虽然磷在土壤中的丰度较高，但是常与土壤中的阳离子形成难溶性沉淀或被有机质固定，导致土壤中磷的生物有效性非常低。向土壤中施加磷肥是解决土壤有效磷缺乏的有效手段，但是作为磷肥主要来源的磷矿石为不可再生资源，对其开发利用必须合理进行；此外，当季施用的磷肥有80%被土壤固定。这一方面增加了农业生产成本，另一方面极易引起一系列环境问题[1]。如何在满足人口不断膨胀、对粮食需求不断增长的现实国情下，提高土壤中磷素利用效率，以降低农业成本与环保压力已经成为当前我国农业科学急需解决的问题。我国的国情决定了我们不可能简单地采用某些发达国家通过大幅度减少磷肥施用量、进而提高肥料利用效率的方法。因此，必须在保证高产前提下，利用养分综合管理概念、优化肥料投入，同时充分挖掘作物自身吸收、利用磷素的生物学潜力，通过培育磷高效作物品种实现磷肥的高效利用，而前提是深入了解植物适应磷胁迫的生理及其分子机制。
玉米是我国重要的粮食、饲料及生物能源作物，对磷素依赖性强。磷供应不足，会导致玉米发育滞缓、产量降低[2, 3]。玉米通过复杂的形态变化、生理生化反应以减轻磷胁迫造成的伤害，如增强根系分泌质子、柠檬酸、磷酸酶的能力以活化土壤中难溶性磷；改变根系构型增强吸收土壤中磷的能力；改变代谢途径减少体内正常生理活动对磷的依赖等[4, 5]。缺磷同样会影响玉米体内特异基因的表达。近年来，随着高通量测序技术和组学研究的迅速发展，科研工作者对玉米耐受低磷胁迫的分子机制研究也取得了长足进步。本文拟对玉米耐受磷胁迫的最新研究结果进行评述，以期为筛选、培育磷高效玉米种质提供理论参考。
1 玉米低磷胁迫响应基因 1.1 ZmPHT1磷转运蛋白由于土壤中有效磷浓度在微摩尔级别，而植物细胞质中磷浓度达到毫摩尔级别，因此植物需要磷转运蛋白PHT（phosphate transporter）逆浓度梯度吸收土壤中的有效磷。植物有两种磷吸收系统：高亲和力吸收系统和低亲和力吸收系统[6]。PHT1家族是高亲和力磷酸盐转运蛋白，受低磷胁迫诱导，是植物根系吸收和转运磷的主要载体。拟南芥PHT1家族包含9个成员[7]，水稻PHT1家族包含13个成员[8]；玉米中有13个PHT1成员，分别命名为ZmPHT1；1-ZmPHT1；13，这13个成员分布在不同的染色体上，均能够完全或部分互补酵母磷吸收突变体，表明ZmPHT1家族大多数成员具有吸收磷的能力。ZmPHT1；1，ZmPHT1；3，ZmPHT1；2/1；4，ZmPHT1；6，ZmPHT1；8，ZmPHT1；9主要在根和叶片中表达，表明ZmPHT1家族成员的分布具有组织特异性的同时可能在磷的吸收、转运和再分配中存在功能冗余。这13个基因中有8个基因（ZmPHT1；1，ZmPHT1；2，ZmPHT1；3，ZmPH-T1；5，ZmPHT1；6，ZmPHT1；11，ZmPHT1；12，ZmPHT1；13）启动子区存在1-3个P1BS（GNAT-ATNC）序列，其余的ZmPHT1成员启动子区没有发现P1BS序列，暗示玉米体内可能存在其它的低磷胁迫响应元件。此外ZmPHT1；2，ZmPHT1；4，Zm-PHT1；6，ZmPHT1；7，ZmPHT1；9和ZmPHT1；11受AMF（arbuscular mycorrhizal fungi）诱导上调表达，这13个成员均含有保守的AMF诱导的元件OSEROOTNODULE（AAAGAT），表明这些PHT基因有可能参与吸收AMF活化出来的难溶性磷[9-11]。尽管已经从玉米克隆到大量的PHT家族成员并对其功能进行了验证，但是对于调节ZmPHT1的转录因子、ZmPHT1启动子上的关键调控元件等方面的研究还有待于进一步深入。
