光是一种重要的环境因子, 其对生物的生长发育和生理过程的调控在大多数物种中广泛存在。真菌在长期进化过程中形成了精细的光信号感应机制, 它们能够对450 nm(蓝光)-700 nm(红光)波长范围的光发生响应, 而蓝光及近紫外光(~400-495 nm)在真菌光形态发生和其他光响应过程中发挥最大的影响作用, 包括菌丝形态、孢子生成、有性生殖及代谢途径的激活等过程[1-2]。与植物相比, 丝状真菌光响应途径不会受到光合作用等过程的干扰, 因此选取丝状真菌作为研究对象更有利于研究生物体感光的分子机制[3], 其中粗糙脉孢霉(Neurospora crassa)和布拉克须霉(Phycomyces blakesleeanus)是用于研究光生物学的模式菌株。布拉克须霉对环境信号感应非常敏感, 自1950年以来一直将其作为感应生物学的模式菌株进行了较为深入系统的研究, 并主要集中在对光信号的感应方面[4]; 接合菌的另一代表菌株卷枝毛霉(Mucor circinelloides)由于是接合菌中唯一一个能够进行遗传操作的菌株, 使得人们对光受体蛋白功能及响应机制的探究成为可能[5-6]。为了能够全面了解接合菌在这方面的研究进展和不足, 本文主要对接合菌的光受体蛋白种类和光调控重要生命活动的过程进行综述, 希望能对相关领域研究人员提供研究参考和切入点。
1 接合菌的光受体蛋白 1.1 White Collar蛋白粗糙脉孢霉中的White Collar 1(WC-1)是在丝状真菌中鉴定的第一个光受体蛋白, 随后WC-2作为在光调控中起关键作用的蛋白也被发现[7-8], 而WC-1和WC-2通过PAS结构域相互作用形成的WCC蛋白复合物(White collar complex)构成了迄今丝状真菌中研究最为广泛和明确的蓝光响应模式系统[3, 9], 这个蛋白复合物是目前所有已知蓝光响应途径所需的, 除了具有蓝光受体蛋白的功能, 同时还作为转录因子与下游靶基因启动子的光响应元件(Light response element, LRE)直接相互作用来调控靶基因的表达[10]。该复合物的同源蛋白也在多种丝状真菌中相继被发现和鉴定, 包括子囊菌、担子菌和接合菌[11-14]。madA和madB是Campuzano等[15]从布拉克须霉趋光性缺陷的突变体中分离鉴定的2个基因, 其在菌株感光过程中发挥关键作用, 蛋白序列分析结果表明, MadA和MadB分别为WC-1和WC-2的同源蛋白, 酵母双杂交实验也证实了二者之间存在相互作用, 推测其也能形成类似WCC的MAD复合物来调控光依赖基因的转录[16]。这说明WCC复合物不仅在丝状真菌中广泛存在, 保守性强, 而且在进化的早期就作为感光因子复合物发挥着重要作用。
随着越来越多的物种全基因组测序的完成, white collar基因的多拷贝现象逐渐浮出水面。比如, 布拉克须霉基因组中含有包括madA和madB在内的3个wc-1基因和4个wc-2基因[16-17]; 卷枝毛霉存在3个wc-1类似基因和4个wc-2类似基因[16, 18]; 米根霉(Rhizopus oryzae)中已发现3个wc-1类似基因和5个wc-2类似基因[19]; 晶澈水玉霉(Pilobolus crystallinus)中存在3个wc-1类似基因, 而wc-2类似基因还未发现。这些证据表明wc基因多拷贝的现象在接合菌中普遍存在, 可能执行不同的功能。
进一步研究结果表明, 在蓝光诱导基因表达过程中, 布拉克须霉的这些多拷贝wc类似基因转录水平不同:wcoB和wcoA(均为wc-1类似基因)转录水平分别提高5倍和30倍, wctB和wctD(均为wc-2类似基因)分别提高180倍和250倍, wctC(wc-2类似基因)转录并未受到光诱导, 而madA和madB的转录则受到轻微抑制, 这说明不同拷贝的基因对光刺激后的反应不同[16]。此外, 光激活wc类似基因所需的光强阀值也是不同的, 这些差异都意味着多个wc基因在不同的光响应过程中发挥调控作用, 功能出现了分化[16]。然而由于该菌株缺乏有效的遗传转化系统, 阻碍了对感光过程wc基因功能的更为详细的研究。卷枝毛霉是接合菌纲毛霉目中分子遗传操作比较成熟的物种, 这使得研究wc等相关基因功能成为可能[18]。因此研究者构建了3个wc-1类似基因的缺失突变体(Δmcwc-1a、Δmcwc-1b和Δmcwc-1c)用于研究基因功能的分化。通过大量实验发现, MCWC-1a和MCWC-1c均能够接收光信号, 但二者接受光信号后下游调控作用的靶点不同, MCWC-1a主要参与控制卷枝毛霉孢子梗的趋光性行为, MCWC-1c则在蓝光诱导类胡萝卜素合成中发挥关键作用, 这也说明卷枝毛霉中至少存在两个不同的光传导途径, 而Δmcwc-1b菌株由于具有与野生型相似的表型, 一般认为与其他WC-1蛋白功能上重叠, 或者以与光诱导无关的方式参与类胡萝卜素合成等多种信号调控过程[18-20]。
以上研究表明, 在物种进化过程中由于重复基因的出现, 多拷贝的white collar基因逐步趋向亚功能化, 不同的拷贝获得了特定的功能, 使得真菌对光信号的响应更加复杂和灵活。
1.2 隐花色素蛋白隐花色素(Cryptochromes)最早是在植物中发现的一种能够感应蓝光和近紫外光的光受体蛋白, 在植物的生长发育和生物钟调控等过程中发挥重要作用[21-22]。隐花色素在丝状真菌中也广泛存在, 如在粗糙脉孢霉、构巢曲霉(Aspergillus nidulans)、瑞氏木霉(Tricoderma reesei)、核盘菌(Sclerotinia sclerotiorum)、水稻恶苗病菌(Fusarium fujikuroi)等物种中都有研究报道, 该受体蛋白不仅参与调控真菌生物周期节律、DNA光修复、孢子生成, 还和真菌特异性次级代谢(如赤霉素、色素合成等)等生命活动有密切关系[23-25]。研究表明, 隐花色素与环丁烷嘧啶二聚体(Cyclobutane pyrimidine dimer, CPD)光裂合酶和(6, 4)-光裂合酶, 均属于隐花色素/光裂合酶家族(Photolyase family, CPF)[26]。在多种植物和动物中发现的隐花色素由于蛋白C端长度的差别而与光裂合酶区别开来, 通常仅仅发挥光受体的功能而缺少DNA修复活性[27]。然而有一个特例, 隐花色素家族中的Cry-DASH在空间结构和光化学性质上与光裂合酶极为相似, 它保留了部分DNA修复活性, 能够结合并修复单链DNA和双链环状DNA中的CPD[28-29], 因此被认为是隐花色素和光裂合酶的进化过渡态[22, 27]。
