Rab蛋白是一类分子量为20-30 kD的小G蛋白，该蛋白以单体形式参与真核细胞的信号转导、细胞增殖、囊泡运输和骨架组装等过程[1]。作为细胞内的“分子开关”，Rab蛋白通过与GTP或GDP结合与否分别处于“开”或“关”的状态。在胞内激活信号存在时，膜结合的Rab蛋白被鸟苷酸交换因子（GEF）激活，使Rab从结合GDP的无活性形式转变为结合GTP的活性形式，随后活化的Rab通过其效应器结构域与下游蛋白相互作用，从而启动细胞相应的生理过程。Rab蛋白有微弱的内在GTP水解酶活性，因此它需要GAP（GTPase-activating protein）激活其GTP水解酶活性，加速GTP水解，促使Rab快速失活，细胞信号传递得以迅速终止[2]。本文就植物Rab蛋白进化、结构特征、上下游信号及在发育和胁迫响应中的生理功能进行详细阐述。
1 植物Rab蛋白家族进化特点Rab是小G蛋白中成员最多的一个蛋白亚家族。已知拟南芥有57个Rabs，水稻有52个[3]，人类有60个，酵母则有11个[4]。作为双子叶植物的代表，拟南芥Rab亚家族被划分为A-H八个分支[3]，尽管拟南芥和哺乳动物中Rab成员总数相近，但哺乳动物60个Rab中的33个成员在拟南芥中没有明确的同源基因，这些差异可能反映特定生物体囊泡运输活性的不同[4]。
植物不同基因组（拟南芥、玉米和水稻）中每个Rab亚家族的基因序列相对保守。其中Rab1和Rab8有8个外显子，Rab2、Rab6和Rab18有6个外显子，Rab5（除OsRab5D1）和Rab7成员各有7个外显子，说明Rab同一亚家族基因起源于共同的祖先。然而，Rab11成员由外显子数目从1到4高度分化的基因组成，表明Rab11成员有复杂的起源[3]。计算机模拟分析显示，双子叶植物和单子叶植物在Rab功能分化中存在着明显分歧，说明Rab在这两类植物中可能分别行使特定的细胞功能[3]。植物Rab蛋白具有与动物或真菌相似的保守序列，但植物Rab蛋白更多功能上的信息还需要进一步去验证。与此相一致的是，不同生物体来源的Rabs表现出功能上的互补。例如，酵母Ypt1缺失或温度敏感突变体的表型能够被团藻、莱茵衣藻、芸苔属甘蓝型油菜和小鼠的小G蛋白所回补。酵母YPT6缺失突变体表型则可以被拟南芥Rab6回补[5]。植物RabF（Rab家族）和RabSF（Rab家族）具有序列保守性及跨物种功能互补性，这不仅表明Rab蛋白与其调节子和效应器之间的互作在进化过程中是保守的[4,6,7]，而且也暗示这些蛋白互作对于细胞囊泡运输过程非常重要。因此，从酵母和动物同源蛋白或通过与酵母突变体互补实验推断相应Rab在植物中的生物学功能就成为一种常用的研究方法。
2 植物Rab蛋白的结构特征氨基酸序列分析显示不同植物Rab蛋白具有30%-55%的序列同源性，同时还具有一些共同的结构特征，其中包括4个保守的鸟嘌呤核苷酸结合结构域和一个效应器结构域[8]。具体特征如下：G1区（P-环，GDSGVGKT）参与Mg2+和GTPβ-磷酸的识别与结合；G3区（“开关II”，WDTAGQ）中的DTAG与GTPγ-磷酸相互作用；G4区（GNKXD）的NKXD是GTP鸟嘌呤碱基的识别位点；G5区（ETSAK）的ETSA与G4区NKXD的D残基相互作用。因此，G1和G3-G5区共同参与核苷酸结合和水解过程。G2区（“开关I”，YKATIGADF）为效应器结构域，包含单个Rab的功能信息，其TIGADF基序与特定GTP酶激活蛋白（GAPs）相互作用[8]。此外，Rab的YRG基序也高度保守，但其功能尚不清楚。鸟嘌呤核苷酸的结合和水解造成G区“开关I”和“开关II”构象的显著变化。在Rab处于激活状态时，“开关I”通过保守的苏氨酸结合Mg2+和GTPγ-位磷酸，“开关II”不结合GDP，但其DTAGQ基序中的甘氨酸能够与GTPγ-位磷酸相互作用[9,10]。