1.2 转录因子参与玉米低磷胁迫转录因子作为代谢通路中的核心调控元件，是改良作物遗传性状的优选者。到目前为止已经证明参与植物适应低磷胁迫的转录因子主要包括MYB类转录因子（AtPHR1[12]、OsPHR2[13]）、WRKY类转录因子（AtWRKY 45[14]、AtWRKY 75[15]、OsWRKY74[16]）、锌指类转录因子（ZAT6[17]）、bHLH类转录因子（OsPTF1[18]、bHLH32[19]）等，这些基因在玉米中存在同源基因，但是由于玉米基因组的复杂性，这些转录因子在玉米适应低磷胁迫中的作用还有待于进一步研究。截至目前，只有ZmPTF1和ZmPHR1的功能在玉米中得到证实。
ZmPTF1编码bHLH转录因子，在根、茎、叶中均有表达，其中在根部表达量最高。低磷处理迅速诱导根系ZmPTF1的表达。ZmPTF1过量表达，转基因玉米叶片中果糖-1，6-二磷酸酶和蔗糖磷酸合成酶1基因的表达量高于野生型，使得叶片中可溶性糖浓度下降；相反，在根系这两个基因下调表达并且参与蔗糖代谢的基因也下调表达，导致根部可溶性糖含量增加，进而促进根系生长，增加根系干物质积累，同时增强PSI（Pi starvation-inducible）基因的表达。在低磷条件下，ZmPTF1过表达转基因玉米比对照玉米拥有更多的雄穗分枝和花粉，开花吐丝间隔期变短，百粒重更大[20]。ZmPHR1是MYB-CC类型的转录因子，与AtPHR1、OsPHR1、OsPHR2高度同源。将ZmPHR1在拟南芥过量表达后发现多个PSI基因上调，如AtIPS1、AtPS2、AtPS3、AtPNS1、PHT1；2、PHT1；8、PHT1；9等，低磷处理时ZmPHR1超表达拟南芥地上部鲜重、磷积累量均高于野生型[21]。
1.3 参与玉米低磷胁迫的miRNAmiRNA（microRNA）是一类内源的、非编码的、长度约21-24 nt的小RNA，通过在转录后水平和翻译水平调控靶基因的表达参与植物的生长、发育和逆境胁迫应答等重要的生理生化过程。其中miR399和miR827是目前研究比较清楚的与低磷胁迫相关的miRNA。miR399是植物中第一个被证明参与低磷胁迫响应的miRNA：低磷胁迫诱导miR399的表达，切割靶基因E2泛素结合酶PHO2 mRNA，解除了PHO2对PHT1和PHO1泛素化降解，进而促进磷的吸收和转运[22, 23]。此外，miR399还可以作为一种信号分子由地上部通过韧皮部转运到根部降解PHO2 mRNA，调控磷在植物体内的再分配[24]。Bari等[25]证实miR399的表达受PHR1调控，提出AtPHR1-miR399-PHO2响应低磷胁迫的信号转导路径。随后在水稻中也证实了OsPHR2-miR399-PHO2通路参与水稻低磷胁迫响应[26]。尽管miR399的作用在多种植物中已经被证实，但不同于拟南芥和水稻，miR399在玉米中的靶基因除PHO2外，也有可能包含PHT[27-29]。我们利用5' -RACE也证实了部分PHT为miR399的靶基因（未发表），目前针对玉米中miR399-PHO2-PHT的关系正在深入研究（未发表）。miR827是另外一个公认的受低磷诱导的miRNA，低磷处理时miR827上调，切割其靶基因E3泛素连接酶NLA mRNA，解除了NLA对下游靶基因PHT1的泛素化降解，增强了磷的吸收和转运[27, 28]。