接合菌布拉克须霉的CryA蛋白是隐花色素的Cry-DASH亚家族的成员, 这个家族中还包括拟南芥的At-Cry3、斑马鱼的DrCry和粗糙脉孢霉的CRY等[26]。在这些同家族蛋白中, 一些关键位点氨基酸存在高度保守性:如At-Cry3蛋白负责结合FAD基团的16个氨基酸位点中有15个位点在CRY中保守; CRY蛋白的氨基酸序列中负责结合MTHF基团的4个位点(E129、E130、E459和Y465), 以及结合CPD序列的6个位点(R281、E342、W345、N433、R434和Q437)也具有高度的保守性。这些关键序列和位点上的保守性说明它们以相似的作用方式执行共同功能[23, 30]。
布拉克须霉具有典型的光复活现象, 但与担子菌和子囊菌在基因组上存在多拷贝的CPF家族蛋白不同, 在布拉克须霉的基因组中目前仅发现1个cryA基因(编码CPF蛋白), 并不存在额外的隐花色素基因或典型的光裂合酶基因, 这暗示着该菌必然通过仅有的这个CryA蛋白成功的完成光复活行为[23, 26, 31-32]。进一步研究证据说明, 与其他已知的Cry-DASH亚家族蛋白不同, 布拉克须霉的CryA蛋白不仅在体外对单链DNA和双链DNA的嘧啶二聚体具有相同的修复效率, 而且在体内能够成功的回补大肠杆菌光裂合酶基因缺陷的表型。这充分证实除了作为UV-A/蓝光的光受体蛋白发挥信号传导功能之外, 布拉克须霉的CryA还具有光裂合酶活性负责光导致的DNA损伤的修复, CryA也是该家族蛋白中目前唯一一个具有完整光裂合酶活性的蛋白[26]。此外, CryA发挥功能还和MAD复合物的活性有关。在适当的蓝光照射下, 野生型菌株中cryA基因转录水平显著提高, madA或madB基因缺陷菌株中其转录量仅有轻微降低, 而在madA和madB双缺陷突变体中则几乎检测不到cryA mRNA的存在, 表明cryA基因转录激活依赖于MAD复合物的活性[26]。由于MAD复合物的光化学变化并不足以揭示紫外光和红光对布拉克须霉趋光性的影响[4], 在CryA蛋白发现后, 更多的结果暗示其与MAD复合物的相互作用调控着光信号的传递, 并在趋光性和其他光响应途径中发挥重要作用。
隐花色素广泛存在于接合菌中, 在基因组信息检索后发现, 巴克斯毛霉(Backusella circina)、德氏根霉(Rhizopus delemar)和卷枝毛霉中各存在一个cry-DASH基因, 拉曼伞形霉(Umbelopsis ramanniana)中鉴定出一个Ⅰ类CPD光裂合酶基因, 而其他菌株中暂时没有发现有CPF家族蛋白的存在[19-26]。目前关于以上这些蛋白结构和功能, 仍有待于更广泛更深入的探究。
2 接合菌的光反应及光受体蛋白的调控 2.1 调控趋光性早期研究发现, 布拉克须霉的大孢囊梗在光源照射下朝向近紫外光和蓝光的方向弯曲, 并且在环境光强度变化后能够短暂地调节孢囊梗的伸长率, 表现出明显的趋光性现象, 这种趋光性在植物和真菌中具有共同特征[33-34]。该菌株对光刺激非常敏感, 在10-9-10 W/m2的光强度区间内都能够发生趋光性现象, 由于布拉克须霉对光的高度敏感性, 已成为研究生物趋光性的模式菌株[33]。Galland等[35]通过观察不同波长和不同光强度下孢囊梗的向光弯曲率的动力学变化, 认为该菌对低强度光和高强度光的趋光性响应是通过两套不同的光系统来调控完成的。通过对不同波长的光源照射后的反应对比发现, 菌株对蓝光的正趋光效应最显著; 而暴露在紫外光时, 菌株的孢囊梗呈现出负趋光性[36]; 在紫外光和蓝光同时反向照射的实验中, 蓝光光注量大于10-4 μmol·m-2·s-1时, 孢囊梗弯曲率完全依赖于蓝光; 相反, 二者同向照射, 蓝光与紫外光的光注量比值为1.37时, 达到一个向光性的平衡, 这说明蓝光和紫外光的光受体是独立的, 并且现有证据表明它们还存在复杂的相互关系; 在 > 600 nm的红光刺激下, 菌株则呈现出与黑暗时相似的表型, 即未表现出明显的趋光性行为, 但在蓝光和紫外光照射的同时再给予额外的红光的照射后, 菌株孢囊梗弯曲率与蓝光和紫外光双光源照射条件下出现差异, 红光修饰了蓝光和紫外光之间的相互作用, 且几乎完全抵消了二者之间的拮抗作用, 这暗示着红光受体中间体的存在[37]。其他研究表明madC突变体对蓝光敏感性大大降低, 而引入红光刺激后在一定程度上恢复了基因缺失造成的敏感性变化的表型, 这一研究结果也证实了红光受体中间体这一猜想[38-39]。综上所述, 菌株对不同波谱范围光信号的响应行为不同, 以及组合光照条件下的趋光性变化, 为该菌多种感应系统的存在提供了证据。基于对一系列趋光性缺陷突变体的研究表明, 蓝光受体蛋白MadA和MadB与趋光性的发生有关[16], madC编码的Ras GTP酶激活蛋白通过Ras信号通路对趋光性产生影响[40], 而madDEFGH五个基因不同程度地参与这个过程[41]。
2006年, 首次报道了卷枝毛霉孢囊梗的趋光性现象, 与布拉克须霉不同的是该菌株不仅对蓝光和近紫外光表现出趋光性, 对绿光(500-600 nm)刺激也表现出明显的正趋光性, 通过对mcwc-1缺失及回补突变体的趋光性的研究证实mcwc-1a基因调控了这一生理现象[18], 但具体的调控机制仍有待于进一步的研究。
除了布拉克须霉和卷枝毛霉外, 接合菌中的水玉霉属中也有关于趋光性现象的报道, 并且趋光性与生理功能相适应。如水玉霉的孢囊梗在生长过程中趋向蓝光方向并且孢子囊向光源方向爆裂喷射以促进孢子传播[42]; 晶澈水玉霉在照射蓝光之后, 其光注入量与孢囊梗的响应曲率发生相应变化, 说明该菌株对光的感应是一个复杂的信号转导系统, 尽管3个wc1-like基因被识别鉴定, 但其对不同光响应生理过程的调控目前仍然是未知的[43-44]。