已知Ras小G蛋白“开关II”中谷氨酸残基突变会引起GEF调节的GDP释放趋缓，从而使Ras活性降低[11]。由于Ras亚家族和Rab序列的高度保守性[12,13]，人们推测Rab可能具有与Ras相似的活性调节机制。然而实验发现，Rab“开关II”中保守的谷氨酸残基突变为丙氨酸时对于GEF介导的核苷酸交换效率几乎没有影响[11]。除了Ras和Rab激活机制存在潜在的差异，GTP酶激活蛋白（GAP）介导的Rab失活机制在关键步骤上与Ras也有分歧。Ras中保守的“开关II”谷氨酰胺和精氨酸残基作为Ras活性部位共同参与了GAP促进的GTP水解过程，同时这些氨基酸残基的突变也抑制了GTP的水解。Rab中尽管“开关II”谷氨酰胺同样保守，但Rab33、Rab1分别与GAP蛋白TBC结构域形成复合体的晶体结构显示该谷氨酰胺在GTP水解时并未发挥直接作用，相反，GAP的精氨酸和谷氨酰胺残基对Rab活性位点的催化起着关键作用[14,15]。因此，尽管Ras和Rab家族成员在关键的“开关”区域序列高度保守，但它们之间依然存在着不同的失活与激活机制。并且随后实验也发现即使在Rab家族内部不同Rab之间也存在着不同的激活机制[16]，这可能与特定Rab的蛋白结构和功能相关。
3 植物Rab蛋白的上下游信号研究Rab蛋白一方面受上游GEF分子的激活；另一方面也受GAP蛋白的失活，通过这些上游信号分子的活性调节来响应胞外信号，并把信号传递给下游成分，从而使细胞做出相应生理反应。VPS9a（vacuolar protein sorting 9A）作为一个植物Rab-GEF能够激活所有Rab5成员，包括传统类型的ARA7、RHA1以及植物特有的ARA6[17]。拟南芥功能缺失突变体vps9a对盐高度敏感，VPS9a活性与盐胁迫下植物重塑根细胞内膜系统，形成细胞内大液泡的过程密切相关[18]。水稻GLUP6（glutelin precursor mutant6）/GEF通过激活Rab5活性来调节胚乳中谷蛋白前体的积累[19]；作为植物Rab活性调节的另一个分子GAPs，仅有个别成员的功能被解析。拟南芥RabGAP22参与油菜素内酯、茉莉酸和脱落酸介导的植物内生免疫反应[20]，烟草NbRabGAP1作为一个潜在的Rab GTP水解酶激活蛋白调节竹子花叶病毒（BaMV）的细胞内迁移[21]，水稻OsGAP1通过调节OsRab11活性介导水稻幼苗对高盐的适应[22]。到目前为止，植物大多数成员的RabGAP活性还没有分析，它们的Rab底物也没有确定。同时，由于植物体内Rab成员众多，存在着复杂的功能冗余，其下游信号成分的解析，依然困难重重
4 植物Rab家族成员的功能在进化过程中，不同生物Rab家族以差异化的成员扩增模式来行使植物发育和生理功能的调节作用。然而，这些Rab的基本功能还没有研究清楚。因此植物细胞中不同Rab在信号转导途径中的特定作用还需要详细地分析。
4.1 Rab在植物激素信号转导中的作用水稻一个Rab相关基因rgp1表现出年龄依赖性的表达，用DNA甲基化抑制剂5-氮胞苷处理幼苗后，该基因表达量减少[23]。用rgp1转化烟草表现出明显的表型变化，最引人注目的是顶端优势减少、分蘖增加、矮化及花结构异常[23]，与对照相比，转基因植物中内源细胞分裂素水平增加了6倍，表现出其在激素信号传导中的作用。