玉米低磷胁迫响应的miRNA研究目前还局限于耐低磷材料miRNA测序方面。Pei等[28]对野生型玉米自交系Qi319和耐低磷突变株99038进行正常磷和低磷水培处理，构建了4个小RNA文库并进行高通量测序，发现10个保守的miRNA家族和12个新的miRNA在不同磷处理下表达有显著差异；两种基因型之间miRNA表达分析发现，在正常磷和低磷处理时存在差异表达的miRNA主要有miR160、miR164、miR397和miR528家族。耐低磷材料99038根部和叶片中miR160家族表达量极显著高于Qi319，相应的靶基因ARF（auxin responsive transcription factors）表达量显著低于Qi319；miR-164、miR397和miR398在Qi319中累积，相应的靶基因在耐低磷自交系99038的表达量要高于Qi319。根据拟南芥中相关同源基因的研究推测这些miRNA的变化促进了耐低磷自交系99038根系生长，增强低磷耐受性。
2 组学研究玉米低磷胁迫响应 2.1 转录组学剖析玉米低磷胁迫响应高通量测序技术的迅猛发展推动着转录组学研究从微阵列时代步入高通量测序时代。Calderon-Vazquez等[32]以磷高效基因型杂交玉米L3×228-3幼苗为实验材料，利用微阵列技术检测到1 179个低磷胁迫响应基因，其中820个上调表达，363个下调表达。在这1 179个低磷胁迫响应基因中存在3个PHR1-like基因、2个Mt4-like基因、8个编码含有PHO/SPX/EXS结构域的基因，表明一些控制低磷胁迫响应的机制在玉米和拟南芥中是保守的，但是玉米低磷胁迫响应的42个转录因子中有10个转录因子不同于拟南芥，暗示了一些相同的低磷胁迫响应途径可能受不同的转录因子调控或者玉米中存在不同于拟南芥的低磷胁迫响应路径。此外发现的407个未注释的低磷胁迫响应基因也暗示了在玉米中存在与拟南芥不同的磷信号通路。Li等[33]以耐低磷玉米自交系Qi319为实验材料，对侧根原基1.0-1.5 cm区域进行转录组分析，发现低磷胁迫时玉米侧根数和侧根原基数受到显著抑制，而初生根生长基本不受影响，这可能来源于：（1）生长素合成和转运发生变化导致局部生长素浓度改变，从而控制侧根的发育及侧根原基的形成；（2）侧根发育受阻同时受DNA复制、转录、蛋白合成及细胞生长和退化共同调控。Lin等[34]利用芯片技术对磷高效玉米自交系178幼苗的根系进行分析，发现了283个磷饥饿（生长介质中不添加磷）响应基因，其中199个上调表达，84个基因下调表达，这些磷饥饿响应基因包括糖和氮素代谢、离子转运、信号转导、根系生长发育相关基因。
微阵列技术和传统的高通量测序技术存在固有的缺陷，如微阵列技术由于探针来源于已注释好的基因，容易漏掉未知的、表达丰度不高的重要基因，而传统的RNA-seq是不能区分reads来自基因组的正义链还是反义链，进而在分析表达量时产生误差。我们实验室对收集的1 092份玉米自交系连续4年的多点筛选，获得了一批对低磷胁迫反应有明显差异的自交系；进一步经过水培验证，选取CCM454（耐受低磷胁迫）和31778（低磷敏感）自交系构建了链专一性转录组库，对不同基因型低磷处理时差异表达的基因进行GO分析发现，这些差异基因主要参与脂代谢、碳水化合物代谢、酸性磷酸酶活性及次生代谢物质合成等过程。进一步实验证明自交系CCM454较31778耐受低磷主要有两点原因：（1）CCM454对于磷胁迫比31778反应更快；（2）CCM454比31778能更加高效的清除体内的ROS（reactive oxygen species）[35]。