2.2 诱导类胡萝卜素合成接合菌中的布拉克须霉、卷枝毛霉和三孢布拉氏霉(Blakeslea trispora)等接合菌在蓝光条件下能大量生成β-胡萝卜素, 在类胡萝卜素生物合成途径中, 由GGPP起始类胡萝卜素的合成仅依赖于两个关键的酶基因:carB(编码八氢番茄红素脱氢酶)和carRA/carRP(编码双功能的八氢番茄红素合成酶-胡萝卜素环化酶), 这两个基因共用一个启动子并反向转录, 其转录水平受到光诱导[45-49]。
在布拉克须霉中, 光诱导β-胡萝卜素合成的光剂量-响应曲线表明菌株具有响应不同阈值的两套光响应系统, 而作用光谱则暗示着该过程还涉及一个具有黄素生色基团的光受体系统的参与[50]。尽管早期研究提出了类胡萝卜素光诱导合成的可能机制及其复杂性猜想, 但目前关于这方面的少数研究结果仍然是基于madA和madB突变体[51], 这两个突变体对菌株的所有光响应过程造成了严重影响, 其中包括类胡萝卜素合成, 因此认为MadA和MadB光受体蛋白在类胡萝卜素光诱导合成中发挥关键作用[16, 34]。此外, 体外实验证实MAD复合物能够与类胡萝卜素合成的结构基因carB和carRA基因启动子上游的APE元件结合, 说明这个光受体蛋白通过直接调控类胡萝卜素合成途径关键基因的转录水平来诱导类胡萝卜素的合成过程[52], 而在菌株中识别出cry-DASH基因是否参与调控该代谢过程尚不明确[26]。
在卷枝毛霉中也存在类似的现象, 类胡萝卜素的合成与carRP和carB基因光诱导转录密切相关[46], mcwc-1c基因的缺失导致菌株仅有少量β-胡萝卜素产生, 类胡萝卜素合成链的光诱导效应大大降低, 而野生型菌株给予一定量蓝光刺激后, carRP基因和carB基因的转录水平显著提高, 但相比mcwc-1c基因缺失菌转录水平提高滞后, 这说明MCWC-1c是提高carRP和carB转录水平所必需的[18]。
此外, 2000年Navarro等[53]从卷枝毛霉中分离得到的一个影响类胡萝卜素光诱导合成的crgA基因(Carotenogenesis regulatory gene A), CrgA蛋白广泛存在于真核生物中但其功能不明确, 这类蛋白具有一个共同特征, 即N端含有两个独立的锌指结构域(RING-finger zinc-binding domain), 其后是一个多出现在ATP依赖的蛋白酶LON的N端的LON结构域, 这些结构特征也说明该蛋白属于泛素连接酶家族[54]。CrgA蛋白表达缺陷的菌株中, 类胡萝卜素合成基因的转录水平和胡萝卜素含量不仅在黑暗条件下有大幅提升, 而且在光照条件下也发生了光诱导转录激活和胡萝卜素产量提高的现象[55], 这充分说明CrgA在类胡萝卜素生物合成过程中扮演着抑制蛋白的角色。同时光诱导类胡萝卜素合成作用没有被完全阻断, 说明还存在一个不依赖于CrgA的光响应信号传递途径来调控类胡萝卜素的合成。奇怪的是, 过量表达CrgA导致卷枝毛霉类胡萝卜素合成过程丧失了对光的依赖[53], 这个现象可能与该基因表达的翻译后沉默机制有关。而对crgA和mcwc-1的双基因敲除突变体的研究表明, CrgA和MCWC-1c对类胡萝卜素合成的调控是两个独立的过程, 目前研究认为CrgA作为E3泛素连接酶通过泛素化修饰相关转录因子而来调控类胡萝卜素的光诱导合成, 而MCWC-1b本身就存在泛素化修饰状态, 使之成为CrgA的可能靶向蛋白。但是, CrgA介导的MCWC-1b泛素化与蛋白降解无关, 其单泛素化和双泛素化修饰状态可能是由于减少了WCC的形成, 进而抑制了类胡萝卜素基因的转录[54]。
2.3 调控无性孢子生成和有性发育接合菌同时存在无性生殖和有性生殖, 相较于其他大多数真菌不能有性生殖, 这是其独特性。无性生殖最常见的形式是在孢子囊中形成非运动的孢囊孢子, 这种孢子借助外力完成无性繁殖过程; 有性繁殖不如无性繁殖普遍, 多发生在特定条件下, 有性繁殖的方式也因菌种不同而异, 由菌丝分化形成特殊的性细胞(器官)配子囊或由配子囊产生的配子来相互交配, 形成有性孢子(接合孢子)。真菌有性孢子的形成是一个相当复杂的过程。研究表明, 接合菌的无性生殖和有性生殖过程均受光的影响[34]。
布拉克须霉进行无性生殖时能够产生两种大小不同的孢子囊—大孢子囊和小孢子囊, 蓝光可以刺激大孢子囊的产生, 抑制小孢子囊的产生[34]。Corrochano等[41]以小孢子囊的数目、大孢子囊的干重与光通量之间的关系来表征菌株的光形态建成, 研究表明该菌的光形态建成是两个S型的刺激-响应曲线的总和, 随后对madA和madB单缺陷和双缺陷突变菌株的光形态发生分析发现, MadA和MadB并不是以简单叠加的方式参与调控, 而是存在明显的正协同现象, 而madC到madH的缺陷对该过程并没有影响, 这说明光受体蛋白参与了无性孢子的形成。此外, carA基因的缺失造成了与ΔmadA和ΔmadB相似的光形态建成缺陷表型, 尽管β-胡萝卜素的缺乏是造成这一表型的重要原因, CarA与β-胡萝卜素之间的相互作用也是不可缺少的关键因素, 富含β-胡萝卜素的小脂蛋白液滴被认为作为光接收天线, 为下游的光受体蛋白参与的调控过程提供必要的反应中心[41, 56]。无独有偶, 卷枝毛霉和水玉霉的无性孢子生成也受到光信号调控[57], 在卷枝毛霉中, CrgA作为激活因子发挥作用, 该基因缺失造成了气生菌丝的生长缺陷并大幅度降低了光照条件下无性孢子的生成[58-59], 而这种缺陷可以通过过表达一个受MCWC-1b调控的NmrA-like蛋白MasA来弥补[20]。在CrgA蛋白参与的多个生理过程中, 其与MCWC-1b不同修饰状态的相互影响和共同作用, 暗示CrgA介导的信号调控途径可能与光诱导信号途径有交叉[18, 54]。
光除了对无性生殖的影响之外, Yamazaki等[60]在1996年就报道了光照条件抑制布拉克须霉有性发育的现象, 350-410 nm的强光照条件能最大程度地抑制菌株的有性发育。布拉克须霉有“+”“-”两种接合型, 在两种性别的菌株基因组上各发现一个交配型基因MAT的类似基因—sexP和sexM[61], 这两个基因和信息素生物合成基因carS的转录都受到光的调控, 依赖于MadA-MadB复合物的功能[62-63]。然而(-)株中MAD复合物缺陷后光对有性生殖的抑制现象仍然存在, (+)株MAD复合物的缺陷则对该过程没有影响, 这种菌株性别的差异暗示着有性生殖的光调控仅通过(+)株实现的, 这说明, 光响应蛋白参与有性生殖调控是独立于目前体内其他的光调控蛋白系统[63]。