随后从芒果中分离一个类似于Rab11的基因（MiRab11），该基因在成熟果实中差异表达，在未成熟果实则不存在差异表达[24]。同样，番茄LeRab11a在果实成熟过程中表达量较高，在不成熟果实中表达量降低，表明该基因在果实成熟时可能被乙烯诱导表达。LeRab11a反义转基因番茄果实颜色发生了改变但果实柔软度降低，说明果实成熟诱导Rab11参与细胞壁修饰酶到质外体运输的事实。桃（P. persica L. Batsch）PpRABA1-1、PpRABA2、PpRABD2-1、PpRABD2-2和PpRABC2基因在果实成熟期表达上调，可能控制细胞壁成分和修饰酶的胞外运输[25]。
研究表明，豌豆PRA2在调控油菜素内酯合成方面有特定作用[26]。拟南芥ARA2基因被生长素诱导，ARA2超表达转基因植株由于改变了生长素响应基因的表达从而对生长素敏感，表现出侧根减少的表型。相应ara2突变体在0.01 µmol/L IAA（吲哚乙酸）处理时表现出侧根数目增加的表型；GFP-ARA2融合蛋白定位于内涵体，表明ARA2在生长素极性运输蛋白的囊泡运输中发挥作用[27]。另外，水稻OsRab11超表达转基因植株通过诱导JA（茉莉酸）响应基因的表达表现出抗病表型。因此，OsRab11可能参与JA介导的防御反应信号途径[28]。
4.2 Rab在囊泡运输中的作用Rab蛋白在结合GTP或GDP条件下通过构象变化调节囊泡运动。这些蛋白定位于不同细胞区室从而控制囊泡运输过程中的锚定和膜融合。分泌蛋白进入内质网途径通过高尔基复合体迁移到反面高尔基体，随后被运送至最终目的地。通过分析Rab参与植物细胞囊泡运输的机制，了解重要细胞器的生物合成和维护。
一些研究已经表明Rab在植物细胞运输中的作用。如Rab1参与内质网和高尔基体间的运输[29]；Rab5参与早期内涵体的转运[30]；Rab8参与了质膜的膜转运[31]。拟南芥原生质体瞬时表达OsRab7-GFP融合蛋白显示其定位在液泡内，该结果强烈地暗示OsRab7运输囊泡到液泡参与液泡的生物合成[31]。另外，RabE1D参与反面高尔基体和质膜之间的蛋白质运输[31]。
4.3 Rab在植物生长发育中的作用Rab在根毛和花粉管顶端生长中是肌动蛋白细胞骨架和囊泡运输的重要组成部分。对于正在快速生长的植物根毛和花粉管细胞来说，囊泡运输的建立和顶端极性的维持都是极其重要的。已知RabA1d定位于早期内涵体或者反面高尔基体参与囊泡运输，调节细胞板形成及根毛尖端生长[33]。RabA4d调控拟南芥花粉管的生长[34]。RabA2在菜豆根毛极性生长和根瘤发育中起到重要作用[5]。AtRabD2b和AtRabD2c也在拟南芥花粉发育和花粉管生长过程中发挥作用[35]。而NtRab2主要在烟草花粉中表达，但在下胚轴、子叶、真叶、发育中的根及成熟的雌蕊也可以检测到。GFP-NtRab2融合蛋白定位于花粉管中的高尔基体，NtRab2在花粉发育中参与内质网和高尔基体之间的物质运输[36]。拟南芥木质部管胞分化期间伴随着自我吞噬程序化死亡过程的发生，RabG3b作为自我吞噬过程的一个成分调节木质部管胞分化[37]。
