是渗透调节物质的关键组分, 在盐碱胁迫条件下, 增加可溶性糖含量可降低细胞的渗透势, 维持植物的正常生理功能[61]。具有合成海藻糖能力的芽孢杆菌, 可以增强盐生植物星星草的盐碱抗性[62]。甘氨酸甜菜碱的生物合成增强了植物对各种非生物胁迫的忍耐力。甘氨酸甜菜碱不直接清除活性氧, 而是由其合成过程中产生的H2O2激活ROS清除酶系统, 从而减轻氧化应激反应。Qurashi等[63]从盐碱土壤鹰嘴豆根际分离的中度嗜盐菌溶血葡萄球菌(S. haemolyticus)和枯草杆菌(B. subtilis), 100 mmol/L NaCl条件下, 接种这两种菌株, 鹰嘴豆内甘氨酸甜菜碱含量分别增加138%和54%, 脯氨酸含量分别增加135%和112%, 植株发芽率均增加125%。
2.5 胞外多糖胞外多糖能够在作物根系周围形成保护屏障, 通过羟基、巯基、羧基和磷酰基官能团结合Na+, 用于形成生物膜, 进而减少根部Na+的累积, 并阻止其向叶部的运输[64]。Rojas-Tapias等[65]研究表明玉米根和芽中的Na+的含量与玉米的生物量成负相关, 盐离子存在, 增加了玉米植株中的Na+含量, 降低了K+离子的含量, 从而降低K+/Na+比率, 但是接种产胞外多糖的固氮菌C5和C9, 玉米植株的根茎内K+离子含量升高, K+/Na+比率提高, 促进了玉米植株的生长。胞外多糖可以改变PGPR生存的微环境, 通过胞外多糖对营养元素的吸附作用, 使得植物根系和矿物质充分接触, 有利于PGPR对土壤中矿物质的分解利用, 进而增加植物对营养元素的吸收, 促进植物的生长, 间接的抵抗盐离子带来的胁迫作用。另外产胞外多糖的PGPR通过范德华力和静电引力, 促进土壤团粒形成微团聚体或者大的土壤颗粒, 从而形成一个屏障, 抵抗盐离子对植物的危害。上官王丽[66]研究表明接种产胞外多糖菌株A20、A27、B17-1和B23, 土壤多糖分别增加2.8、0.7、1.4和0.3 mg/g, 水稳性团聚体(> 0.25 mm)比例逐渐增大。
2.6 挥发性化合物植物在生长过程可通过叶片的气孔向大气中释放各种挥发性有机化合物(Volatile organic compo, VOCs), 其释放量和各种逆境胁迫环境相关。PGPR可以通过释放VOCs, 介导盐碱环境中植物Na+稳态, 进而增强植物对盐胁迫的抗性[67]。Zhang等[68]表明拟南芥接种产VOCs的GB03菌株后, VOCs调控HKTI在植物根部和茎中的表达, 减少了拟南芥根部对Na+的吸收, 增强了地上部到根的Na+再循环, 降低了整株Na+的积累, 使整株中的K+/Na+提高2倍多, 显著增强了拟南芥的耐盐性。Vaishnav等[69]研究表明100 mmol/L NaCl条件下, 假单胞菌(Pseudomonas simiae)通过产生VOCs使大豆体内营养贮藏蛋白, γ-谷氨酰水解酶和RuBisCo大链蛋白上调表达, 与未接菌大豆相比, 大豆茎长增加了58%, 根长增加了86%, 大豆鲜重增加了58%。最近, Bhattacharyya等[70]研究表明粪产碱杆菌(Betaproteobacteria)产生己二酸和丁酸, 通过介导生长素和赤霉素合成途径, 增强拟南芥对盐碱胁迫的抵抗性, 使拟南芥的鲜重和根长分别增加61.5%和45.8%。
2.7 其他机制随着分子生物学技术的发展, PGPR介导植物盐碱抗性的分子机制逐渐被关注。PGPR通过调节抗性相关基因及蛋白的表达, 增强植物盐碱抗性。CTR1是调节乙烯信号转导的相关因子, 盐碱胁迫下, 植物的CTR1表达水平发生变化。DREBs, 一类重要的转录调控因子, 参与非生物胁迫相关基因的表达, 在植物抗逆方面起重要作用[71]。接种原生节杆菌(Arthrobacter protophormiae)会使小麦的CTR1和DREBs上调表达, 进而有助于植物在逆境中的存活[72]。Banaei-Asl等[73]在油菜根部接种荧光假单胞菌(Pseudomonas fluorescens), 利用蛋白质组学分析技术分析表明, PGPR通过富集与能量代谢和细胞分裂相关的蛋白, 特别是与氨基酸代谢和三羧酸有关的蛋白, 增强油菜抗盐碱胁迫能力。
土壤中盐分过多导致土壤溶液水势降低, 植物吸水困难, 造成生理旱害。因此, 改善植物吸水能力或提高水分利用效率, 能够促进植物的生长。植物的水吸收能力取决于根系导水率(L)。这个参数由存在于血浆和细胞内膜中的水通道蛋白活性决定。Gond等[74]在盐条件下接种成团泛菌(Pantoea agglomerans)和巨大芽孢杆菌(Bacillus megaterium), 发现玉米根部质膜内的水通道蛋白上调表达, 增加了玉米的抗盐性。但这种假设需要进一步通过水通道蛋白基因突变体来验证。
3 展望盐碱胁迫阻碍了植物的生长和发育, PGPR能够通过诱导植物建立抵抗及忍耐机制, 确保植物在盐碱土壤中生存。PGPR与植物的这种相互作用关系, 表明PGPR在缓解盐胁迫损伤, 促进盐碱土壤中植物的生长发育起到重要作用。随着研究的深入, 有望探讨更深层次的机理, 并使大规模的实际应用成为可能。
为了更好地了解根际促生菌提高植物抗盐碱性的机制, 推动根际促生菌在盐碱土壤中的应用, 今后应该主要从以下几方面进行研究:(1)由于微生物具有生态位效应, 所以耐盐碱PGPR在诱导植物抵抗盐碱胁迫方面具有更大的应用潜力。但是目前鉴定出来的耐盐碱PGPR的种类有限。因此, 主要关注筛选、鉴定适宜于盐碱土壤中生存的耐碱盐PGPR, 对其功能进行深入的研究, 鉴定产生促生作用的主要特性和一些伴随产生的促生特性, 着重研究其耐盐机制。(2)自然生态系统中各种生物之间存在十分复杂的关系, 进行根际PGPR接种实践, 需要研究植物根际的微生态即植物与微生物、微生物与环境的适应性等。从不同盐碱土壤和盐生植物品系中分离的耐盐碱PGPR具有多样性。未来应该着重微生物群落结构多样性的研究, 阐明其与盐碱土壤系统的内在生态联系。(3)盐碱土壤中PGPR应用主要限制于其耐盐碱性不高, 未来应该加强通过转基因技术手段, 构建高效的耐盐碱PGPR, 开发新型高效微生物肥料。而且应该加强功能菌种应用于多种植物, 而不是某种特定植物。(4)随着分子生物学和生物信息学的发展, 对高效PGPR进行全基因组测序, 为分析PGPR的生理生态功能, 揭示作用机理及代谢调控规律等创造了有利条件。通过挖掘相关功能基因, 能够为筛选高效PGPR提供评价的依据和指标参数。(5)植物根际促生菌增加植盐碱胁迫抗性涉及多种生化信号的传递及基因的交互表达过程与分子调控机制, 需要进一步阐明。
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