3 展望丝状真菌生命活动规律的研究对于次生代谢产物的开发和工业应用具有重要指导意义。光是丝状真菌生命活动的重要信号, 真菌通过感受光照强度、光照方向和光照周期等变化调控着自身的生理反应和应答来更好的适应环境, 包括有性生殖过程和次级代谢产物合成等。光受体蛋白是真菌感应光信号的接收器, 具有承上启下的作用, 负责将光信号转变为化学和生物信号, 启动下游的分子应答。对光调控真菌生命活动机制的深入研究, 不仅在理论上有所创新, 更有利于在真菌工业发酵生产过程中科学理性的引入光的因素, 提高代谢产物的合成量。丝状真菌中接合菌虽然这方面的研究刚刚起步, 但为我们提供了一个研究光信号调控理论的模式, 该类真菌基因组一般存在多个white collar同源基因, 目前通过功能缺陷突变体的研究确定了少数几个光感受器蛋白的功能, 从已有的研究结果可以推断特异性的光受体蛋白参与了不同的光响应途径。后续研究将会集中在如下方面:(1)随着接合菌遗传操作方法的突破, 通过基因定点缺失等方法进一步阐明已发现的光受体蛋白的生理功能; (2)随着更多物种全基因组测序的完成, 将有可能从基因组范围内鉴定出不同的WC蛋白调控的下游靶基因, 阐明接合菌光感应-光传递-光效应完整的信号传递途径; (3)对这些不同光受体蛋白途径调控和信息流的独立性及交叉影响也将是未来研究的重点, 为深入研究光调控接合菌重要生命活动奠定基础。
| [1] |
Tisch D, Schmoll M. Light regulation of metabolic pathways in fungi[J]. Appl Microbiol Biotechnol, 2010, 5: 1259-1277. |
| [2] |
Fuller KK, Loros JJ, Dunlap JC. Fungal photobiology:Visible light as a signal for stress, space and time[J]. Current Genetics, 2015, 61(3): 275-288. DOI:10.1007/s00294-014-0451-0 |
| [3] |
Liu Y, He Q, Cheng P. Photoreception in Neurospora:A tale of two white collar proteins[J]. Cellular and Molecular Life Sciences, 2003, 60(10): 2131-2138. DOI:10.1007/s00018-003-3109-5 |
| [4] |
Corrochano LM, Garre V. Photobiology in the Zygomycota:Multiple photoreceptor genes for complex responses to light[J]. Fungal Genet Biol, 2010, 47(11): 893-899. |
| [5] |
Nyilasi I, Acs K, Papp T, et al. Agrobacterium tumefaciens-mediated transformation of Mucor circinelloides[J]. Folia Microbiologica, 2005, 50(5): 415-420. DOI:10.1007/BF02931423 |
| [6] |
Ortiz-Alvarado R, Gonzalez-Hernandez GA, Torres-Guzman JC, et al. Transformation of Mucor circinelloides with autoreplicative vectors containing homologous and heterologous ars elements and the dominant cbx(r)carboxine-resistance gene[J]. Current Microbiology, 2006, 52(3): 178-181. DOI:10.1007/s00284-005-0088-9 |
| [7] |
Ballario P, Vittorioso P, Magrelli A, et al. White collar-1, a central regulator of blue light responses in Neurospora, is a zinc finger protein[J]. EMBO Journal, 1996, 15(7): 1650-1657. |
| [8] |
Linden H, Macino G. White collar 2, a partner in blue-light signal transduction, controlling expression of light-regulated genes in Neurospora crassa[J]. EMBO Journal, 1997, 16(1): 98-109. DOI:10.1093/emboj/16.1.98 |
| [9] |
Linden H, Ballario P, Macino G. Blue light regulation in Neurospora crassa[J]. Fungal Genet Biol, 1997, 22(3): 141-150. DOI:10.1006/fgbi.1997.1013 |
| [10] |
Smith KM, Sancar G, Dekhang R, et al. Transcription factors in light and circadian clock signaling networks revealed by genomewide mapping of direct targets for Neurospora white collar complex[J]. Eukaryot Cell, 2010, 9(10): 1549-1556. DOI:10.1128/EC.00154-10 |
| [11] |