4.4 Rab在生物和非生物胁迫中的作用植物内膜系统不仅参与细胞壁、质膜和液泡生物合成的调控，而且在生物和非生物胁迫反应中也发挥着重要的作用。耐旱植物Sporobolus stapfianus的Rab2基因在水分亏缺时转录增加，甚至在干叶子中也保持高水平表达，这些结果暗示内膜系统的激活可能是保护植物免受干旱伤害的原因[38]。水稻OsRab7B3 作为一个胁迫诱导基因在叶片衰老过程中发挥着重要的调节作用[1]。冰叶日中花（M. crystallinum）Rab5家族的Mcrab5b在400 mmol/L NaCl处理时被诱导表达[39]。水稻OsRab7[32]、拟南芥AtRab7[40]、狼尾草PgRab7[41]、盐生植物（Aeluropus lagopoides）AlRab7[42]在冷、脱水、盐及ABA等胁迫处理时均被诱导表达。因此不同胁迫环境中Rab7的诱导表达表明该基因在参与适应这些胁迫。拟南芥组成型激活的RABA1b（Q72L）蛋白定位在质膜上，而GFP-RABA1b位于囊泡且沿着肌动蛋白微丝动态变化成簇排列。有意思的是，4个主要的拟南芥RABA1成员被一起敲除时，这些RABA1B显性失活突变体表现出对盐的超敏感反应。而且实验结果显示RABA1成员通过介导反式高尔基体与质膜间的物质运输来耐受高盐胁迫[43]。超表达狼尾草PgRab7的转基因烟草植株也表现出对干旱和盐胁迫抗性的增强[41]。超表达水生植物木豆PjRab7增加植物对盐的耐受性并且转基因植物与对照比积累更多的Na+[44]。此外，转基因拟南芥组成型表达AtRab7可以增加植物对盐和渗透胁迫的耐受性，并且在盐胁迫过程中活性氧积累减少；拟南芥超表达AtRab7转基因植株显示地上部钠含量增加，转基因植物中Na+在液泡积累[40]，从而保持低细胞质毒性及增加植物对盐胁迫的耐受性。Rab7调节钠稳态的机制还不是很清楚。在细胞质中Na+水平可能被某些其他的机制调节，从而保持Na+/K+比率平衡，这在将来会是一个有趣的研究领域。
PRA2（豌豆的一个Rab）调节DDWF1（dark induced DWF-like protein 1）的蛋白活性[26]，烟草中DDWF1的同源基因被植物病原菌或真菌激活子[45]所诱导，显示这些基因参与生物胁迫抗性的产生。研究表明，小麦TaRab7在小麦条锈病菌侵染早期及胁迫耐受性方面有重要作用，是小麦条锈病和非生物胁迫刺激响应信号途径的一部分[46]。ARA6作为植物RabF亚家族特有的一员也参与了盐和渗透胁迫的调节，并且ara6突变体淀粉和糖的含量发生改变进而导致糖诱导的防御性反应[47]。RabA4B通过与PLANT U-BOX13（PUB13）及PI-4P互作参与依赖水杨酸的抗病反应[48]。这些结果表明Rab参与了植物的生物和非生物胁迫响应，但详细的机制仍有待深入研究。
5 结语植物中Rab形成一个由一系列不同功能蛋白组成的大家族。已经证明Rab中存在一些从酵母到哺乳动物非常保守的信号途径。但是，植物中Rab参与信号转导级联途径和调节发育进程的研究方法仍处于起步阶段。为了进一步研究Rab的功能，创造Rab蛋白显性失活或者组成型激活突变体是一个广泛应用的方法。此外，Rab上下游调控蛋白的发现，Rab在生物体内活性的检测及Rab参与信号通路的整合，对于解析Rab在植物体内的生理功能和作用机制都具有重要的生物学意义。
值得注意的是，植物中的Rab不仅起着组成型管家功能作用，而且也参与特定过程如激素的调节、油菜素内酯生物合成、花粉和根瘤发育及生物与非生物胁迫的响应。Rab蛋白对生物和非生物胁迫的参与是一个重要且需要详细研究的领域。Rab蛋白激活囊泡运输和胁迫条件下内膜系统修复及保护的分子机制也需要在分子水平更详细的研究。此外，Rab可以从耐胁迫的植物中分离和鉴定，用于提高作物抗逆性基因工程研究。
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