2.2 蛋白质组学与玉米低磷胁迫响应转录和翻译过程的不一致性会使人们对于理解玉米适应磷胁迫的机制产生偏差，虽然蛋白质组受限于蛋白质的提取方法、检测的灵敏性等，但是其对转录组结果提供了有力的补充。Li等[36]以玉米自交系Qi319为实验材料，对正常磷和低磷处理玉米根部的蛋白质表达谱分析发现，约有20%的蛋白在低磷处理后丰度发生了变化。通过MALDITOF-MS鉴定出106个差异表达的蛋白质，这些低磷胁迫响应蛋白质参与植物激素形成、碳代谢和能量代谢、蛋白质的合成分解、信号转导、细胞周期、次生代谢等，它们在感知外界磷浓度变化和维持磷稳态平衡方面起着重要作用。Li等[37]运用比较蛋白质组学分析正常磷和低磷处理时野生型Qi319和耐低磷材料99038根部蛋白表达情况，发现柠檬酸合成和分泌、糖代谢及根细胞增殖的差异是导致耐低磷材料99038有发达根系和高效磷利用效率的重要原因。Zhang等[38]利用野生型玉米自交系Qi319和耐低磷自交系Qi319-96为实验材料，发现低磷处理时Qi319-96叶绿素水平及光合作用均显著高于Qi319。随后通过蛋白组分析和生理学分析发现Qi319-96能更好地改变细胞膜脂的构成、V-ATPase活性更高，从而增强了植物体内磷的再利用，增加了叶绿素合成，卡尔文循环和CO2泵中的多种酶酶活性增强，最终导致Qi319-96光合作用强于Qi319，更能适应低磷胁迫的环境。
3 QTL发掘玉米低磷胁迫相关基因玉米耐低磷能力是由多个QTL（quantitative trait locus）控制的复杂的数量性状。对QTL进行定位的经典思路是连锁分析。在玉米耐低磷研究方面，研究人员利用连锁作图也定位了一些不同类型的耐低磷性状QTL，例如Zhu等[39, 40]利用B73和Mo17构建RIL（重组自交系）群体，在正常磷和低磷条件下，分别对根毛、侧根以及种子根的长度和数目进行了QTL定位。Chen等[41]利用082和Ye107的F2:3家系对低磷胁迫下磷酸酶活性和H+浓度进行了QTL定位。Li等[42]构建了以5003（107）和178为亲本的F2:3家系，在正常磷和低磷条件下一共定位了69个与玉米产量性状相关的QTL。陈范骏[43]课题组以产量、穗粒数、百粒重、株高、穗位高、叶面积、叶绿素含量、开花期、ASI等为指标，定位到47个与玉米耐低磷相关的QTL，如在第1条染色体发现一个同时控制产量、株高、穗粒数和百粒重的QTL，在第7条染色体上发现一个同时控制株高、百粒重和穗粒重的QTL。在此基础上，我们实验室利用元分析方法对前人定位的与玉米耐低磷相关的QTL进行了整合，一共得到了23个一致性QTL（consensus QTL，cQTL），其中17个定位到前人报道的相近的染色体区段，该区段影响根系性状。候选基因筛选产生215个基因，其中22个定位在cQTL区域，这22个基因包括miR399、PHT、酸性磷酸酶等，这些基因参与植物适应低磷胁迫反应，在其他物种的研究中得到了证实[44]。其中4个cQTL位点可能在耐低磷过程中扮演重要作用，因为每一个cQTL都包含多个原始QTL，与前人报道有较好的一致性。这些QTL定位都为玉米磷胁迫基因挖掘及其功能研究提供了理论依据。
4 展望玉米是我国重要的粮食作物、饲料和生物能源物质，土壤有效磷缺乏严重影响玉米产量和品质。增施磷肥是缓解土壤有效磷不足的有效手段，但是磷肥当季利用率低、过度施肥造成的土壤和水资源污染、农业生产成本居高不下、磷矿石等不可再生资源逐渐枯竭也是农业生产过程中不争的事实。高通量测序技术、组学等现代分子生物学技术推动了玉米磷胁迫响应的研究，尤其是近年来关于玉米耐受低磷胁迫相关基因功能的研究取得一定进展，但是真正具有应用价值的功能基因比较少。我们认为有必要加强以下几方面的研究：（1）将初步定位到的玉米磷高效率利用相关性状的QTL进行精细定位，最终克隆到目的基因。（2）发掘具有应用价值分子标记能快速准确地评价玉米种质耐受低磷胁迫的能力，结合分子标记辅助选择育种加快耐低磷胁迫育种进程。（3）利用基因工程技术对育种材料进行遗传改良，培育磷高效利用的玉米品种。
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