Casas-Flores S, Rios-Momberg M, Bibbins M, et al. Blr-1 and blr-2, key regulatory elements of photoconidiation and mycelial growth in Trichoderma atroviride[J]. Microbiology, 2004, 150(Pt 11): 3561-3569. |
| [12] |
Terashima K, Yuki K, Muraguchi H, et al. The dst1 gene involved in mushroom photomorphogenesis of Coprinus cinereus encodes a putative photoreceptor for blue light[J]. Genetics, 2005, 171(1): 101-108. DOI:10.1534/genetics.104.040048 |
| [13] |
Kuratani M, Tanaka K, Terashima K, et al. The dst2 gene essential for photomorphogenesis of Coprinopsis cinerea encodes a protein with a putative FAD-binding-4 domain[J]. Fungal Genet Biol, 2010, 47(2): 152-158. DOI:10.1016/j.fgb.2009.10.006 |
| [14] |
Tisch D, Schmoll M. Targets of light signalling inTrichoderma reesei[J]. BMC Genomics, 2013, 14(1): 1-18. DOI:10.1186/1471-2164-14-1 |
| [15] |
Campuzano V, Galland P, Senger H, et al. Isolation and characterization of phototropism mutants of Phycomyces insensitive to ultraviolet light[J]. Current Genetics, 1994, 26(1): 49-53. DOI:10.1007/BF00326304 |
| [16] |
Sanz C, Rodriguez-Romero J, Idnurm A, et al. Phycomyces MADB interacts with MADA to form the primary photoreceptor complex for fungal phototropism[J]. Proc Natl Acad Sci USA, 2009, 106(17): 7095-7100. DOI:10.1073/pnas.0900879106 |
| [17] |
Idnurm A, Rodriguez-Romero J, Corrochano LM, et al. The Phycomyces mada gene encodes a blue-light photoreceptor for phototropism and other light responses[J]. Proc Natl Acad Sci USA, 2006, 103(12): 4546-4551. DOI:10.1073/pnas.0600633103 |
| [18] |
Silva F, Torres-Martinez S, Garre V. Distinct white collar-1 genes control specific light responses in Mucor circinelloides[J]. Mol Microbiol, 2006, 61(4): 1023-1037. DOI:10.1111/mmi.2006.61.issue-4 |
| [19] |
Ma LJ, Ibrahim AS, Skory C, et al. Genomic analysis of the basal lineage fungus Rhizopus oryzae reveals a whole-genome duplication[J]. PLoS Genet, 2009, 5(7): e1000549. DOI:10.1371/journal.pgen.1000549 |
| [20] |
Navarro E, Penaranda A, Hansberg W, et al. A white collar 1-like protein mediates opposite regulatory functions in Mucor circinelloides[J]. Fungal Genet Biol, 2013, 52(3): 42-52. |
| [21] |
Lin C, Todo T. The cryptochromes[J]. Genome Biol, 2005, 6(5): 220. DOI:10.1186/gb-2005-6-5-220 |
| [22] |
Mei Q, Dvornyk V. Evolutionary history of the photolyase/cryptochrome superfamily in eukaryotes[J]. PLoS One, 2015, 10(9): e0135940. DOI:10.1371/journal.pone.0135940 |
| [23] |
Froehlich AC, Chen CH, Belden WJ, et al. Genetic and molecular characterization of a cryptochrome from the filamentous fungus Neurospora crassa[J]. Eukaryot Cell, 2010, 9(5): 738-750. DOI:10.1128/EC.00380-09 |
| [24] |
Guzman-Moreno J, Flores-Martinez A, Brieba LG, et al. The Trichoderma reesei Cry1 protein is a member of the cryptochrome/photolyase family with 6-4 photoproduct repair activity[J]. PLoS One, 2014, 9(6): e100625. DOI:10.1371/journal.pone.0100625 |
| [25] |
Castrillo M, Avalos J. The flavoproteins CryD and VvdA cooperate with the white collar protein wcoa in the control of photocarotenogenesis in Fusarium fujikuroi[J]. PLoS One, 2015, 10(3): e0119785. DOI:10.1371/journal.pone.0119785 |
| [26] |
Tagua VG, Pausch M, et al. Fungal cryptochrome with DNA repair activity reveals an early stage in cryptochrome evolution[J]. Proc Natl Acad Sci USA, 2015, 112(49): 15130-15135. DOI:10.1073/pnas.1514637112 |
| [27] |
Chaves I, Pokorny R, Byrdin M, et al. The cryptochromes:Blue light photoreceptors in plants and animals[J]. Annu Rev Plant Biol, 2011, 62: 335-364. DOI:10.1146/annurev-arplant-042110-103759 |
| [28] |
Selby CP, Sancar A. A cryptochrome/photolyase class of enzymes with single-stranded DNA-specific photolyase activity[J]. Proc Natl Acad Sci USA, 2006, 103(47): 17696-17700. DOI:10.1073/pnas.0607993103 |
| [29] |
Pokorny R, Klar T, et al. Recognition and repair of uv lesions in loop structures of duplex DNA by dash-type cryptochrome[J]. Proc Natl Acad Sci USA, 2008, 105(52): 21023-21027. DOI:10.1073/pnas.0805830106 |
| [30] |
Huang Y, Baxter R, Smith BS, et al. Crystal structure of cryptochrome 3 from Arabidopsis thaliana and its implications for photolyase activity[J]. Proc Natl Acad Sci USA, 2006, 103(47): 17701-17706. DOI:10.1073/pnas.0608554103 |
| [31] |
Galland P. Ultraviolet killing and photoreactivation of Phycomyces spores[J]. Microbiological Research, 1996, 151(1): 9-17. DOI:10.1016/S0944-5013(96)80050-4 |
| [32] |
Shimura M, Ito Y, Ishii C, et al. Characterization of a Neurospora crassa photolyase-deficient mutant generated by repeat induced point mutation of the phr gene[J]. Fungal Genet Biol, 1999, 28(1): 12-20. DOI:10.1006/fgbi.1999.1158 |
| [33] |
Galland P. Phototropism of the Phycomyces sporangiophore:A comparison with higher plants[J]. Photochem Photobiol, 1990, 52(1): 233-248. DOI:10.1111/php.1990.52.issue-1 |
| [34] |
Cerda-Olmedo E. Phycomyces and the biology of light and color[J]. FEMS Microbiol Rev, 2001, 25(5): 503-512. DOI:10.1111/j.1574-6976.2001.tb00588.x |
| [35] |
Galland P, Lipson ED. Blue-light reception in Phycomyces phototropism:Evidence for two photosystems operating in low-and high-intensity ranges[J]. Proc Natl Acad Sci USA, 1987, 84(1): 104-108. DOI:10.1073/pnas.84.1.104 |
| [36] |
Martin-Rojas V, Greiner H, Wagner T, et al. Specific tropism caused by ultraviolet c radiation in Phycomyces[J]. Planta, 1995, 197(1): 63-68. |
| [37] |
Galland P. Reception of far-ultraviolet light in Phycomyces:Antagonistic interaction with blue and red light[J]. Planta, 1998, 205(2): 269-276. DOI:10.1007/s004250050321 |
| [38] |
Chen XY, Xiong YQ, Lipson ED. Action spectrum for subliminal light control of adaptation in Phycomyces phototropism[J]. Photochem Photobiol, 1993, 58(3): 425-431. DOI:10.1111/php.1993.58.issue-3 |
| [39] |
Galland P, Amon S, Senger H, et al. Blue light reception in Phycomyces:Red light sensitization in madC mutants[J]. Botanica Acta, 1995, 108(4): 344-350. DOI:10.1111/plb.1995.108.issue-4 |
| [40] |
Polaino S, Villalobos-Escobedo JM, et al. A Ras GTPase associated protein is involved in the phototropic and circadian photobiology responses in fungi[J]. Sci Rep, 2017, 7: 44790. DOI:10.1038/srep44790 |
| [41] |
Corrochano LM, Cerdá-Olmedo E. Photomorphogenesis in behavioural and colour mutants of Phycomyces[J]. Journal of Photochemistry and Photobiology B, 1990, 6(3): 325-335. DOI:10.1016/1011-1344(90)85102-3 |
| [42] |
Page RM. Light and the asexual reproduction of Pilobolus[J]. Science, 1962, 138(3546): 1238-1245. DOI:10.1126/science.138.3546.1238 |
| [43] |
Kubo H, Mihara H. Phototropic fluence-response curves for Pilobolus crystallinus sporangiophore[J]. Planta, 1988, 174(2): 174-179. DOI:10.1007/BF00394769 |
| [44] |
Kubo H, Mihara H. Effects of microbeam light on growth and phototropism of Pilobolus crystallinus sporangiophores[J]. Mycoscience, 1996, 37(1): 31-34. DOI:10.1007/BF02461453 |
| [45] |
Ruiz-Hidalgo MJ, Benito EP, et al. The phytoene dehydrogenase gene of Phycomyces:Regulation of its expression by blue light and vitamin A[J]. Mol Gen Genet, 1997, 253(6): 734-744. DOI:10.1007/s004380050378 |
| [46] |
Velayos A, Blasco JL, Alvarez MI, et al. Blue-light regulation of phytoene dehydrogenase(carB)gene expression in Mucor circinelloides[J]. Planta, 2000, 210(6): 938-946. DOI:10.1007/s004250050701 |
| [47] |
Velayos A, Eslava AP, Iturriaga EA. A bifunctional enzyme with lycopene cyclase and phytoene synthase activities is encoded by the carRP gene of Mucor circinelloides[J]. Eur J Biochem, 2000, 267(17): 5509-5519. DOI:10.1046/j.1432-1327.2000.01612.x |
| [48] |
Arrach N, Fernandez-Martin R, Cerda-Olmedo E, et al. A single gene for lycopene cyclase, phytoene synthase, and regulation of carotene biosynthesis in Phycomyces[J]. Proc Natl Acad Sci USA, 2001, 98(4): 1687-1692. DOI:10.1073/pnas.98.4.1687 |
| [49] |
Rodriguez-Saiz M, et al. Blakeslea trispora genes for carotene biosynthesis[J]. Appl Environ Microbiol, 2004, 70(9): 5589-5594. DOI:10.1128/AEM.70.9.5589-5594.2004 |
| [50] |
Bejarano ER, Avalos J, Lipson ED, et al. Photoinduced accumula-tion of carotene in Phycomyces[J]. Planta, 1991, 183(1): 1-9. |
| [51] |
Bergman K, et al. Mutants of Phycomyces with abnormal phototropism[J]. Mol Gen Genet, 1973, 123(1): 1-16. DOI:10.1007/BF00282984 |
| [52] |
Quiles-Rosillo MD, Ruiz-Vazquez RM, Torres-Martinez S, et al. Light induction of the carotenoid biosynthesis pathway in Blakeslea trispora[J]. Fungal Genet Biol, 2005, 42(2): 141-153. DOI:10.1016/j.fgb.2004.10.008 |
| [53] |
Navarro E, et al. Overexpression of the crgA gene abolishes light requirement for carotenoid biosynthesis in Mucor circinelloides[J]. Eur J Biochem, 2000, 267(3): 800-807. DOI:10.1046/j.1432-1327.2000.01058.x |
| [54] |
Silva F, Navarro E, Penaranda A, et al. A RING-finger protein reg-ulates carotenogenesis via proteolysis-independent ubiquitylation of a White Collar-1-like activator[J]. Mol Microbiol, 2008, 70(4): 1026-1036. |
| [55] |
Navarro E, Lorca-Pascual JM, Quiles-Rosillo MD, et al. A negative regulator of light-inducible carotenogenesis in Mucor circinelloides[J]. Mol Genet Genomics, 2001, 3: 463-470. |
| [56] |
Corrochano LM, Cerda-Olmedo E. Sex, light and carotenes:The development of Phycomyces[J]. Trends Genet, 1992, 8(8): 268-274. DOI:10.1016/0168-9525(92)90252-Y |
| [57] |
Kubo H, Mihara H. Effects of light and temperature on sporangiophore initiation in Pilobolus crystallinus(wiggers)tode[J]. Planta, 1986, 168(3): 337-339. DOI:10.1007/BF00392358 |
| [58] |
Quiles-Rosillo MD, Torres-Martinez S, Garre V. CigA, a light-inducible gene involved in vegetative growth in Mucor circinelloides is regulated by the carotenogenic repressor CrgA[J]. Fungal Genet Biol, 2003, 38(1): 122-132. DOI:10.1016/S1087-1845(02)00519-4 |
| [59] |
Nicolas FE, Calo S, et al. A RING-finger photocarotenogenic repre-ssor involved in asexual sporulation in Mucor circinelloides[J]. FEMS Microbiol Lett, 2008, 280(1): 81-88. DOI:10.1111/fml.2008.280.issue-1 |
| [60] |
Yamazaki Y, Kataoka H, Miyazakl A, et al. Action spectra for photoinhibition of sexual development in Phycomyces blakesleeanus[J]. Photochem Photobiol, 1996, 2: 389-392. |
| [61] |
Lee SC, Heitman J. Sex in the mucoralean fungi[J]. Mycoses, 2014, 57(Suppl 3): 18-24. |
| [62] |
Tagua VG, Medina HR, Martin-Dominguez R, et al. A gene for carotene cleavage required for pheromone biosynthesis and carotene regulation in the fungus Phycomyces blakesleeanus[J]. Fungal Genet Biol, 2012, 49(5): 398-404. DOI:10.1016/j.fgb.2012.03.002 |
| [63] |
Shakya VPS, Idnurm A. The inhibition of mating in Phycomyces blakesleeanus by light is dependent on the MADA-MADB complex that acts in a sex-specific manner[J]. Fungal Genet Biol, 2017, 101: 20-30. DOI:10.1016/j.fgb.2017.02.005 |